He e óp e os de un cul i o ecológico de cí icos
de Ta agona (Ca aluña, NE España)
(Hemip e a: He e op e a)
Jo di Ribes
València, 123-125, en . 3a. 08011 Ba celona
Josep Piñol
Xa ie Espadale
CREAF y Unidad de Ecología. Uni e si a Au ònoma de Ba celona. 08193 Bella e a
Nú ia Cañellas
IES M Rubió i Tudu í. Ma quès de Comillas, 36. 08038 Ba celona
Manusc i o ecibido en julio de 2004
Resumen
Se documen an los he e óp e os cap u ados a lo la go de dos años en un campo de man-
da inos (Ci us sinensis a . clemenules) de la Sel a del Camp (Ta agona, NE de España),
an o en á boles con lib e acceso de ho migas como en á boles con aquel acceso limi ado.
Se cap u a on un o al de 732 indi iduos de he e óp e os co espondien es a 30 especies,
ag upadas en 8 amilias. Lygaeidae (Oxyca enus la a e ae (Fab icius), He e ogas e u -
icae (Fab icius), Nysius hymi (Wol ) en e o as) y An hoco idae (O ius lae iga us (Fie-
be ), O. la icollis (Reu e ), O. ho a hi (Reu e ) en e o as) son las amilias más impo an es
po núme o de indi iduos (60.1% y 26.5%, espec i amen e). Se encon a on 13 especies
de he e óp e os dep edado es las cuales ep esen an al ededo del 5% de la auna de a ó-
podos bene iciosos. Es e alo , aunque bajo, es del mismo o den de magni ud o mayo que
el de o os g upos más conocidos de la auna auxilia de u ales, como los Neu op e a o
los Sy phidae (Dip e a). Los he e óp e os dep edado es p esen an unos picos de abundan-
cia a p incipios de e ano de los dos años, poco después de los máximos de á idos, que
son su p incipal p esa.
Palab as cla e: manda ino, pulgones, he e óp e os, p edado es, Península Ibé ica, exclu-
sión de ho migas
Abs ac . He e op e a om an o ganic Ci us g o e in Ta agona (Ca alonia, NE Spain)
We epo he He e op e a cap u ed in a Ci us g o e (Ci us sinensis a . clemenules) o
La Sel a del Camp (Ta agona, NE de España) du ing wo consecu i e yea s, bo h in ees
wi h and wi hou an s. We cap u ed a o al o 732 indi iduals o He e op e a o 30 species
and 8 amilies. Lygaeidae (Oxyca enus la a e ae (Fab icius), He e ogas e u icae (Fab i-
cius), Nysius hymi (Wol ) among o he species) and An hoco idae (O ius lae iga us
(Fiebe ), O. la icollis (Reu e ), O. ho a hi (Reu e ) among o he species) we e he mos
impo an amilies acco ding hei abundance (60.1% and 26.5% o he o al He e op e a,
O sis 19, 2004 21-35
001-116 O sis 19 6/4/05 13:55 Página 21
espec i ely). P eda o He e op e a (13 species) we e a ound a 5% o he bene icial a h o-
pods. This igu e, despi e being low, is o he same o de o magni ude o highe han ha
o some o he much be e known bene icial g oups o a h opods, as Neu op e a o Sy -
phidae (Dip e a). P eda o He e op e a we e mo e abundan a ea ly summe o bo h yea s,
jus a e he maxima o aphids, hei main p ey.
Key wo ds: ange ine, aphids, He e op e a, p eda o s, Ibe ian Peninsula, an -exclusion.
In oducción
El con ol de plagas en ag icul u a se encuen a, en pa e, en manos de la deno-
minada auna auxilia , i.e. dep edado es y pa asi oides de las plagas de los cul i-
os. Se conoce con un cie o de alle la comunidad de a ópodos de muchos cul i os
pues o que cualquie es a egia acional de con ol de plagas debe ene los en cuen a.
Po su impo ancia económica, el caso de los cí icos no es una excepción y su
en omo auna es ela i amen e bien conocida (Llo ens, 1990a; 1990b; Ma ins e
al., 2002; Sole e al., 2002).
En el caso de los cul i os ecológicos la impo ancia de la auna auxilia es o-
da ía mayo , pues o que al no u iliza se pes icidas, el con ol de las plagas se debe
únicamen e a la auna auxilia . La implan ación de cul i os ecológicos es oda-
ía pequeña en España, aunque c ece de o ma impo an e en los úl imos iem-
pos. En el caso de los cí icos la p opo ción de cul i o ecológico es ealmen e muy
pequeña: en el año 2003 solamen e se hallaban egis adas al ededo de 900 ha
en España y 9 ha en Ca aluña de cí icos ecológicos. Es as supe icies únicamen e
ep esen an el 0.30% en España y el 0.08% en Ca aluña de la supe icie de cí i-
cos o al (h p://www.mapya.es/ y h p://www.ccpae.o g/, espec i amen e). Po
an o, es na u al que la en omo auna de es os cul i os sea menos conocida; de he-
cho, sólo conocemos un es udio lle ado a cabo en la Península Ibé ica en el que
se desc iba la comunidad de a ópodos de un hue o de cí icos en los que no se
hayan aplicado p oduc os i osani a ios (Ma ins e al., 2002).
Los he e óp e os son un g upo de insec os que con iene un cie o núme o de
especies dep edado as de insec os plaga en los cí icos. En gene al, son menos
conocidos los he e óp e os que o os g upos de insec os dep edado es, como los
Coccinellidae (Coleop e a) y Ch ysopidae (Neu op e a), aunque el géne o O ius
(An hoco idae, He e op e a) y la amilia Mi idae son una excepción (González-
Zamo a e al., 1994; Fe agu y González-Zamo a, 1994; Vila, 2004). En e los
he e óp e os ambién se cuen a nume osas especies he bí o as, como Neza a i-
idula, que se conside an plaga de algunos cul i os (Al a ado e al., 1998; del Ri-
e o y Ga cía-Ma í, 1983).
Se sabe que la p esencia de ho migas in luye en la ac i idad de algunos g u-
pos de insec os auxilia es, como Coccinellidae y Chalcidoidea (Way & Khoo, 1992;
Mu doch e al., 1995; Hübne & Völkl, 1996; I ioka & Inoue, 1996; Michaud, 1999;
Hill & Hoy, 2003). No obs an e, su e ec o sob e las poblaciones de he e óp e os
es menos conocido, aunque en algún caso se ha obse ado (Gibe nau & Dejean,
2001; Mody & Linsenmai , 2004).
22 O sis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadale
Los obje i os de es e es udio son: (1) Conoce la auna de he e óp e os en las
copas de un cul i o ecológico de cí icos; (2) e alua la impo ancia ela i a de
los he e óp e os dep edado es en elación a o os g upos de a ópodos bene icio-
sos; (3) analiza si exis e una elación en e la abundancia de he e óp e os y la de
la p incipal plaga, el pulgón, en la zona es udiada; (4) es udia si la exclusión de
ho migas de las copas de los á boles iene alguna in luencia en el núme o o den-
sidad de la auna de he e óp e os de las mismas. El es udio se ha lle ado a cabo
a lo la go de dos años en un hue o de manda inos de Ta agona en ansición ha-
cia el cul i o ecológico.
Ma e ial y mé odos
Localidad
El es udio se ha ealizado en un campo de manda inos (Ci us sinensis a . cle-
menules) de la inca “La Cabanya”, en la Sel a del Camp (Ta agona). La plan-
ación es de 1999 y cons a de 325 á boles plan ados en un ma co de 6 ×3.5 m.
La inca se encuen a en una ase de con e sión a la ag icul u a ecológica. El pe-
iodo de es udio u o luga en los años 2002 y 2003. Du an e el año 2002 no se
emplea on insec icidas ni ungicidas, aunque sí he bicidas pa a el con ol de ad-
en icias bajo los á boles; el con ol de ad en icias en las en e i as se ealizó me-
dian e labo eo, el iego ue localizado y el abonado oda ía químico. En el año
siguien e (2003), siguiendo con el p oceso de con e sión a cul i o ecológico, se
abandonó el uso de he bicidas bajo los á boles y el con ol de las malas hie bas
se ealizó median e desb ozado mecánico.
Los insec os plagas encon ados ue on los habi uales en los cí icos de es a
egión (Ce oplas es sinensis (Hem. Coccidae), Saisse ia oleae (Hem. Coccidae),
Aleu o h ixus loccosus (Hem. Aley odidae) Ice ya pu chasi (Hem. Ma ga odi-
dae), Phyllocnis is ci ella (Lep. G acilla iidae), Ce a i is capi a a (Dip. Teph i-
idae), aunque únicamen e los pulgones (Aphis spi aecola, A. gossypii y Toxop e a
au an ii (Hem. Aphididae)) u ie on una cie a impo ancia.
Mues eo y análisis de la auna de las copas
De los 325 á boles de la plan ación se seleccionó como zona expe imen al un g upo
de 69, di ididos en es ilas adyacen es de 23 á boles cada una. Den o de es a
zona se es ablecie on dos g upos de á boles: un p ime g upo de 8 á boles ac uó
como con ol. A un segundo g upo de 8 á boles se impidió el acceso de insec os
ma chado es (ho migas y ije e as, básicamen e) median e aplicación de cola en-
omológica (Ra a S op) sob e una supe icie de plás ico alimen a io que odeaba
es echamen e un cilind o de gua a dispues o sob e el onco, siguiendo las eco-
mendaciones de Samways & Ta e (1985) pa a e i a daña la co eza con la apli-
cación di ec a de la cola. Los a amien os se es ablecie on en eb e o de 2002,
an es del inicio de ac i idad de buena pa e de la en omo auna; en ene o de 2003
se easigna on los a amien os en e á boles que no hubie an sido mues eados
He e óp e os de un campo de cí icos ecológico O sis 19, 2004 23
en el año an e io . Cada á bol ue asignado alea o iamen e a uno de los dos a-
amien os. Los á boles ue on mues eados mensualmen e en 2002 y en 2003 (10
mues eos en 2002 y 12 en 2003). El mues eo se e ec uó con a eo de la copa
median e es golpes secos en dos zonas opues as de la misma. Los insec os caí-
dos sob e una ela blanca se cap u a on con aspi ado en omológico y se conse -
a on en alcohol. Se designa como “mues a” odos los insec os cap u ados po
á bol y echa de mues eo.
Mues eo de pulgones
Obse aciones p e ias pe mi ie on de ec a las es especies de pulgones más ha-
bi uales (Ba bagallo e al., 1998) en los manda inos (Aphis spi aecola, Aphis an-
gulae gossypii, Toxop e a au an ii) aunque sólo la p ime a ue ealmen e abundan e.
En e ab il y oc ub e se e aluó cuan i a i amen e la población de pulgones me-
dian e censos semanales o quincenales. Se a ó que el día de mues eo de los in-
sec os de las copas coincidie a con el de los pulgones. El mues eo se basó en
ecuen os de las b o aciones isibles den o de un a o de 0.25 m2, colocado al aza
sob e la copa del á bol (Llo ens, 1990a). En cada á bol se e ec ua on dos ecuen-
os (= dos a os). Den o del a o se con ó el núme o de b o es ie nos y se ano ó
cuán os enían pulgón y en qué can idad. Pa a la cuan i icación se usó la siguien e
escala: 1-5; 6-25; 26-100; > 100 pulgones po b o e. Los esul ados se exp esan
como núme o de indi iduos —no alados— en los 0.5 m2mues eados en cada á -
bol. Pa a el cálculo de la densidad se asignó la siguien e ma ca de clase a cada
una de las cua o usadas: 3, 15, 60, 150 indi iduos. Los esul ados se p esen an
ag upados pa a las es especies de pulgón y únicamen e pa a los días de mues-
eo coinciden es con los de las aunas de las copas.
T a amien o es adís ico
Se ha compa ado la abundancia de dis in os g upos y especies de he e óp e os en-
e los á boles con ol y los expe imen ales median e un ANOVA de un ac o con
medidas epe idas co espondien es a los dis in os mues eos. El análisis se e ec-
uó po sepa ado con los da os de 2002 y 2003 po qué los á boles expe imen ales
cambia on de un año al o o. Únicamen e se analiza on las especies o amilias con
más de 10 indi iduos ecogidos du an e un año. El análisis se e ec uó con SPSS.
De e minación de los he e óp e os
Pa a la iden i icación del ma e ial ecolec ado se ha p ocedido al examen de cada
uno de los ejempla es siguiendo la me odología habi ual. En la mayo ía de los ca-
sos el es udio de los ca ac e es mo ológicos ex e nos, biomé icos y c omá icos
ha sido su icien e pa a alcanza un g ado de segu idad al o. Cuando se ha p esen-
ado alguna duda se ha ecu ido a los di e en es elemen os de la geni alia de ma-
chos y hemb as que han sol en ado el p oblema. Es as écnicas han sido u ilizadas
sis emá icamen e pa a sepa a las especies de los géne os O ius Wol y Nysius
24 O sis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadale
Dallas, de in e p e ación, a menudo, con lic i a. Los apoyos bibliog á icos han
sido los siguien es: Moule (1995) pa a Alydidae y Co eidae; Tamanini (1988)
pa a Pen a omidae; Pé ica (1972) pa a An hoco idae; Pé ica (1987) pa a Na-
bidae; Pé ica (1999a, 1999b, 1999c) pa a Lygaeidae; Pu shko e al.(1999) pa a
Redu idae (gén. Empico is Wol ) y Wagne (1974a, 1974b, 1975) pa a Mi idae,
és e pues o al día po Ke zhne & Josi o (1999).
Resul ados
Abundancia de indi iduos, núme o de especies y su iden idad
Se ecogie on un o al de 732 indi iduos de he e óp e os co espondien es a 30
especies (Tabla 1). Hubo 44 indi iduos que no pudie on de e mina se has a el ni-
el de especie po a a se de o mas inmadu as. En cada uno de los dos años de
mues eo se cap u a on indi iduos de 22 especies, con 14 especies comunes a los
dos años de mues eo y 16 que únicamen e han apa ecido en uno.
Las 30 especies co esponden a 8 amilias. Lygaeidae y An hoco idae son las
amilias más impo an es po núme o de indi iduos (60.1% y 26.5%, espec i a-
men e). En cuan o a núme o de especies las amilias más impo an es son las dos
mencionadas (con 10 y 7 especies, espec i amen e) y Mi idae, ambién con 7 es-
pecies (Tabla 1).
En elación a o os a ópodos bene iciosos, los he e óp e os dep edado es e-
p esen an un po cen aje educido, de al ededo del 5% (Tabla 2). Si excluimos de
es os las a añas, que es el g upo más abundan e, el po cen aje se ace ca al 10%.
Es os po cen ajes, aunque bajos, son del mismo o den de magni ud o más impo -
an es que los de o os g upos conside ados den o de la auna auxilia (Tabla 2),
como los Neu op e a o los Sy phidae (Dip e a).
E ec o de la exclusión de las copas de insec os ma chado es
En el año 2002 no se encon a on di e encias es adís icamen e signi ica i as pa a
ninguna especie, amilia o g upo (dep edado es y he bí o os) en e los á boles
con ol y los á boles expe imen ales (= con cola en el onco). En el año 2003 se
ecogie on signi ica i amen e más indi iduos de Oxyca enus la a e ae en los á -
boles expe imen ales que en los con ol (p = 0.008); es e e ec o se ex iende a la
amilia a que pe enece es a especie, Lygaeidae (p = 0.014), y al g upo de he e-
óp e os he bí o os (p = 0.040). Po el con a io, se ecogie on signi ica i amen e
más he e óp e os dep edado es en 2003 en los á boles con ol que en los expe i-
men ales (p = 0.029). El es o de especies y amilias no mos ó di e encias signi-
ica i as en e a amien os du an e el año 2003.
Fenología
Los he e óp e os dep edado es p esen an unos picos de abundancia ma cados a
inales de p ima e a y p incipios de e ano de los dos años (Figu a 1B). Es os pi-
cos coinciden, a g andes asgos, aunque éase el apa ado siguien e, con la abun-
He e óp e os de un campo de cí icos ecológico O sis 19, 2004 25
26 O sis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadale
Tabla 1. Lis a de los he e óp e os cap u ados en los mues eos mensuales de los años 2002
y 2003. En la úl ima columna se dan los po cen ajes de abundancia de indi iduos en e las
8 amilias encon adas. Se menciona si la especie es dep edado a (D) o he bí o a (H).
2002 2003 To al 2002-03
Familia Especie ind Ind ind %
Alydidae 0.3
Camp opus la e alis (Ge ma , 1817) H 2 0 2
An hoco idae 26.5
O ius lae iga us (Fiebe , 1860) D 69 17 86
O ius la icollis, (Reu e , 1884) D 28 10 38
O ius ho a hi (Reu e , 1884) D 24 0 24
O ius sp. (nin a) D 20 2 22
Ca dias e hus ascii en is (Ga biglie i, 1869) D 4 9 13
An hoco is nemo alis (Fab icius, 1794) D 0 4 4
Ca dias e hus naza enus Reu e , 1884 D 3 1 4
An hoco is sp. (nin a) D 0 2 2
Buchananiella con inua (B. Whi e, 1880) D 0 1 1
Co eidae 0.1
Gonoce us insidia o (Fab icius, 1787)H01 1
Lygaeidae 60.1
Oxyca enus la a e ae (Fab icius, 1787) H 220 138 358
He e ogas e u icae (Fab icius, 1775) H 21 4 25
Nysius hymi (Wol , 1804) H 19 5 24
G ap os e hus se us (Fab icius, 1787) H 8 7 15
Nysius g aminicola (Kolena i, 1845) H 2 6 8
Nysius immunis (Walke , 1872) H 3 0 3
Geoco is megacephalus (Rossi, 1790) D 1 1 2
Kleidoce ys e icae (Ho á h, 1908) H 0 2 2
Beosus ma i imus (Scopoli, 1763) H 0 1 1
Spilos e hus pandu us (Scopoli, 1763) H 1 0 1
Mi idae 6.3
De aeoco is lu escens (Schilling, 1837) D 6 10 16
Pilopho us pe plexus Douglas & Sco , 1875 D-H 1 13 14
Inde . 1 5 6
Pinali us conspu ca us (Reu e , 1875) H 2 1 3
Pilopho us sp. D02 2
He e o oma planico nis (Pallas, 1772) H 0 2 2
Taylo ilygus apicalis (Fiebe , 1861) H 1 0 1
Clos e o omus i ialis (A. Cos a, 1853) H 1 0 1
A ac a omus pa ulus Reu e , 1878 H 1 0 1
Nabidae 0.1
Himace us mi micoides (O. Cos a, 1834) D 0 1 1
Pen a omidae 4.6
Neza a i idula (Linnaeus, 1758) H 12 21 33
G aphosoma linea um i alicum (Mülle , 1766) H 1 0 1
Redu iidae 2.0
Empico is sp. (nin a) D 4 8 12
Empico is ub omacula us (Blackbu n, 1889) D 0 3 3
dancia de á idos, que son su p esa más impo an e (Figu a 1C). En el año 2002
los he e óp e os dep edado es ue on sob e odo An hoco idae (93%), la mayo-
ía O ius sp. (88%), especialmen e O ius lae iga us (43%) (Figu a 2A). En el año
2003 las ci as ue on algo di e en es, pues o que la p opo ción de An hoco idae
se edujo y aumen ó la de Mi idae has a el 39% del o al de he e óp e os dep e-
dado es. De aeoco is lu escens y Pilopho us pe plexus ue on las dos especies
más impo an es, aunque en ningún caso hay que cali ica las de muy abundan es
pues o que únicamen e se ecogió un o al de 10 ejempla es de la p ime a y 13 de
la segunda especies.
Los he e óp e os he bí o os p esen an ambién picos de abundancia aunque
no an egula es (Figu a 1A). El p ime máximo, de hecho el máximo absolu o,
ue en el p ime mues eo en eb e o de 2002; co esponde exclusi amen e a po-
blaciones muy impo an es de Oxyca enus la a e ae en dos á boles (94% de los
indi iduos). Después se dio un pico en junio de 2002, seguido de unos alo es
más o menos cons an es a lo la go de 2002. En el año 2003 se obse ó el máximo
en los meses de ma zo y ab il; a con inuación los alo es se man u ie on en a-
lo es meno es que en el año an e io . Cabe señala que la dinámica de es os o -
ganismos se co esponde p incipalmen e con la de la su especie más abundan e,
Oxyca enus la a e ae, la cual ep esen a un 72% de los indi iduos o ales de los
he e óp e os he bí o os (Figu a 2B). O os Lygaeidae comunes, aunque mucho
menos que la an e io especie, ue on He e ogas e u icae, Nysius hymi y G ap-
os e hus se us, sin una pau a de a iación es acional cla a (Figu a 2C), al igual
que Neza a i idula (Figu a 2D).
Relación en e he e óp e os dep edado es y la población de á idos
La a iación de la can idad de he e óp e os dep edado es a lo la go del iempo se
elaciona con la de sus p esas p incipales en es a localidad, los á idos. En e ec o,
si ep esen amos la abundancia de he e óp e os dep edado es espec o la abun-
He e óp e os de un campo de cí icos ecológico O sis 19, 2004 27
Tabla 2. Núme o de a ópodos bene iciosos ( auna auxilia ) ecogidos en el conjun o de
mues eos de los años 2002 y 2003. Se indica ambién el po cen aje que cada g upo ep e-
sen a espec o el o al (penúl ima columna) y el po cen aje que cada g upo ep esen a es-
pec o el o al excluyendo A aneida (úl ima columna).
Núm. indi iduos % % (excluido A aneida)
He e op e a (p edado es) 111 4.4 9.3
Coccinellidae 526 20.8 44.0
Neu op e a 144 5.7 12.1
Sy phidae 9 0.4 0.8
Fo iculidae 69 2.7 5.8
Hymenop e a (pa asi oides) 334 13.2 28.0
A aneida 1331 52.8 –
dancia de pulgones, y unimos los pun os mensuales en su secuencia empo al se
ob iene una cu a casi ce ada que se mue e en sen ido an iho a io (Figu a 3).
Es a cu a es simila a la que p edicen los modelos de dep edado -p esa ipo Lo ka-
Vol e a: p ime o aumen a la p esa, luego el dep edado , seguidamen e disminuye
la p esa y inalmen e disminuye el dep edado . Cu as de es e ipo se han obse -
ado en los á boles expe imen ales en los años 2002 y 2003 y en los á boles con-
ol en el año 2003; los á boles con ol del año 2002 no mues an es a dinámica.
28 O sis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadale
Con ol
Expe imen al
Jan Ap Jul Oc Jan Ap Jul Oc Jan
log (ind·0.5 m–2)
2002 2003
C
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
0
2
4
6
8
10
12
B
indi iduos po mues a indi iduos po mues a
0
2
4
6
8
10
12
A
Figu a 1. Va iación empo al de la abundancia de he e óp e os he bí-
o os (A) y dep edado es (B) a lo la go de los años 2002 y 2003 en los
á boles con ol y en los á boles expe imen ales con exclusión de insec-
os ma chado es. Es imación de la densidad de pulgones en el mismo
pe íodo (C); nó ese la escala loga í mica de es e úl imo g á ico.
He e óp e os de un campo de cí icos ecológico O sis 19, 2004 29
O ius lae iga us
O. la icollis
O. ho a hi
Oxyca enus la a e ae
He e ogas e u icae
Nysius hymi
G ap os e hus se us
Neza a i idula
Jan Ap Jul Oc Jan Ap Jul Oc
indi iduos po mues a
2002 2003
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
D
0
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8 C
1
2
3
4
5
6
0
B
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3A
indi iduos po mues a indi iduos po mues a indi iduos po mues a
Figu a 2. Va iación empo al de la abundancia de las especies más
impo an es de he e óp e os a lo la go de los años 2002 y 2003 en los
á boles con ol.
