Morfología trófica en el género barbus

MORFOECOLOGIA TROFICA E N E L GÉNERO B A R B us (PISCES, CY PRINIDAE) L. Encina & C. Granado - Lorencio Departamento de Ecología, Facultad de Biología, Universidad de Sevilla. 41080 Sevilla, España. Palabras clave: Barbus, feeding, rnorphology, reservoirs, trophic adaptation. ABSTRACT TROPHIC MORPHOECOLOGY IN THE GENUS BARBUS (PISCES, CYPRINIDAE) In this paper the morphological features and feeding habits of three coexisting Barbus species in the Tajo basin (Spain) were studied. Fifteen biometric measurements of each specimen were taken, then eleven morphological variables were calculated, and at the same time, the gastnc contents of each individual were analyzed. The results showed and important relationship of barbillon length, body form, branchial filter and buccal apparatus to size, distribution and food items. The exploitation of available resources in the reservoirs is discussed in the light of the discriminant body differences of the species. Las numerosas especies que integran la familia Cyprinidae se han adaptado a una amplia varie - dad de ambientes. La diversidad ecológica está di - rectamente relacionada con la alta variabilidad morfológica de esta familia y, en concreto, sus mu - chas especializaciones tróficas ilustran la estrecha conexión entre la morfología de sus mecanismos de alimentación y su modo de vida (MATTHES, 1963). KEAST & W EBB (1966), W ERNER (1977), G ATZ (1979a, 1979b), M ATTHEWS (1982), S CHMITT & COYER (1983) y otros muchos autores, han de - mostrado la existencia de una estrecha relación entre ecología y morfología en los peces. Como fruto de estos trabajos se ha comprobado que numerosas adaptaciones morfológicas son el re - sultado evolutivo de procesos de competencia y posibilitan la coexistencia de especies y la minimización o anulación de dichos procesos. Estos fe - nómenos se acentúan entre especies congenéricas, ya que por su afinidad taxonómica y semejanza de vida se pueden suponer competidoras. En algunos Limnetica, 6: 35 - 46 (1990) Asociación Española de Limnología, Madrid, Spain casos se ha comprobado que, cuando varias espe - cies similares aparecen juntas, se manifiesta una tendencia hacia el desarrollo de ciertos caracteres y estructuras estrechamente relacionadas con la utilización de los recursos disponibles. A este fe - nómeno se le ha llamado divergencia de caracte - res (M ARGALEF , 1974). El género Barbus posee la mayor diversidad es - pecífica de la fauna acuática española. Hasta la ac - tualidad se han descrito nueve especies, ocho de ellas endémicas de la Península Ibérica (D OADRIO , 1984). Muchas de estas especies cohabitan en la misma cuenca hidrográfica; en concreto, en la del río Tajo coexisten Barbus bocagei, B. comiza, B. steindachneri y B. microcephalw (ALMACA, 1976; COLLARES-PEREIRA, 1985; G RANADO - L ORENCIO & ENCINA, 1988). En el presente estudio se planteó la posible exis - tencia de caracteres anatomo - funcionales diver - gentes relacionados con el régimen alimentício de tres de estas cuatro especies de barbos (B. microcephalus se excluyó, dado el escaso número de ejemplares capturados). Para ello se analizaron 11 caracteres morfológicos relacionados con la obten - ción del alimento, así como el contenido intesti - nal de cada una de las especies. Muestreos Los peces fueron recolectados de los embalses de Torrejón y Valdecañas (río Tajo, Cáceres), en ocho campanas de muestreo realizadas entre fe - brero de 1984 y julio de 1985. Se emplearon re - des de tipo trasmallo de 12x2 m, situadas en 11 estaciones, 5 en el embalse de Torrejón y 6 en el de Valdecañas. Ambos embalses tienen caracte - rísticas limnológicas de lago de zona templada holomíctico - monomíctico, con escasa mineralización y fuerte eutrofia de origen humano (MARGALEF et al., 1976). El estudio se basó en un total de 110 especímenes, 81 pertenecientes a B. bocagei, 19 a B. steindachneri y 10 a B. comiza. A fin de evitar diferencias en la alimentación debido a cambios ontogénicos, así como problemas de alometrías en el crecimiento de las especies para el análisis rnorfométrico, se seleccionaron únicamente ejempla - res maduros y de tallas homogéneas (todos los es - pecímenes pertenecen a las clases de edad 4+ y S+ en el caso de B. bocagei y B. steindachneri; y a las clases de edad 5+ y 6+ los de B. comiza). Dado que no se registraron diferencias fisico-químicas ni biológicas, así como alimentarias en las distintas estaciones de muestreo, los ejemplares fueron agrupados y tratados en su totalidad. Biometría En el laboratorio, los ejemplares fueron identi - ficados y separados por especies. A cada ejemplar se le tomaron 13 medidas biométricas (la longitud de los barbillones corresponde a la media del par derecho), con una precisión de 0,l mm (figs. 1 y 2). A partir de estas medidas se calcularon las va - riables de la tabla l. La densidad de branquiespinas del primer arco branquia1 izquierdo se calculó midiendo su longitud y contando el número de branquiespinas. Alimentación Para la determinación de la dieta de las distin - tas especies se extrajeron los tractos intestinales de cada ejemplar y se analizó su contenido. Las presas se identificaron a nivel de especie, y se englobaron posteriormente en grupos más amplios según criterios de tamaño, hábitat o puramente taxonómicos. Se considero como detrito la mate - ria orgánica no reconocible procedente del sedi - mento de los embalses. Para la evaluación de las dietas se siguió la metodología de G RA N ADO - L O - RENCIO y GARC~A-NOVO (1986). Se estableció una escala subjetiva de abundancia para cada uno de los componentes de la dieta (de O a 4) y se obtu - vieron sus valores de frecuencia (proporción de es - tómagos con una determinada componente de la dieta respecto al total de estómagos). A partir de estos datos se aplicó el «índice de importancia en la alimentación» (IIA). Los resultados fueron Figura 1. - Medidas biométricas efectuadas sobre el cuerpo. A) AG, longitud estandard; AE, longitud predorsal; AD, longi - tud de la cabeza; LB, longitud de los barbillones; EE', altura máxima del cuerpo; EF, longitud de la base de la aleta dorsal. B) AB, protrusión premaxilar; BC, amplitud de la apertura bu - cal; CO, longitud de la mandíbula inferior; AO, longitud de la base del embudo de succión; CH, altura del labio inferior respecto al eje horizontal del cuerpo; CD, longitud desde el labio inferior hasta el punto de corte entre el eje horizontal del cuerpo y la línea que une los labios superior e inferior. Biometric measurements of the body. A) AG, standard length; AE, predorsal length; AD, head length; LB, barbels length; EE', maxim body height; EF, dorsal fin basis length. B) AB, premaxilar protrusion; BC, buccal opening amplitude; CO, lower jaw length; AO, suction funnel basis length; CH, lower lip height in respect to horizontal body axis; CD, length from lower lip to the point fo joining between the horizontal body axis and the upper - lower lip line. Figura 2. - Medidas biométricas de la boca (máxima protmsión y apertura bucal) de cada ejemplar y estima de los ángulos y volumen bucal. a, protmsión premaxilar; b, amplitud de la apertura bucal; 0, ángulo de giro de la mandíbula inferior; E, ángulo de posición de la apertura bucal en relación al eje ho - rizontal del cuerpo; V, volumen del embudo de succión. Mouth biometric measurements (maximum protmsion and buccal opening) of each specimen, along with angles and buccal volume estimation. a, premaxilar protmsion; b, buccal opening amplitude; 0, lower jaw rotation angle; E, buccal opening position angle in respect to horizontal body axis; V, suction funnel volume. agrupados (c.f. GUZIUR, 1976) en «alimento prin - cipal» (IIA, mayor del 25 %), «alimento adicio - nal» (IIA, entre el 1.5 y el 2.5 %) y «alimento es - porádico~ (IIA, menor del 1.5 %). Dado que in - teresaba relacionar caracteres morfológicos con la alimentación general de las especies, se consideró el ciclo anual de la dieta, para lo cual se analiza - ron todos los tractos intestinales sin tener en cuen - ta la campaña en que fueron obtenidos. Pese a que existen diferencias estacionales en la alimen - tación de las especies que se estudian (E NCINA & GRANADO-LORENCIO, en prensa), el alimento prin - cipal de cada una de ellas se mantiene durante todo el ciclo anual, y coincide con los resultados del análisis global. Para determinar posibles diferencias en las die - tas de las especies respecto al tamaño de las pre - sas, se midió la longitud de los elementos tróficos no alterados. En las medidas se excluyeron la lon - gitud de la espina de la valva de los cladóceros y las espinas terminales que presentan algunos rotíferos (E GGERS , 1982; Mc COMMAS & D RENNER , 1982; U NGER & LEWIS, 1983). Análisis estadístico Para el estudio morfológico se calculó la media y la desviación típica de cada una de las variables estudiadas por especie. Para las comparaciones interespecíficas se aplicó el test de la t de Student (SOKAL & R OHLF , 1979). Para probar las posibles diferencias en el microhábitat alimenticio de las especies que se estudian respecto a la cantidad re - lativa de presas (IIA) consumidas, se emplearon los tests de Kruskall-Wallis y U de Mann - Whitney (D IXON , 1975). RESULTADOS Morfología En la tabla 2 se muestran los valores de la me - dia y desviación típica, así como los resultados de la t de Student para las variables morfológicas in - cluidas en el presente trabajo. El índice cefálico obtiene un alto valor discri - minante para las especies estudiadas; B. comiza posee la cabeza más larga, comprendida algo más Tabla 1. - Variables morfológicas (ver figuras 1 y 2). Morphological variables (see figures 1 and 2). Variables fndice cefálico Medidas Longitud estándar dividida por la longitud cefálica Significado Número de veces que está com - prendida la cabeza en la longitud del pez Forma del cuerpo del pez Sigla AGIAD Referencia ALMACA, 1965, 1972, 1981, 1982 fndice de forma Longitud estándar dividida por la altura máxima del cuerpo AGIEE ALMACA, 1972, 1976, 1981 CASTELL~, 1983 G RANADO - L ORENCIO , 1983 GUILLÉN, 1982 ROJO & R AMOS , 1982 ALMACA, 1976, 1981, 1982 Longitud cefálica dividida por la longitud de la base de la aleta dorsal Longitud estándar dividida por la longitud predorsal Longitud de los barbillones divi - dida por la longitud cefálica (me - dia entre el anterior y posterior) Número de branquiespinas del primer arco branquial dividido por la longitud del arco Longitud desde el borde inferior del morro al labio superior (con máxima apertura bucal) dividida por la longitud cefálica Asociado a caracteres hidrodinámicos del pez ADIEF Razones Posición de la aleta dorsal AGIAE LBIAD Desarrollo de los barbillones bucales ALMACA, 1972, 1976 CASTELL~, 1983 GUILL~N, 1982 L AGLER ef al., 1977 Densidad de branquiespinas Eficiencia del filtro branquial Protrusión relativa de la premaxila DE LA HOZ & DYER, 1984 G OSLINE , 1981 LIEM, 1967, 1978 PlTCHER & HART, 1982 VAN H ASSELT , 1979 A LEXANDER , 1969, 1970 DE LA HOZ & DYER, 1984 Amplitud bucal Longitud desde el labio superior al inferior (con máxima apertura bucal) dividida por la longitud cefálica Ángulo incluido entre la mandí - bula infenor y la base del embu - do de succión Ángulo incluido entre el eje hori - zontal del cuerpo y la proyección de la línea imaginaria que une los labios superior e inferior Volumen de un tronco de cono oblicuo dividido por la longitud cefálica Diámetro de apertura relativa de la boca Ángulo 6 Ángulo E Máxima rotación de la mandíbu - la inferior sobre la unión artícu - lo - cuadrado Posición de la apertura bucal en relación al cuerpo Presente trabajo Presente trabajo Volumen bucal Volumen relativo del embudo de succión VIAD M ULLER ef al., 1982 MULLER & OSSE, 1984 VAN LEEWEN & M ULLER , 1984 de tres veces en su longitud standard; en el extre - mo opuesto se halla B. bocagei, con la cabeza comprendida más de cuatro veces en la longitud standard; B. steindachneri ocupa una situación in - termedia. Las razones AGIAE y ADIEF (fig. 1) permiten igualmente una buena discriminación de las especies; B. comiza tiene la aleta dorsal retra - sada respecto a B. bocagei, y B. steindachneri po - see valores intermedios. B. comiza consigue el va - lor más alto para el índice ADIEF, al poseer una longitud de la cabeza mayor, junto con la menor longitud de la base de la aleta dorsal, y es opues - to a B. bocagei. El índice de forma es mayor en B. comiza (cuerpo más fusiforme e hidrodinámico). En cuanto a la longitud de los barbillones, el mayor desarrollo lo presenta B. bocagei (especial - mente de los barbillones traseros). La densidad de branquiespinas es distinta para las tres especies, siendo la de B. bocagei la mayor (tabla 2). Respecto a la morfología bucal, B. comiza di - fiere de las otras dos especies por el valor del án - gulo E (tabla 2); su valor más alto se traduce en que la posición de la abertura bucal es la más ade - lantada en - dirección dorsal. Por el contrario, el Tabla 2. - Media (X), desviación estandard (SD) e intervalos de confianza del test de la t de Student (++99 %; +95 %; - no sig - nificativo) (B.b = Barbus bocagei; B.s = B. steindachneri; B.c = B. comiza). Mean (X), standard desviation (SD) and confidence limits of the Student - t test (++99 %; +95 %; - no significant) (B.b = Barbw bocag;; É.s = B. steindachneri; B.c = B. comiza). Barbus Barbus Barbus bocagei steindachneri comiza Intervalos de confianza Variables X SD X SD X SD B.b.-B.S. i3.b.-B.C. B. S . - B. C . AGIAD 4,122 0,138 3,860 0,131 3,311 0,162 ++ ++ ++ AGIEE' 5,007 0,363 5,050 0,341 5,387 0,311 - + + ++ ADIEF 2,018 0,140 2,207 0,134 2,588 0,240 + + - ++ AGlAE 2,039 0,050 1,994 0,030 1,916 0,046 ++ + + + + LBIAD 0,245 0,028 0,210 0,021 0,147 0,226 + + ++ ++ D. Br 0,806 0,209 0,676 0,059 0,515 0,124 + + + + + aIAD 0,150 0,030 0,145 0,030 0,090 0,030 - ++ ++ blAD 0,254 0,030 0,244 0,020 0,243 0,030 - - - 6 63,250 6,910 59,580 3,870 49.310 3,920 + ++ + + E 48,130 6,870 48,770 6,590 63,200 8,240 - ++ ++ VIAD 84,250 34,750 97,840 18,590 209,530 96,210 + + + + - B. steindachneri ángulo de giro de su mandíbula inferior es menor, lo mismo que su protrusión premaxilar, siendo la dirección de ésta levemente oblicua en posición ventral. La localización del perfil bucal de B. co - miza es así el más terminal de las especies estu - diadas (fig. 3). El volumen del embudo de succión es mayor en esta especie. B. bocagei se caracteriza por poseer la mayor protrusibilidad bucal, y la dirección de ésta es la más ventral respecto al eje horizontal del cuerpo. Registra también el mayor valor para el ángulo O B. bocagei y, por el contrario, el menor volumen del embu - do de succión. B. steindachneri presenta claras diferencias con B. comiza, y menos con B. bocagei. Su protrusi6 bilidad es intermedia y dirigida ventralmente, aun - - -3,; que en menor grado que en B. bocagei, con lo que resulta un valor del ángulo E más cercano al de B. comiza. Igualmente registra valores interme - dios para el ángulo O y el volumen del embudo de succión. Figura 3. - Modelo del perfil bucal para cada especie. a pro - trusión premaxilar; b, amplitud de la a ertura bucal; 6, ángulo de giro de la mandíbula inferior; 1, ángulo de posición de la apertura bucal en relación al eje horizontal del cuerpo. Buccal profile model of each fish species. a, premaxilar protrusion; b, buccal opening amplitude; 0, lower jaw rotation angle; E, buccal opening position angle in respect to horizon - tal body axis. Barbus bocagei Barbus steindachneri Barbus comiza Rotíferos Cladóceros Huevos de cladóceros Efipios Ostrácodos Ciclópidos Diaptómidos Larvas de quironómidos Larvas de tricópteros Insectos Restos macroinvertebrados Puestas de peces Escamas Peces Restos de peces Semillas Restos vegetales Arena Detritos Cianofíceas Diatomeas Clorofíceas Bosmina Leydigia Alona Chydorus Daphnia hyalina D. pulex Ceriodaphnia Daphnia magna Iliocryptus Dípteros Formícidos Coleópteros Micronecta Cianofíceas coloniales Cianofíceas filamentosas Diatomeas filamentosas Diatomeas centrales Diatomeas pinnadas Clorofíceas filamentosas Clorofíceas no filamentosas Figura 4. - Porcentaje del índice de Importancia Alimenticia y resultados del test de Kruskall - Wallis y U de Hann - Withney (se re - presentan sólo los componentes tróficos con significación estadística). Precentages of the Feeding Importance Index and results of Kruskall - Wallis and Mann - Withney U test (only the food items with statistical differences were represented). Alimentación La alimentación de B. bocagei está dominada por larvas de quironómidos, detrito (al que se aso - cia arena), cladóceros, restos vegetales y algas, fundamentalmente diatomeas centrales (típica - mente Cyclotella). El alimento adicional lo cons - tituyen puestas de cladóceros, ciclópidos, restos de macroinvertebrados acuáticos y otras algas planctónicas. El alimento esporádico lo forman presas o estructuras de aparición temporal, tanto del plancton, como insectos terrestres (dípteros, formícidos, etc.), materiales sedimentarios y flo - tantes (escamas de peces, semillas ...) (fig. 4). El régimen trófico de B. steindachneri está cons - tituido por crustáceos planctónicos (cladóceros y ciclópidos), acompañados de detrito y clorofíceas. Las larvas de quironómido aparecen como alimen - to adicional, junto con huevos de cladóceros, res - tos de macroinvertebrados acuáticos y las restan - tes algas. El alimento esporádico lo constituyen efipios, ostrácodos, semillas y pupas de quironómidos, entre otros. El alimento principal en B. comiza lo forman restos de macroinvertebrados acuáticos, restos vegetales y clorofíceas. Como alimento adicional entran a formar parte ciclópidos, larvas de quironómido, insectos (especialmente Micronecta), se - millas, detrito y otras algas planctónicas. Entre el alimento esporádico, destacan los peces y restos de peces; ésta es la única especie de las estudia - das que presenta rasgos de ictiofagia en su dieta. El alimento principal no sufre estacionalmente cambios sustanciales en las tres especies; los cam - bios afectan sólo a los elementos de la dieta que componen el alimento adicional y esporádico (E N - C I N A & G RANADO - L ORENCIO , en prensa). Los re - sultados de los tests de Kruskall - Wallis y MannWhitney muestran la existencia de diferencias sig - nificativas (P<0,1) en la importancia de algunos componentes alimenticios de la dieta de estas tres especies de barbos (fig. 4). Así, en B. bocagei la presencia de quironómidos, detrito, restos vege - tales y diatomeas no centrales es significativamente mayor que en B. steindachneri. B. bocagei se di - ferencia de B. comiza en un mayor consumo de cladóceros (especialmente cladóceros pequeños), larvas de quironómidos, detrito y diatomeas. Por el contrario, la presencia de insectos acuáticos (Micronecta), restos de macroinvertebrados acuá - ticos, peces y cianofíceas coloniales es significativamente mayor en la dieta de B. comiza. Este mayor consumo de macroinvertebrados y peces di - ferencia también la dieta de B. comiza de la de B. steindachneri. B. bocagei destaca del resto de las especies por la mayor participación en su dieta de presas de ta - lla pequeña: rotíferos (no consumidos por ningu - na de las otras dos especies: talla media 0,173 mm); los cladóceros Bosmina (0,366 mm), Chydorus (0,454 mm), Leydigia (0,860 mm), Alona (0,713) e Iliocryptus (0,907); y ostrácodos (0,589 mm). Todos ellos corresponden a las categorías alimenticias más pequeñas de las encontradas en todos los tractos digestivos analizados. B. steindachneri tiene también una importante participa - ción en su alimentación de cladóceros de talla pe - queña, pero destaca la ausencia de rotíferos. La presencia de elementos de talla pequeña en los contenidos intestinales de B. comiza es escasa, mientras que la ocurrencia de cladóceros de gran talla como Daphnia magna (2,038 mm) o insectos (1,770 de talla media para el género Micronecta, 3,900 mm para formícidos o 6,500 mm para dípteros) es más importante. B. comiza es la especie en la que se ha registrado el mayor tamaño de presa (peces). E NCINA & GRANADO-LORENCIO (en prensa) encuentran que estas diferencias se regis - tran igualmente cuando se analiza la alimentación estacionalmente. Los peces, al igual que otros organismos, pre - sentan regímenes alimenticios distintos, de acuer - do con la estructura y morfología de los órganos que participan en la detección y captura del ali - mento, la biología propia de las especies y la dis - ponibilidad de recursos en el medio. Numerosos estudios han discutido el papel que juegan las di - ferencias morfológicas en la composición cualita - tiva de la alimentación de distintas especies coexistentes, ya sea correlacionadas con divergencias en el hábitat alimenticio (WERNER & H ALL , 1977; MAGNAN & FITZGERALD, 1982; V AN OIJEN, 1982), con la capacidad de selección de las presas (NILSSON , 1979; G REENFIELD et al., 1983; L AUR & EBELING , 1983; WALSH & F ITZGERALD , 1984) o más fre- cuentemente con ambos, resaltando la importan - cia que tienen estas interacciones en la organiza - ción de la comunidad (H ESPENHEIDE , 1973). G ATZ (1979a) llega incluso a concluir que cualquier ca - racterística morfológica que aparezca con diferen - cia significativa entre dos especies, puede asumirse para indicar patrones óptimos de utilización de recursos. En este sentido, y asumiendo las limita - ciones que conlleva este planteamiento determinista, pueden ser inferidos desde las significacio - nes estadísticas, comportamientos diferenciales de tipo ecológico (papel en el ecosistema). Estas di - ferencias están referidas esencialmente a caracte - res morfológicos y merísticos, y a la estructura del aparato mandibular (R INGLER , 1979; W ERNER , 1979), y hacen referencia, en definitiva, a un concepto tan largamente desarrollado como con - trovertido: el nicho trófico (G ATZ , 1979a, 1981; G LADFELTER & J OHNSON , 1983). Según SCHOENER (1974) los tres componentes principales que defi - nen el nicho trófico de una especie son: el tipo de presa, el tamaño y la localización del alimento. En relación con la localización espacial, la ali - mentación de cada una de las especies de barbo estudiadas parece reflejar tendencias específicas de explotación preferencial en el ecosistema. Es - tas tendencias son potenciadas por determinadas características morfológicas (como el desarrollo de los barbillones, la posición de la boca y la direc - ción de protrusión bucal) que aportan una mayor ventaja o aptitud para alimentarse en los distintos hábitats de la masa de agua. La mayoría de los autores coinciden en seña - lar que los barbillones bucales tienen un mayor desarrollo en las especies que se alimentan del bentos (K EAST & W EBB , 1966; M ARGALEF , 1983). B. bocagei tiene un mayor desarrollo de los barbillones que las otras especies, lo que parece estar de acuerdo con los datos obtenidos acerca de su com - posición alimenticia, según la cual esta especie tendría hábitos preferentemente bentófagos. En los contenidos analizados son importantes las lar - vas de quironómido (M OYLE , 1973; W ERNER & H ALL , 1977; NILSSON, 1979; STENSON, 1979), la are - na (S TICKNEY , 1976) y grandes diatomeas (G ATZ , 1981). Este gran desarrollo de sus barbillas (que actúan como órganos quimiotactiles e intervienen en la detección de las presas; R INGLER , 1979) le posibilitaría una más fácil localización de los or - ganismos del bentos, alimento principal durante todo el ciclo anual. La presencia de barbillones en B. steindachneri y B. comiza también posibilita una alimentación asociada al bentos; sin embargo la eficiencia en la detección de presas es proba - blemente inferior a la de la anterior especie, de - bido a que están menos desarrollados (principal - INTERACCI~N - DEPREDADOR - PRESA Barbillones PEZ localización - Probabilidad Línea lateral - - - - - - - - - - - - - - - - Densidad en el medio Actividad PRESA Detectabilidad - Visibilidad - - - - - - - - .- - - - - - - - Mecanismo - Protrusión PEZ de captura (succciónl- - - - - -- - - - - - - - - Probabilidad de captura Evasividad PRESA de la presa 1Probabilidad de ingestión = Densidad de branquiespinas PEZ L~amano de la presa PRESA Figura 5. - Modelo de interacción predador - presa y factores que intervienen Model of predator - prey interactions and affecting factors. mente en B. comiza). De hecho, ambas especies han registrado una alimentación de características más limnéticas, con mayor importancia de crustá - ceos planctónicos. El índice de forma es otra de las variables biométricas que ha sido tradicionalmente asociada al hábitat de los peces (M ATTHES , 1963), y reciente - mente, a las ventajas relacionadas con el proceso de captura de presas evasivas (V AN O IJEN , 1982). Un cuerpo más fusiforme facilita la natación. Así, un mayor valor del índice de forma corresponde - ría a especies más veloces, con posibilidad de cap - turar presas más huidizas (W ERNER , 1977; MATTHEWS , 1982). El índice de forma de B. comiza es el mayor de los registrados, además la cabeza está considerablemente desarrollada en la región preorbital (morro), en sentido longitudinal, lo que le confiere unas excepcionales características hi - drodinámica~. Por otra parte, la posición más re - trasada de la aleta dorsal es propia de especies ve - loces y adaptadas a una estrategia alimenticia de acecho y captura de presas muy evasivas, como por ejemplo peces. B. comiza seria una especie con posibilidades para una alimentación ictiófaga, como lo corroboran los resultados. La magnitud de la protrusión es también un ele - mento importante. MATTHES (1963) señala que una mayor protrusión es típica de peces ligados a una alimentación más bentónica, mientras que una protrusión pequeña corresponde a organismos de aguas libres. Los resultados obtenidos en este trabajo parecen apoyar esta teoría (B. bocagei re - gistra la mayor protrusibilidad y B. comiza la me - nor). No sólo resulta de gran relevancia la amplitud de la apertura y protrusión bucal, sinó también la dirección de ésta respecto al eje horizontal del cuerpo. En numerosos trabajos se ha comproba - do que la posición de la boca y la protrusión es - tán relacionadas con el hábitat explotado por las distintas especies de peces y, por lo tanto, con el tipo de presas consumido (A LEXANDER , 1966, 1967; R INGLER , 1979; G ATZ , 1981; A DAMICKA , 1983). Una boca protrusible en dirección ventroterminal indica alimentación de fondo, con una dieta caracterizada esencialmente por detrito orgánico y larvas de quironómido, pudiendo acompañarse adicionalmente de cladóceros y copépodos de la columna de agua (K EAST & W EBB , 1966). Este es el caso de B. bocagei. Por el contrario, una boca protrusible en dirección dorso - terminal o terminal está ligada a especies que se alimentan de la columna de agua y en su - perficie (típicamente insectos, semillas flotantes y pupas de quironómidos) (KEAST & W EBB , OPS. cit.); B. comiza encajaría en este segundo grupo. B. steindachneri sería una forma intermedia, con posibilidades de explotar indiferentemente ambos subsistemas; su perfil, más parecido al de B. co - miza, estaría más adaptado a una explotación limnética, y menos eficiente para la alimentación li - gada al sedimento que B. bocagei. El límite inferior de tamaño de presa ingerible por un pez viene dado por la constitución del fil - tro branquial (referida a los espacios interbranquiespínicos) (U RIBE - Z AMORA , 1975; SCHMIW & C OYER , 1983). Según esto el consumo de cantida - des importantes de algas coloniales y filamentosas puede ser atribuible a la constitución del filtro branquial (D RENNER et al., 1984). Los valores me - dios registrados para la densidad de branquiespinas en B. bocagei, B. steindachneri y B. comiza fueron, respectivamente, 0,806, 0,676 y 0,515 bran q uies p inas/mm 2 . Estos resultados parecen ser los responsables de las diferencias de tamaño de presa (fundamentalmente del plancton) encontra - das en estas tres especies. El límite superior de ta - maño de presa viene determinado por la amplitud de la abertura bucal y su volumen (U NGER & LEWIS, 1983). Dado el rango de tamaño ingerido por estas especies de barbos, no parecen ser estas va - riables las determinantes de posibles diferencias tróficas entre ellas, salvo quizá para B. comiza, que incluye peces en su alimentación; la ingestión de este tipo de presas sí está claramente limitada por la amplitud bucal. Sin embargo, el valor me - dio registrado para esta variable es similar en las tres especies; es el volumen bucal el que resulta (111,69 mm 3 ) más que en la especie inmediata - mente inferior) superior. Teniendo en cuenta que el mecanismo principal de alimentación en el bar - bo es la succión, y que ésta depende del volumen bucal (A LEXANDER , 1966), parece lógico pensar que la presión de succión necesaria para la captu - ra de peces ha de ser superior y requiere un ma - yor volumen bucal. En el tipo de presa consumido participan, no sólo las características anatómicas del pez, sin6 también las de la propia presa, lo cual es conse - cuencia directa de una interacción depredador-