Miguel Tejedo1, Helde Dua e1, Luis M. Gu ié ez-Pesque a1, Juan F ancisco Bel án2,
Ma co Ka zenbe ge 1, Fede ico Ma angoni3, Ca los A. Na as4, Al edo G. Nicieza5, Rick A. Relyea6,
En ico L. Rezende7, Alex Rich e -Boix8, Mau o San os7, Monique Simon4& Mi co Solé9
El es udio de las ole ancias é micas pa a el examen de
El es udio de las ole ancias é micas pa a el examen de
hipó esis biogeog á icas y de la ulne abilidad de los o ga
hipó esis biogeog á icas y de la ulne abilidad de los o ga-
-
nismos an e el calen amien o global. Ejemplos en an íbios
nismos an e el calen amien o global. Ejemplos en an íbios
1Depa men o de Ecología E olu i a. Es ación Biológica de Doñana. CSIC. A da. Amé ico Vespucio s/n. 41092 Se illa. España.
C.e.: [email p o ec ed]
2Depa amen o de Zoología. Facul ad de Biología. Uni e sidad de Se illa. A da. Reina Me cedes, 6. 41012 Se illa. España.
3Labo a o io de Gené ica E olu i a, FCEQyN-UNaM y Consejo Nacional de In es igaciones Cien í icas y Técnicas (CONICET). Cl. Félix de
Aza a 1552. 6 o Piso. 3300 Posadas. Misiones. A gen ina.
4Depa amen o de Fisiologia. Ins i u o de Biociências. Uni e sidade de São Paulo. Rua do Ma ão, T a essa 14, 321. 05508-900 São Paulo. SP. B asil.
5Depa amen o de Biología de O ganismos y Sis emas. Uni e sidad de O iedo. Ca ed á ico Rod igo U ía s/n. 33006 As u ias. España.
6Depa men o Biological Sciences. Uni e si y o Pi sbu gh. 101 Clapp Hall. Pi sbu gh. Pennsyl ania 15260. Es ados Unidos.
7Depa amen de Genè ica i de Mic obiologia. G up de Biologia E olu i a (GBE). Uni e si a Au ònoma de Ba celona. 08193 Bella e a.
Ba celona. España.
8Depa men o Popula ion Biology and Conse a ion Biology. E olu iona y Biology Cen e (EBC). Uppsala Uni e si y. No by ägen 18
D. SE-752 36 Uppsala. Suecia.
9Uni e sidade Es adual de San a C uz. P og ama de Pós-G aduação em Zoologia. Rodo ia Ilhéus-I abuna, km 16. 45662-900 lhéus. BA. B asil.
Fecha de acep ación: 15 de no iemb e de 2012.
Key wo ds: amphibians, he mal ole ance limi s, CTmax, CTmin, global wa ming, Janzen hypo hesis.
La empe a u a a ec a de mane a decisi a a
las eacciones químicas que condicionan odos
los p ocesos isiológicos (Hochachka & Some o,
2002), de e minando los pa ones de dis ibu-
ción y abundancia de los o ganismos, así como
nume osas in e acciones ecológicas (And ewa ha
& Bi ch, 1954; Dunson & T a is, 1991). Podemos,
po an o, a i ma que la empe a u a, como
componen e abió ico undamen al, ep esen a
un ac o selec i o de p ime o den al in lui en
la supe i encia, c ecimien o y dispe sión de
los o ganismos (Angile a, 2009). El es udio de los
angos de ole ancia isiológicos, especialmen e
los angos é micos, esul a imp escindible pa a
comp ende nume osos aspec os de la biología
de los o ganismos, ya que ep esen an las con-
LEONATO: You will ne e un mad, niece.
BEATRICE: No, no ill a ho Janua y.
W. Shakespea e Much ado abou no hing 1.1.88-89
diciones que limi an su nicho undamen al y,
po an o, su p esencia y e olución en un de e -
minado hábi a y á ea geog á ica (Hu chinson,
1981; Kea ney & Po e , 2009; Sobe ón & Nakamu a,
2009; Townsend e al., 2011; Seebache & F anklin,
2012). Se espe a que las condiciones é micas
locales di ijan la e olución de los lími es de
ole ancia é mica, de su po encial plás ico de
aclima ación y en de ini i a de i en en adap a-
ciones é micas (Angile a, 2009; Bozino ic e al.,
2011). El in e és po el es udio de la e olución y
uncionalidad de es os lími es é micos es uen-
e de nume osas hipó esis biogeog á icas y
ep esen a un elemen o c ucial en la de e mi-
nación de la ulne abilidad de las especies a los
impac os del cambio climá ico (Figu a 1).
A ículo In i ado
3
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
L
LOS
OS LímITES
LímITES DE
DE TOLERANCIA
TOLERANCIA TéRmICA
TéRmICA
y
ySu
Su ImPORTANCIA
ImPORTANCIA EN
EN EL
EL ExAmEN
ExAmEN DE
DE
HIPóTESIS
HIPóTESIS BIOgEOgRáFICAS
BIOgEOgRáFICAS
T adicionalmen e, la base uncional de
los lími es de ole ancia é mica ha sido exa-
minada desde la pe spec i a de la isiología
compa ada, median e es udios in a- o
in e -especí icos basados en una o pocas
especies (Fede , 1999; Fede & Ho mann, 1999;
Rineha e al., 2000; Hochachka & Some o, 2002;
Pod absky & Some o, 2004; Buckley & Some o,
2009). Sin emba go, más ecien emen e, se
es á p oduciendo un eno ado in e és po la
isiología é mica y sus lími es de ole ancia
pe o, en es e caso, la pe spec i a de análisis
ha cambiado, inco po ando g andes escalas
geog á icas y compa aciones mac oespecí i-
cas. En pa icula , el examen de hipó esis
mac oecológicas y eglas ecogeog á icas
incluye, implíci a o explíci amen e, den o
de sus p edicciones el análisis de los angos
é micos y su plas icidad (Ve nbe g, 1962;
Janzen, 1967; B a s om, 1968, 1970; Rapopo ,
1975; S e ens, 1992; Lomolino e al., 2006). Todo
es o es á es imulando los es udios isiológi-
cos compa ados a g an escala, en lo que se
ha denominado mac o isiología o es udio de
la a iación en los ca ac e es isiológicos a lo
la go de mac o escalas geog á icas y empo-
ales y las implicaciones ecológicas de es a
a iación (Chown e al., 2004; gas on e al., 2009).
Sin emba go, odas es as p edicciones no
han sido analizadas en p o undidad en sus
undamen os isiológicos (S e ens, 1989;
gas on e al., 1998; Chown & gas on, 1999; Cla ke
& gas on, 2006; ghalambo e al., 2006; millien e
al., 2006; Kea ney & Po e , 2009). Como ejem-
plo podemos oma el pa ón de a iación
la i udinal en la iqueza de especies. La
mayo biodi e sidad de los ópicos en ela-
ción a las zonas empladas se ha explicado,
en pa e, po la hipó esis de a iabilidad cli-
má ica de Janzen (1967), po la cual los o ga-
nismos opicales, expues os a una meno
a iabilidad climá ica es acional, p esen a í-
an un meno ango de ole ancia é mica,
una mayo especialización y, asociada a es a
es eno e mia, un meno po encial de dispe -
sión y mayo ni el de aislamien o geog á i-
co. De es a mane a, los ópicos end ían
una mayo posibilidad de especiación que
Figu a 1. Cu as de e icacia biológica ela i a en ela-
ción a la empe a u a, pa a dos especies de o ganismos
ec o é micos hipo é icos, una opical (línea con inua)
y o a emplada (línea pun eada), con los pa áme os
desc ip i os esenciales: la empe a u a en la cual la e i-
cacia es máxima, Top , los lími es de empe a u a c í i-
cos, CTmin y CTmax, que una ez sob epasados, implica-
ía la mue e del o ganismo. Podemos a i ma , po
an o, que el ango de ole ancia (CTmax - CTmin) de ini-
ía su nicho é mico undamen al. Los lími es de ole-
ancia é mica pe mi en examina hipó esis biogeog á-
icas, (H1) hipó esis de Janzen (1967), que p edice que
los angos de ole ancia é mica se án más es echos en
especies opicales, con meno a iabilidad é mica, que
las especies empladas. Del mismo modo, es os lími es
pueden pe mi i examina hipó esis en isiología de la
conse ación, (H2) el calen amien o global end á un
mayo impac o en las especies opicales que en las em-
pladas al es a i iendo ya más ce ca de sus Top y CTmax.
El inc emen o p e is o po los modelos en las empe a-
u as ambien ales ( lechas hacia la de echa) implica ía
que muchas especies opicales pueden sob epasa sus
alo es de CTmax, mien as que las especies empladas
es a ían bas an e más alejadas de sus lími es c í icos,
esul ando incluso bene iciadas al ace ca se a sus empe-
a u as óp imas.
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
4
los ambien es emplados. Es e mayo ni el
de especiación puede p oduci se po dos
mecanismos: a) conse adu ismo del nicho
é mico, po el cual las especies de un
mismo clado o linaje man ienen su simila i-
dad climá ica con el anscu so del iempo,
y la o mación de ba e as climá icas da
luga a una especiación po alopa ía (mo i z
e al., 2000; Wiens & Donoghue, 2004; Wiens &
g aham, 2005; g aham e al., 2009); y b) e olu-
ción o di e gencia del nicho é mico, po el
cual las especies he manas p esen an una
di e enciación isiológica an e un g adien e
climá ico y una especiación po di e gencia
pa apá ica (mo i z e al., 2000). Aunque es a
hipó esis del g adien e la i udinal en biodi-
e sidad se undamen a en de e minan es
isiológicos, los dis in os es udios que han
in en ado examina la elación (Kozak &
Wiens, 2007; Hua & Wiens, 2010; Coope e al.,
2011; Cadena e al., 2012) no han medido di ec-
amen e los angos de ole ancia isiológicos
de las especies examinadas, sino que simple-
men e han compa ado, median e modelos
de dis ibución de especies, gIS y bases de
da os como Wo ldClim, los angos climá i-
cos y al i udinales de las mismas. Es a ap o-
ximación, ine i ablemen e, con unde el
nicho é mico undamen al con el nicho
ealizado u ocupado ( éase Figu a 1 en Sille o e
al., 2010) y, po an o, in a alo a la dis ibu-
ción po encial de las especies. Como a i -
man los au o es de uno de es os es udios
ci ados más a iba: “…This wo k, we hope,
will inspi e mo e de ailed examina ion o
he physiological mechanisms ha migh
unde lie he pa e ns we documen he e”
[sic] (Cadena e al., 2012). Se hace necesa io,
po an o, un mayo impulso de los es udios
isiológicos pa a examina es as hipó esis
mac oecológicas.
L
LOS
OS LímITES
LímITES DE
DE TOLERANCIA
TOLERANCIA TéRmICA
TéRmICA y
ySu
Su
ImPORTANCIA
ImPORTANCIA PARA
PARA ESTImAR
ESTImAR LA
LA VuLNERABILI
VuLNERABILI-
-
DAD
DAD DE
DE LAS
LAS ESPECIES
ESPECIES AL
AL CAmBIO
CAmBIO CLImáTICO
CLImáTICO
En segundo luga , el análisis de las ole an-
cias é micas iene una especial ele ancia bajo
el escena io ac ual de c isis climá ica, con un
calen amien o plane a io de o igen an opo-
génico que e is e unas ca ac e ís icas únicas,
como la ápida asa de calen amien o, sin p e-
ceden es en la his o ia del plane a (mann &
Jones, 2003; Pachau i & Reissinge , 2007). Se es ima
que el ápido calen amien o global end á
muy p obablemen e e ec os d ás icos sob e la
biodi e sidad. Recien es e idencias empí icas
mues an que el calen amien o expe imen a-
do du an e el siglo xx, de 0,6ºC en p ome-
dio, ha causado cambios signi ica i os en el
pa ón de dis ibución, enología de nume o-
sas especies y en la es uc u a y uncionamien-
o de los ecosis emas (Roo e al., 2003; Pa mesan,
2006). El inc emen o en la asa de calen a-
mien o en las p óximas décadas, que se espe a
que sea unas cinco eces supe io a la expe i-
men ada du an e el siglo xx (meehl e al., 2007),
así como un inc emen o en el núme o de
e en os climá icos ex emos, como olas de
calo (Schä e al., 2004; Di enbaugh & Ash aq,
2010), pueden se causa de ex inción de pobla-
ciones (e.g., Sine o e al., 2010). T a a de p ede-
ci , emedia , y al ez mejo a es os e ec os, es
un e o impo an e y u gen e que ac ualmen-
e a on an los biólogos (Schwenk e al., 2009).
La suscep ibilidad de una población, espe-
cie o comunidad de ecibi un impac o nega-
i o debido al cambio climá ico depende á de
la combinación de dos ac o es: en p ime
luga , la sensibilidad de los o ganismos, con-
olada po ac o es in ínsecos como pueden
se los lími es de ole ancia é mica (CTmax y
CTmin, Figu a 1); y en segundo luga , la can i-
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 5
dad y a iación en la exposición a ac o es
ambien ales ex ínsecos po encialmen e es e-
san es, como pueden se las empe a u as
ex emas (Williams e al., 2008). Las in e encias
más ecien es en cuan o a los impac os que el
calen amien o global end á sob e la biodi e -
sidad se han en ocado mayo men e sob e los
ac o es ex ínsecos que po encialmen e de e -
minan la dis ibución de las especies, an e dis-
in os escena ios de cambio climá ico (e.g.,
modelos de dis ibución de especies basados
en modelos de nicho ecológico). Es os mode-
los usan una ap oximación co ela i a basada
en la dis ibución ac ual de las especies, que
busca es ablece una co espondencia en e los
egis os de p esencia, p esencia / ausencia, o
abundancia, con dis in as capas ambien ales,
p incipalmen e empe a u a y p ecipi ación.
La co espondencia es adís ica en e la dis i-
bución ac ual y el clima p esen e pueden
po encialmen e se empleados pa a p oyec a
dis ibuciones u u as an e dis in os escena-
ios (Aus in, 2007; Pea man e al., 2008; Thuille e al.,
2008; Aus in e al., 2009; Sille o e al., 2010). Sin
emba go, es os modelos p esen an de icien-
cias desde el momen o que es as p oyecciones
se basan sólo en la dis ibución p esen e de la
especie (que puede, po o a pa e, se incom-
ple a) y, en el mejo de los casos, e leja ía úni-
camen e el nicho ealizado de la especie, y no
la dis ibución que pod ía se , es deci , su dis-
ibución po encial. Pa a modela la dis ibu-
ción po encial de las especies y ob ene in o -
mación sob e su nicho undamen al, end ía-
mos que analiza las p opiedades in ínsecas
de las mismas, como, po ejemplo, sus angos
de ole ancia isiológicos. Es o supone un
eno me es ue zo expe imen al pa a de e mi-
na es os pa áme os isiológicos en un ele a-
do núme o de especies. Po an o, es as ap o-
ximaciones mecanicis as, a di e encia de los
modelos co ela i os, son muy escasas. Sin
emba go, su eno me en aja es que inco po-
an la in o mación sob e el nicho undamen-
al y, en consecuencia, pueden mapea la dis-
ibución po encial de la especie que se
encuen e den o de sus lími es de ole ancia,
y, de es a mane a, p oyec a la dis ibución
u u a an e dis in os escena ios de cambio cli-
má ico. Es os modelos mecanicis as pueden
así hace p edicciones más p ecisas sob e las
consecuencias del calen amien o global en las
p óximas décadas (Pö ne & Knus , 2007; Deu sch
e al., 2008; Kea ney e al., 2009; Kolbe e al., 2010;
Diamond e al., 2012a).
Podemos conclui que el análisis de las
ole ancias é micas y la magni ud de su es-
pues a plás ica se con ie e en una in o ma-
ción c ucial an o pa a el examen de nume o-
sas hipó esis biogeog á icas, como pa a e a-
lua de mane a más p ecisa el iesgo de las
especies de su i es és é mico y, po an o,
ealiza es imas de su ulne abilidad an e el
calen amien o global en las p óximas décadas.
E
EL
LExAmEN
ExAmEN DE
DE LAS
LAS TOLERANCIAS
TOLERANCIAS TéRmICAS
TéRmICAS EN
EN
ANFIBIOS
ANFIBIOS. S
. SISTEmA
ISTEmA mODELO
mODELO PARA
PARA EVALuAR
EVALuAR
HIPóTESIS
HIPóTESIS BIOgEOgRáFICAS
BIOgEOgRáFICAS y
yVuLNERABILIDAD
VuLNERABILIDAD
AL
AL CALENTAmIENTO
CALENTAmIENTO gLOBAL
gLOBAL
Los an ibios son conside ados la clase de
e eb ados más amenazados, con al ededo
del 41% de sus especies clasi icadas como en
pelig o po la IuCN (Ho mann e al., 2010).
Además de la p esión di ec a de las ac i ida-
des humanas (deg adación del hábi a , con-
aminación), se han suge ido como causas
del decli e o os ac o es indi ec os, asocia-
dos o e o zados po el calen amien o global,
como las en e medades in ecciosas eme gen-
es y los cambios en el con enido de hume-
dad de los ambien es e es es (Pounds e al.,
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
6
2006). Sin emba go, el e ec o di ec o de es és
é mico asociado al aumen o de las empe a-
u as máximas no se ha conside ado como
un ac o causal di ec o del decli e de los
an ibios (Collins & C ump, 2009). La ac i idad
noc u na y ca ado a de la mayo ía de las
especies du an e su e apa e es e los hacen
apa en emen e menos suscep ibles de su i
golpes de calo . Sin emba go, du an e su
e apa la a ia, los enacuajos i en ecuen e-
men e en cha cas empo ales poco p o undas
donde la empe a u a del agua, si las cha cas
se encuen an en zonas abie as y soleadas,
puede alcanza alo es muy al os, oscilando
en e 35ºC - 43ºC, especialmen e en á eas
opicales o sub opicales donde el ángulo de
inclinación del Sol alcanza su ceni (Williams,
1985; Abe & Ne o, 1991; Wa son e al., 1995). Es as
al as empe a u as pueden ep esen a una
uen e sus ancial de es és isiológico sob e
los enacuajos y posiblemen e cons i uyan
una p esión de selección impo an e que ha
a o ecido la e olución adap a i a en sus
ole ancias é micas máximas.
Du an e los pasados cua o años hemos
enido ealizando una se ie de es udios sob e
la ecología é mica en dis in as comunidades
de la as de an ibios si uadas a lo la go de
g adien es la i udinales, desde zonas empla-
das (Eu opa y NE de Es ados unidos) a sub-
opicales (N de A gen ina) y opicales (es a-
do de Bahía, B asil), donde hemos examina-
do dis in as aspec os e hipó esis que ci amos
a con inuación:
I. Va iación la i udinal en el ango de ole-
ancias é micas. Hipó esis de Janzen.
II. La medición de los lími es de ole an-
cia é mica. Realismo en las medidas, e ec o
de las asas de calen amien o.
III. Vulne abilidad isiológica de los an i-
bios an e el calen amien o global:
a) Va iaciones la i udinales en la espues a
plás ica de aclima ación en las ole ancias é -
micas máximas.
b) Va iación de las ole ancias é micas
máximas. E ec os en la comunidad.
c) Va iaciones la i udinales y mic o-
ambien ales en los alo es de ole ancias é -
micas máximas y ulne abilidad al calen a-
mien o global ¿Es án en pelig o los an ibios
opicales po el calen amien o global?
I. Va iación la i udinal en el ango de ole ancias
é micas en an ibios. Hipó esis de Janzen.
una de las hipó esis mac oecológicas más
des acadas po sus conno aciones en dis in as
p edicciones biogeog á icas, es la hipó esis de
a iabilidad climá ica de Janzen (Janzen, 1967;
ghalambo e al., 2006). Es a hipó esis p edice que
la a iación es acional en la empe a u a iene
unas implicaciones en la e olución adap a i a de
los lími es isiológicos de ole ancia é mica,
especialmen e en o ganismos ec o é micos que
habi an dis in as la i udes y al i udes. Las espe-
cies ec o é micas de la i udes empladas, some i-
das a a iaciones es acionales en la empe a u a y
obligadas a sopo a mayo es ex emos é micos,
p esen a án angos de ole ancia más amplios
que los o ganismos ec o é micos opicales que
se ían especialis as é micos, adap ados a un
ango ambien al de empe a u as más es echo.
La hipó esis de un inc emen o en los angos de
ole ancia é mica con la la i ud ha sido exami-
nada en una sín esis global, incluyendo biomas
e es es y ma inos, po Sunday e al. (2010).
Igualmen e, se ha examinado pa icula men e
pa a dis in os g upos axonómicos: insec os
(Addo-Bediako e al., 2000; Kimu a, 2004; Calosi e al.,
2010; O e gaa d e al., 2011), laga os ( an Be kum,
1988; Huey e al., 2009; Clusella-T ullas e al., 2011; Huey
e al., 2012) y an ibios adul os (Snyde & Wea he s,

Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 7
1975, eanalizando los da os o iginales de B a s om,
1968). Todos es os es udios sugie en que el inc e-
men o en el ango de ole ancia de los o ganis-
mos ec o é micos no opicales se debe básica-
men e a la educción más ex ema con la la i ud
en el CTmin que en el CTmax (Snyde & Wea he s,
1975; an Be kum, 1988; Addo-Bediako e al., 2000;
Huey e al., 2009; Sunday e al., 2010; Clusella-T ullas e
al., 2011; O e gaa d e al., 2011). P obablemen e es e
esul ado gene al obedece a que las empe a u as
mínimas ambien ales disminuyen ápidamen e
con la la i ud, mien as que las empe a u as
máximas son ela i amen e independien es de la
misma, con excepción de las la i udes ex emas
donde las empe a u as máximas descienden
ab up amen e (gas on & Chown, 1999; B adshaw &
Holzap el, 2006; ghalambo e al., 2006; Clusella-T ullas
e al., 2011). Debido a los nume osos ac o es que
al e an la de e minación de los lími es de ole-
ancia ( éase apa ado II), es os es udios compa-
ados pueden adolece de nume osos sesgos
como señalan Sunday e al. (2010), como pueden
se di e encias sus anciales en e es udios en las
asas de calen amien o, en el pun o inal suble al
seleccionado, y en el ni el de aclima ación. Es as
dispa idades me odológicas pueden inc emen a
la a iabilidad y el e o en las compa aciones
(Te blanche e al., 2011; Rezende & San os, 2012).
Examen de los angos de ole ancia en comuni-
dades de an ibios empladas y opicales.
Hipó esis de Janzen.
En es e abajo (L.m. gu ié ez-Pesque a,
m. Tejedo, H. Dua e, m. Solé, A.g.
Nicieza, da os no publicados) se han de e mi-
nado los angos de ole ancia é mica en la -
as de an ibios pe enecien es a dos comuni-
dades, una opical, si uada en el es ado de
Bahía en B asil, y una comunidad emplada,
en la Península Ibé ica, que p esen an empe-
a u as ambien ales muy di e gen es (Figu a
2). Pa a ello, se colec a on la as de dis in as
especies di ec amen e en las cha cas, siendo
asladadas a los labo a o ios de e e encia en
la uni e sidade Es adual de San a C uz-
uESC, Ilhéus, Bahía, B asil y en la EBD-
CSIC, Se illa, España. Las la as de odas las
especies ue on aclima adas du an e es días
a una empe a u a uni o me de 20ºC, o o-
pe íodo 12 L: 12 O y comida ad libi um. Los
angos de ole ancia é mica de cada especie
se ob u ie on median e las es imas, an o de
CTmax como de CTmin, median e el mé odo
dinámico de Hu chison (Hu chison, 1961;
Lu e schmid & Hu chison, 1997). Cada indi i-
duo e a colocado en un ecipien e plás ico
(0,1 L), a su ez in oducido en un baño
Hube K15-cc-NR, que p oducía un calen a-
mien o / en iamien o g adual a una asa
cons an e (0,25ºC min-1), has a que se alcan-
zaba un pun o inal p e io a la mue e, que
consis ía en la o al inmo ilidad del enacua-
jo y su incapacidad de esponde a 10 es ímu-
Figu a 2. Pe il é mico de una cha ca en un ambien e
opical, localizada den o del bosque de la ma a
A lán ica, Bahía, B asil, y una cha ca empo al soleada
si uada en Có doba, España. Se puede ap ecia la escasa
a iación dia ia y la casi nula a iación es acional en la
empe a u a de la cha ca de ambien e opical, compa a-
da con la cha ca de ambien e emplado.
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
8
los ác iles consecu i os. una ez que el indi-
iduo alcanzaba es e pun o inal, la empe a-
u a del agua ci cundan e e a omada con un
e móme o de lec u a ápida (mille &
Webe , Inc) con una p ecisión de ± 0,1ºC,
as lo cual el enacuajo e a sume gido en
agua a 20ºC, pa a acili a su eanimación,
midiendo su peso húmedo y es imando su
es adio de desa ollo (gosne , 1960). Los ena-
cuajos que no conseguían eanima se e an
desca ados del análisis. Los esul ados con i -
man la hipó esis de Janzen (1967): el ango de
ole ancia mues a una co elación posi i a
con la la i ud, una ez co egida la eg esión
po la ilogenia. Las especies opicales si ua-
das a baja la i ud ienen un meno ango de
ole ancia é mica que las especies empladas
(Figu a 3). Es a di e enciación en los angos
é micos se debe, p incipalmen e, a que las
especies de an ibios de la i udes al as disminu-
yen sus alo es de CTmin con espec o a las
especies opicales, en una p opo ción mayo
que el cambio p oducido en los alo es de
CTmax. Es o se demues a es adís icamen e po
la he e ogeneidad de pendien es en e la la i-
ud y los dos lími es de ole ancia (ANCOVA:
CTm [min / max] x La i ud, P< 0,01).
II. medición de los lími es de ole ancia é -
mica. Realismo en las medidas. E ec o de las
asas de calen amien o
El es udio de los undamen os isiológicos
e implicaciones ecológicas de los lími es de
ole ancia son aspec os c uciales, an o en
biología e olu i a pa a conoce la e olución
adap a i a de los mismos, como en biología
de la conse ación, o como se ha de inido
ecien emen e, isiología de la conse ación,
pa a que es as es imas de ole ancia sean lo
su icien emen e ealis as y pe mi an es able-
ce una alo ación de ulne abilidad ecológi-
ca en e a los impac os del cambio climá ico
(Seebache & F anklin, 2012 y demás con i-
buciones en Conse a ion physiology: in eg a-
ing physiological mechanisms wi h ecology and
e olu ion o p edic esponses o o ganisms o
en i onmen al change, Philosophical
T ansac ions o he Royal Socie y B, 367
(1596), 2012).
La mayo pa e de los o ganismos ec o é -
micos es án suje os a luc uaciones dia ias en
la empe a u a que se p oducen de mane a
g adual en su ambien e na u al (Sinclai , 2001).
Sin emba go, muchos es udios de isiología
compa ada, cuyo obje i o pasa po busca
pa ones y mecanismos subyacen es en la es-
pues a isiológica y su e olución, adicional-
men e han enido empleando me odologías
muy es anda izadas pe o que adolecen de un
bajo ni el de ealismo. Los mé odos más
empleados son dos: (1) cambios ab up os
Figu a 3. Examen de la hipó esis de Janzen (1967) en
comunidades de la as de an ibios opicales (Bahía,
B asil, iángulos) y emplados (España, cí culos). Los
angos de ole ancia é mica en especies empladas, con
mayo a iabilidad en las empe a u as ambien ales, son
mayo es que los angos obse ados en especies opicales.
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 9
desde la empe a u a de aclima ación en la
que se encuen a el o ganismo, a la empe a-
u a de es és expe imen al, que se man iene
cons an e, midiéndose el iempo has a la
mue e o man eniendo es a empe a u a cons-
an e en un ango de iempos c ecien es (LT50)
(mé odo es á ico), o (2) inc emen ando / des-
cendiendo expe imen almen e es a empe a-
u a has a que se alcanza un pun o inal, como
inmo ilidad, pé dida de equilib io o apa ición
de espasmos muscula es (el mé odo dinámico,
CTmax ó CTmin, Lu e schmid & Hu chison, 1997).
Es e alo de CTmax (y po analogía CTmin) ue
de inido ope a i amen e po Cowles &
Boge (1944) como la empe a u a en la cual
el o ganismo p esen a una ac i idad locomo-
o a deso ganizada pe diendo la habilidad de
escapa de es a si uación, que en condiciones
na u ales le lle a ía inmedia amen e a la
mue e (Figu a 1). Po o o lado, la asa expe-
imen al de cambio en la empe a u a en el
mé odo dinámico, se suele ajus a en alo es
muy ápidos (e.g., 1ºC min-1) que, en cie o
sen ido, se jus i ican pa a e i a in oduci ses-
gos en las es imas con p ocesos compensa o-
ios de aclima ación ápida (“ha dening”) que
p oduzcan alo es de CTmax ó CTmin sob e- o
sub- es imados, espec i amen e (Lu e schmid
& Hu chison, 1997). El empleo de asas de calen-
amien o len as (po mo i os de b e edad, de
aquí en adelan e, sólo a a emos el p oceso de
calen amien o que esul a equi alen e en
a gumen ación al p oceso de en iamien o)
iene la en aja de que puede simula un esce-
na io na u al de inc emen o dia io de empe-
a u a y, po an o, es as es imas expe imen a-
les pod ían se gene alizadas en un con ex o
más ecológico (Te blanche e al., 2011). Sin
emba go, es e mé odo no esul a ajeno a di i-
cul ades de in e p e ación. un calen amien o
len o lle a asociado, ineludiblemen e, una
mayo du ación de es os ensayos, lo que
puede p o oca e ec os cola e ales que induci-
ían espues as muy he e ogéneas en las es i-
mas de ole ancia. En p ime luga , exposicio-
nes más p olongadas al calo pueden acumu-
la es és é mico di ec o y o os elemen os de
es és indi ec os, como un aumen o en la des-
hid a ación y una disminución en el ni el de
ecu sos, que simul áneamen e pueden edu-
ci el CTmax y, po an o, la espues a de ole-
ancia se ía una subes ima del CTmax e dade-
o. En segundo luga , un expe imen o de
calen amien o la go puede, al mismo iempo,
induci en el o ganismo espues as compensa-
o ias de aclima ación ápida que, con a ia-
men e al p oceso an e io , implica ían un
aumen o en la ole ancia (Rezende e al., 2011;
San os e al., 2011; O e gaa d e al., 2012). Es os dos
p ocesos concu en es y de e ec os con a-
pues os pod ían explica el ango de plas ici-
dades en las es imas de e mo- ole ancia que
se ha obse ado en di e en es es udios.
Calen amien os len os, y ecológicamen e más
ealis as, de e minan una dep esión en los
alo es de ole ancia en algunas especies de
peces (Becke & genoway, 1979), insec os,
(Te blanche e al., 2007; Chown e al., 2009; mi chell
& Ho mann, 2010; Allen e al., 2012; Ribei o e al.,
2012), e in e eb ados ma inos, an o opica-
les (Nguyen e al., 2011) como an á icos (Peck e
al., 2009); mien as que una espues a con a-
ia, de aclima ación bene iciosa, inc emen a el
alo de CTmax en algunas especies de peces
opicales (Chung, 1997; mo a & maya, 2006) e
insec os (Nyamukondiwa & Te blanche, 2010;
Chidawanyika & Te blanche, 2011; Allen e al., 2012).
Si es a he e ogeneidad en la espues a de ole-
ancia esponde a a iaciones adap a i as, los
es udios in e especí icos de las ole ancias
deben de conside a es e aspec o y, según la
cues ión que nos in e ese, se debe decidi po
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
10
un p o ocolo de asas de calen amien o ápi-
do, que e i e es os e ec os dis o sionado es,
más idóneo en análisis compa a i os
(Lu e schmid & Hu chison, 1997; mo a & maya,
2006) o, po el con a io, nos puede in e esa
emplea una asa ealis a que inco po e es os
e ec os con el in de ealiza in e encias sob e
el e ec o eal del calen amien o global sob e
los o ganismos.
Po o o lado, la posibilidad de c uza
mé odos y ap oximaciones en e dis in os es u-
dios y pode , de es e modo, compa a especies
o a amien os some idos a p o ocolos inde-
pendien es, equie e cuan i ica la p ecisión de
las medidas de ole ancia é mica, an o en sus
componen es de alidez, es deci , que p o oco-
los independien es midan el mismo ca ác e
(Ho mann e al., 1997; Loeschcke & Ho mann, 2007;
Sg ò e al., 2010; San os e al., 2011; Te blanche e al.,
2011; Rezende & San os, 2012), y como de iabili-
dad, o e o de medida asociado a una epe ibi-
lidad o co elación in a-clase < 1 (Rezende &
San os, 2012; Cas añeda e al., 2012). Es os a gumen-
os ep esen an un impo an e mo i o de p eo-
cupación que has a la echa ha sido p ác ica-
men e ob iado (Te blanche e al., 2011; Rezende &
San os, 2012). Pa ece necesa io que las es imas de
ole ancia é mica se hagan, po an o, lo más
es anda izadas posibles, empleando el mismo
p o ocolo de aclima ación p e ia (B a s om,
1968), idén icas empe a u as iniciales y de asas
de calen amien o (Te blanche e al., 2007; Rezende e
al., 2011), idén ico pun o inal en la es ima
(Lu e schmid & Hu chison, 1997), simila es es a-
dios de desa ollo (She man, 1980), e incluso
o ope íodo y ho a del día (mahoney & Hu chison,
1969), ac o es que se ha demos ado que pue-
den p oduci al e aciones en las es imas de ole-
ancias é micas máximas y po ex ensión a las
es imas de empe a u as de ole ancias míni-
mas (Te blanche e al., 2007).
Expe imen os de ole ancia é mica en an ibios
a dis in as asas de calen amien o.
En el p ime expe imen o (m. Tejedo, H.
Dua e, m. Simon, m. Ka zenbe ge , C.A.
Na as, da os no publicados) examinamos el
po encial de plas icidad en los alo es de
CTmax en enacuajos de Hyla me idionalis.
Elegimos la ase la a ia acuá ica po a ias
azones: el medio acuá ico es más ácil de
con ola de mane a expe imen al, po el al o
calo especí ico y mayo conduc i idad del
agua, lo que de e mina una mayo homoge-
neidad en su a iación é mica. Es a a iabi-
lidad puede se ácilmen e medida, an o en
labo a o io como en campo, median e el uso
de egis ado es con inuos (“da alogge s”).
Po o o lado, los an ibios du an e su ase la -
a ia se ep oducen p incipalmen e en cha -
cas empo ales que pueden alcanza empe a-
u as ele adas o incluso, a eces, su i conge-
lación pa cial o o al, lo cual supone que las
la as han de en en a se a condiciones ex e-
mas que la ase e es e adul a puede, en cie -
o modo, e i a , median e la selección ac i a
de mic o-hábi a s, hábi os noc u nos o inclu-
so pe manece inac i os du an e es os pe io-
dos de es és é mico.
Las la as ue on colec adas di ec amen e
en el campo, siendo asladadas al labo a o io
de cáma as climá icas de la EBD-CSIC y man-
enidas en condiciones con oladas de empe-
a u a, o ope iodo 12 L: 12 O y comida ad
libi um. Los alo es de CTmax ue on es imados
median e el mé odo dinámico de Hu chison
( éase apa ado I). El diseño del expe imen o
ue de doble ía con dos ac o es: a) Tasa de
calen amien o, con es ni eles: 1,0ºC min-1,
0,05ºC min-1, y 0,03ºC min-1; y empe a u a
inicial del expe imen o a 20ºC. La p ime a
asa co esponde a un calen amien o ápido,
donde el CTmax se alcanza ía en menos de 20
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 17
Figu a 9. Relación en e la ole ancia é mica (CTmax) y la
empe a u a máxima (Tmax) de las cha cas de ep oducción
pa a 47 especies de la as de an ibios, pe enecien es a
comunidades sub opicales de ambien e cálido de g an
Chaco ( ó ulos azules) y escos de bosque A lán ico
(mo ados), y comunidades empladas de la Península
Ibé ica ( ojos) y Suecia ( e des). La eg esión ilogené ica
(PgLS) mues a una elación signi ica i a, con una pen-
dien e de 0,18. La línea de igualdad (Tmax = CTmax) ep e-
sen a un umb al le al, la p oximidad de cada especie a es a
línea pe mi e es ima su iesgo de mue e po causa de
es és é mico agudo, bajo las condiciones con empo áne-
as de su hábi a (modi icado de Dua e e al., 2012).
0,70, bi al os [Comp on e al., 2007]; 0,51,
laga os Ph ynosoma idae [Sine o e al., 2010];
0,18, la as de an ibios [Dua e e al., 2012];
éase Figu a 9). La in e p e ación de es os
esul ados puede esumi se de es e modo: una
subida en la empe a u a ambien al de 1,0ºC
supond ía un inc emen o en el CTmax de sólo
0,5ºC en p omedio en e axones. Es o
implica una limi ación en la e olución isio-
lógica de las ole ancias que p esen a una
asa de e olución media de sólo un 50% con
espec o al inc emen o en la Tmax ambien al.
En el caso de los an ibios du an e su e apa
acuá ica, es e des ase e olu i o es aún
mucho más d ás ico (sólo un 20% del inc e-
men o en Tmax ). Como consecuencia, pod ía-
mos gene aliza que den o de las especies y
comunidades de o ganismos ec o é micos
que, a p io i, pod ían su i mayo es impac-
os po el calen amien o, es a ían, en e o as,
las especies que habi an en es e momen o
mic o-hábi a s cálidos, ya que muy p obable-
men e sus alo es de ole ancia máxima isio-
lógica no es a án muy po encima de las em-
pe a u as máximas de sus hábi a s. Sin
emba go, dada la eno me di e sidad de
mic o-hábi a s é micos y las capacidades
compensa o ias de los o ganismos, como la
aclima ación y la ine cia compo amen al
(Boge , 1949; Huey e al., 2003), el pode de es a
gene alización puede queda educido. Es po
ello, que c eemos necesa io hace una es ima-
ción exhaus i a an o de los alo es de CTmax
como de las Tmax , en g upos axonómicos sen-
sibles como en sus mic oambien es é micos.
Has a la echa exis e muy poca in o ma-
ción que aúne las in o maciones isiológicas
de los o ganismos con las empe a u as eales
a las que es os se en expues os. En la mayo-
ía de ocasiones, la in o mación ambien al se
in ie e de modo indi ec o a pa i de bases de
da os climá icas como Wo ldClim (Hijmans e
al., 2005) que no ecogen la in o mación
mic o-climá ica. A pesa de es as de iciencias,
los esul ados es án con i mando que las
comunidades más ulne ables se si úan en
ambien es opicales. Es el caso pa a a ios
g upos de ec o e mos e es es: insec os pe -
enecien es a di e sos ó denes (Deu sch e al.,
2008), ho migas (Diamond e al., 2012b) y laga -
os de bosques opicales (Huey e al., 2009). Sin
emba go, o os análisis en ep iles pa ecen
mos a mayo ulne abilidad en comunida-
des si uadas en la i udes medias (Clusella-T ullas
e al., 2011). En o ganismos ec o é micos ma i-
nos, las comunidades con mayo iesgo de
su i choques é micos son, igualmen e, las
comunidades opicales, an o en cang ejos
ma eales del géne o Pe olis hes (S illman &
Some o, 2000) como en moluscos bi al os
(Comp on e al., 2007).

Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
18
Vulne abilidad al es és é mico en comunidades de
la as de an ibios sub opicales y emplados. E ec o
del mic oambien e (Dua e e al., 2012).
La p edicción undamen al de es e es udio
es que las especies sub opicales se ían más sus-
cep ibles a su i es és é mico agudo y, po
an o, a la ex inción inducida po el calen a-
mien o global, que las especies empladas, ya
que sus alo es de CTmax se ían sólo lige amen-
e supe io es a los alo es de Tmax de las cha cas
que habi an. Po o o lado, las a iaciones é -
micas mic o-ambien ales pod ían se decisi as
en la de e minación del ni el de ulne abilidad.
El examen de es as p edicciones se ealizó
en 47 especies de an ibios, du an e su e apa
la a ia, pe enecien es a es comunidades:
dos comunidades sub opicales del no e de
A gen ina, con ambien es é micos muy con-
as ados (Figu a 10): la comunidad del g an
Chaco, donde los ambien es la a ios son
cha cas empo ales de bosque abie o y muy
soleadas, con empe a u as dia ias muy a ia-
bles y Tmax muy al as que oscilan en e 34,2ºC
y 41,4ºC, y la comunidad del bosque
A lán ico de la p o incia de misiones, que se
ep oducen en cha cas y a oyos den o del
bosque, con pocas oscilaciones dia ias y em-
pe a u as máximas que oscilan en e 21,3ºC
y 30,4ºC. Igualmen e, se examinó una comu-
nidad emplada en Eu opa (Península Ibé ica
y Suecia) que incluía especies con ep oduc-
ción in e nal, (su de la Península Ibé ica), y
especies con ep oducción a p incipios de
e ano, (Suecia y mon añas ibé icas). Los
angos de empe a u a máxima oscilan en e
18,8ºC y 35,5ºC. Los alo es de CTmax se
Fo o m. Tejedo Fo o m. Tejedo
Figu a 10. Pe iles é micos de dos mic o-ambien es acuá icos del no e de A gen ina. Paneles a la izquie da, bosque
abie o del g an Chaco (Tenien e F aga, p o incia de Fo mosa, 23°45'36.33"S / 62°08'6.62"W, 28 No 2009 ‐ 10 Feb
2010), y del bosque A lán ico (paneles a la de echa), cha cas del bosque A lán ico (Cuña Pi ú, p o incia de misiones:
27°03'37.94"S / 54° 49' 39.82" W; 6 Dic 2009 ‐ 15 Ene 2010).
ob u ie on, pa a odas las especies de las dis-
in as comunidades, siguiendo el mé odo
dinámico de Hu chison, a una asa de calen-
amien o de 1ºC min-1 y cua o días de acli-
ma ación a 20ºC, en los dis in os labo a o-
ios de e e encia (A gen ina, CECOAL -
CONICET, Co ien es 2009, FCEQyN -
uNam, Posadas, 2010; España, EBD-CSIC,
Se illa 2009; Suecia, EBC, uni e sidad de
uppsala, 2009). Al mismo iempo, se consi-
guie on los pe iles é micos y las Tmax de un
o al de 34 cha cas y a oyos.
Los esul ados e ela on que los alo es de
CTmax de las especies de la comunidad de
cha cas de ele ada empe a u a del g an
Chaco ue on cla amen e supe io es, an o a
los de la comunidad emplada, como a los de
la comunidad sub opical de bosque a lán ico
(Figu a 9). Pa adójicamen e, es a comunidad
mos ó la meno ole ancia al calen amien o
(TC) (TC = CTmax - Tmax, sensu Deu sch e
al. [2008]; Figu a 11). Es e esul ado sugie e
que la subida espe ada en las Tmax de las cha -
cas del g an Chaco p on o supe a án los
alo es de CTmax de las especies de es a comu-
nidad y, po an o, es as especies se án más
suscep ibles de su i u u as ex inciones loca-
les debido al inc emen o en el ni el de expo-
sición a episodios de es és é mico agudo.
Las especies del bosque a lán ico p esen an
mayo es TCs, al es a p o egidas po el dosel
o es al, y, po an o, es a ían ela i amen e
p o egidas an e el calen amien o global.
Finalmen e, las especies empladas es a ían
ela i amen e segu as de los impac os é mi-
cos, excep o aquellas especies poco ole an es
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 19
Figu a 11. Valo es de ole ancia al calen amien o (“Wa ning Tole ance” = CTmax - Tmax, sensu Deu sch e al. [2008])
pa a 47 especies de la as de an ibios pe enecien es a dos comunidades sub opicales de ambien e cálido de g an
Chaco (“Sub opical Wa m”) y escos de bosque A lán ico (“Sub opical Cool”), y una comunidad emplada de
Eu opa (“Tempe a e”). La línea oja mues a los alo es de ole ancia al calen amien o, si suponemos un inc emen o
de 3,0ºC po el calen amien o global. Aquellas especies que queden po debajo de la línea su i ían ex inciones po
es és é mico in enso. Las lechas e des y las dobles líneas mo adas, indican el ni el de iesgo co egido una ez que
se incluyen mecanismos isiológicos de mi igación como aclima ación a co o y medio plazo ( e apa ados II y IIIa)
(modi icado de Dua e e al., 2012).
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
20
y de ep oducción a día (e.g., P. ibe icus, P. wal l,
P. cul ipes) que pueden su i es és é mico
en las décadas enide as.
Los esul ados ob enidos con i man la hipó-
esis de que las comunidades de o ganismos
ec o é micos que es án some idas a al as empe-
a u as ambien ales son más suscep ibles de eci-
bi impac os po el calen amien o global. Po
ex ensión, pod íamos conside a que o as
comunidades de an ibios opicales y sub opica-
les, que se ep oducen en e ano, en cha cas
soleadas y en biomas no o es ales (e.g., o ma-
ciones de Ce ado, Caa inga y Llanos en
Sudamé ica, sabanas opicales y sub opicales
de Aus alia, sabanas opicales del cen o, su y
oes e de á ica e India), pod ían su i ni eles
simila es de es és é mico. Po o o lado, se con-
i ma la p edicción de que la a iación en el
mic o-hábi a é mico esul a de e minan e en la
ulne abilidad a su i es és po el calen amien-
o en comunidades geog á icamen e p óximas.
Es e úl imo esul ado es des acable desde el
momen o en el que el 72% de odas las especies
de an ibios conocidas i en en bosques opica-
les, an o mon anos como de llanu a (Chanson e
al., 2008). El dosel o es al p o ege é micamen e
los ambien es acuá icos donde se desa ollan las
la as y posiblemen e ambién los hue os y
emb iones e es es de especies con desa ollo
di ec o. La de o es ación in ensa de los bosques
opicales puede de e mina la pé dida de es a
p o ección con la consiguien e disminución de
humedad ela i a y subida de empe a u as en
cha cas, a oyos y suelo del bosque (E ns &
Rödel, 2005; meegaskumbu a e al., 2012), lo que
puede p omo e ex inciones locales de aquellas
especies con meno ole ancia é mica. Nues os
análisis en el bosque a lán ico de misiones
mues an que las empe a u as de cha cas y
a oyos de o es ados su en un inc emen o
no able, an o en la a iabilidad dia ia, como en
los alo es máximos de sus empe a u as, que
llegan a sob epasa los lími es de ole ancia de
dos especies ligadas al bosque (C. schmid i e
H. cu upi, Figu a 12). Es os cambios en las em-
pe a u as, po causa di ec a de la de o es ación
de o igen an ópico, pod ían se una de las
causas de la disminución obse ada en la
iqueza de especies con ep oducción acuá i-
ca en agmen os de ma a A lán ica del SE de
B asil (Becke e al., 2007, 2009).
El alo p omedio de TC pa a la comunidad
del g an Chaco (3,5ºC), es cla amen e insu i-
cien e pa a e i a el iesgo de ex inción de
muchas de las poblaciones de es a comunidad de
an ibios, ya que no supe a el inc emen o en las
empe a u as medias y la in ensi icación de olas
de calo espe ado en es a á ea geog á ica (Bu gos
& Fuenzalida-Ponce, 1991; IPCC, 2007; Ba is i &
Naylo , 2009). Sin emba go, exis en mecanismos
biológicos de emediación que pueden minimi-
za la ulne abilidad ex ema de es a comuni-
dad. Si enemos en cuen a que los an ibios p e-
sen an un escaso ni el de mo ilidad y dispe sión
( éase no obs an e, Funk e al., 2004; Phillips e al., 2006),
los mecanismos que p obablemen e pueden
compensa los e ec os del calen amien o global
a ia án según la in ensidad y la empo alidad de
es e calen amien o ( éase Figu a 7 en Huey e al., 2012).
En las e apas iniciales del p oceso, cuando el
ni el de calen amien o es bajo, la compensación
a a és de mecanismos de e mo egulación, (el
e ec o Boge de ine cia compo amen al; Boge ,
1949; Huey e al., 2003; ma ais & Chown, 2008) y la
aclima ación isiológica se ían la espues as más
ápidas. Los enacuajos, aunque pueden e mo-
egula de mane a e ec i a (Hu chison & Dup é,
1992), di ícilmen e pueden hace lo cuando las
empe a u as de las cha cas alcanzan empe a u-
as ele adas, al no exis i apenas es a i icación,
sob e odo en cha cas empo ales de poca p o-
undidad y expues as al sol. Si la empe a u a
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 21
ambien al sigue aumen ando y se supe an los
lími es que pe mi en es os mecanismos plás i-
cos, la compensación se iene que sus en a en
una espues a e olu i a median e cambios gené-
icos compensa o ios. Las p uebas empí icas
pa ecen mos a di icul ades en las poblaciones
na u ales pa a adap a se ápidamen e al cambio
climá ico, debido a una baja he edabilidad en las
ole ancias (Kelle man e al., 2009), in e acciones
gené icas en e ca ac e es y, inalmen e, a a ia-
ciones en la di ección de la selección (Ho mann &
Sg ò, 2011). Además, los an ibios son o ganismos
con un iempo de gene ación ela i amen e
la go, con lo cual las espues as e olu i as ápi-
das, como mecanismo compensa o io al cambio
climá ico, pueden se poco e icaces. un meca-
nismo compensa o io al e na i o se ía un cam-
bio enológico en la ep oducción que eludie a
los episodios de calen amien o in enso. Los cam-
bios en las echas de ep oducción son ac ibles
en an ibios (Beebee, 1995) y se ían una posibilidad
de e i a es és é mico en aquellas especies em-
pladas que su en empe a u as al as sólo al inal
de la es ación, pe o no así en las especies opica-
les y sub opicales como las del g an Chaco
donde los picos de al as empe a u as pueden
ocu i de mane a e á ica y no p edecible (apa -
ado II, Figu a 6). En esumen, pensamos que el
mecanismo de mi igación eal más e ec i o pa a
es a comunidad se ía el de aclima ación isioló-
gica desc i o p e iamen e (apa ados II y IIIa).
En es e caso, las especies ulne ables de la comu-
nidad del g an Chaco pueden ene una lige a
espues a compensa o ia, an o po aclima ación
a medio plazo (días) como a co o plazo (ho as),
que puede inc emen a su CTmax como máximo
Figu a 12. Compa ación de los pe iles é micos de cha cas y a oyos del bosque A lán ico de la p o incia de
misiones, NE de A gen ina. En el panel supe io apa ece un a oyo con la cubie a o es al in ac a, mien as que
en los paneles cen al e in e io apa ecen los pe iles de empe a u a pa a un a oyo y cha ca de o es ados, espec i-
amen e. Las líneas discon inuas son los alo es de CTmax pa a dos especies de la comunidad, C. schmid i e H. cu u-
pi. Se puede ap ecia que las empe a u as de los dos mic o-ambien es de o es ados su en un inc emen o no able,
an o en la a iabilidad dia ia como en los alo es máximos, con espec o al a oyo in ac o, llegando incluso a supe-
a los alo es de ole ancia de es as especies.
Hypsiboas cu upi
C ossodac ylus schmid hii
Fo o D. Baldo
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
22
unos 2 - 3ºC ( e apa ados II y IIIa, Fig. 5 y 7).
Po an o, es as especies pod ían ene cie o
ni el de segu idad aumen ando su ole ancia al
calen amien o (Figu a 11), aunque no podemos
desca a un iesgo signi ica i o de su i es és
é mico agudo, especialmen e an e episodios
ex emos de olas de calo . En el caso de las espe-
cies empladas es a subida global en CTmax se ía
in e io ya que los alo es de CTmax es imados a
asa ápida es án sob e alo ados en e 0ºC y
1,4ºC (Fig. 4 y 5) lo cual de e mina una com-
pensación in e io a las especies opicales, lo
cual puede de e mina que algunas especies em-
pladas poco ole an es puedan su i igualmen e
es és é mico en las p óximas décadas.
C
CONCLuSIONES
ONCLuSIONES
El análisis de pa áme os isiológicos como
las ole ancias é micas esul a undamen al
an o pa a el examen de nume osas hipó esis
biogeog á icas como pa a consegui es imas ea-
lis as de la ulne abilidad de los o ganismos
ec o é micos al calen amien o global. En es e
es udio hemos examinado, en p ime luga , la
hipó esis de Janzen aplicada a la as de an ibios,
demos ando que en una comunidad opical los
angos de ole ancia son más es echos que en
una comunidad emplada, g a i ando es as di e-
encias en una mayo ole ancia a empe a u as
bajas de las especies de climas emplados, cuyas
empe a u as mínimas ambien ales a ían de
mane a es acional. En segundo luga , hemos
examinado la hipó esis de una mayo ulne abi-
lidad de los an ibios opicales a su i los e ec os
del calen amien o global. Nues os esul ados
sugie en que las comunidades de la as de an i-
bios sub opicales que se ep oducen en ambien-
es de al as empe a u as, p esen an, como p edi-
ce la hipó esis, una mayo ulne abilidad a su i
es és é mico agudo, a pesa de p esen a mayo-
es alo es de ole ancia é mica, y un mayo
ni el de compensación po aclima ación ápida.
Igualmen e, descub imos que la a iación en los
mic o-ambien es é micos son undamen ales en
es as es imas de ulne abilidad, que, asimismo,
pueden al e a se po acción di ec a del homb e
(e.g., de o es ación de los bosques opicales).
P oponemos un mayo es ímulo en los es udios
de isiología é mica en dos á eas p incipales.
P ime o, en el ámbi o de la biología de la conse -
ación pa a p omo e an o modelos bioclimá i-
cos mecanicis as, que p opo cionen es imas de
ulne abilidad más ealis as, como un conoci-
mien o más p o undo de los impac os globales
sob e la comunidad e implicaciones asociadas a
sine gias con con aminan es como, po ejemplo,
la disminución obse ada en la ole ancia é mica
(CTmax ) en enacuajos de Bu o calami a a ados
con el pes icida gli osa o, (C. Cabido, I. ga in,
x. Rubio, m. Tejedo, da os no publicados). un
segundo ámbi o de impulso se ía en los es udios
biogeog á icos, en pa icula en el análisis de los
undamen os isiológicos del o igen y man eni-
mien o de la ex ao dina ia biodi e sidad exis-
en e en las mon añas opicales.
A
AgRADECImIENTOS
gRADECImIENTOS:
:Nume osas pe sonas han ayudado
de mane a decisi a en es e p oyec o, an o en el abajo de
campo como en el sopo e logís ico. mos amos un
especial econocimien o a: J.L. Acos a, D. Baldo, R. Cajade,
m. Du é, m. ga cía, A.I. Keh , D. ma í, Le y monzón, J.J.
Nei , N. O omí, R. Reques y E. Shae e en CECOAL-
CONICET, uNNE y FCEQyN-uNam//CONICET
(A gen ina); D. ál a ez, m. Bení ez, J. Bosch, C. Cabido,
m. Chi osa, J. Díaz, D. Donai e, A. Egea, I. ga in, I.
gómez-mes e, D. Kulka ni, C. maldonado, R. Reques, x.
Rubio, S. T ipodi y E. Valdés (España); A. Lau ila, g.
O izaola y B. Rogell (EBC, uppsala uni e si y, Suecia); W.
B ogan, J. Hammond, J. Hua y A. S ole (PLE, uni e si y
Pi sbu gh); I. Ribei o, A. San iago y E. Valdés (uESC,
Ilhéus, B asil). g acias en especial a Z.P. Sousa do Ama al

Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 23
R
REFERENCIAS
EFERENCIAS
Abe, A.S. & Ne o, J.R. 1991. Tole ance o high empe a u es
in adpoles o Lep odac ylus uscus and Hyla usco a ia in
empo a y ponds (Amphibia, Lep odac ylidae, Hylidae).
Zoologische Anzeige , 226: 280-284.
Addo-Bediako, A., Chown, S.L. & gas on, K.J. 2000.
The mal ole ance, clima ic a iabili y and la i ude.
P oceedings o he Royal Socie y, London B, 267: 739–745.
Allen, J.L., Clusella-T ullas, S. & Chown, S.L. 2012. The
e ec s o acclima ion and a es o empe a u e change on
c i ical he mal limi s in Teneb io moli o (Teneb ionidae)
and Cy obagous sal iniae (Cu culionidae). Jou nal o
Insec Physiology, 58: 669-678.
And ewa ha, H.g. & Bi ch, L.C. 1954. The dis ibu ion and
abundance o animals. uni e si y o Chicago P ess. Chicago.
Angille a, m.J., J . 2009. The mal adap a ion: a heo e ical
and empi ical syn hesis. Ox o d uni e si y P ess. Ox o d.
Aus in, m. 2007. Species dis ibu ion models and ecological
heo y: A c i ical assessmen and some possible new
app oaches. Ecological Modelling, 200: 1–19.
Aus in, m.P., Smi h, T.m., Van Niel, K.P. & Welling on, A.B.
2009. Physiological esponses and s a is ical models o he
en i onmen al niche: a compa a i e s udy o wo co-occu-
ing Eucalyp us species. Jou nal o Ecology, 97: 496–507.
Ba is i, D.S. & Naylo , R.L. 2009. His o ical wa nings o
u u e ood secu i y wi h unp eceden ed seasonal hea .
Science, 323: 240–244.
Beaug and, g., B ande , K., Lindley, J.A., Souissi, S. & Reid
P.C. 2003. Plank on e ec on cod ec ui men in he
No h Sea. Na u e, 426: 661–664.
Becke , C.D. & genoway, R.g. 1979. E alua ion o he c i ical
he mal maximum o de e mining he mal ole ance o
eshwa e ish. En i onmen al Biology o Fishes, 4: 245–256.
Becke , C.g., Fonseca, C.R., Haddad, C.F.B., Ba is a, R.F. &
P ado, P.I. 2007. Habi a spli and he global decline o
amphibians. Science, 318: 1775–1777.
Becke , C.g., Fonseca, C.R., Haddad, C.F.B. & P ado, P.I.
2009. Habi a spli as a mechanism o local popula ion
declines o amphibians wi h aqua ic la ae. Conse a ion
Biology, 24: 287-294.
Beebee, T.J.C. 1995. Amphibian b eeding and clima e.
Na u e, 374: 219–220.
Boge , C.m. 1949. The mo egula ion in ep iles, a ac o in
e olu ion. E olu ion, 3: 195–211.
Bowle , K. 2005. Acclima ion, hea shock and ha dening.
Jou nal o The mal Biology, 30: 125–130.
Bozino ic, F., Calosi, P. & Spice , J.I. 2011. Physiological
co ela es o geog aphic ange in animals. Annual e iew
o Ecology, E olu ion and Sys ema ics, 42: 155–179.
B adshaw, W.E. & Holzap el, C.m. 2006. E olu iona y es-
ponse o apid clima e change. Science, 312: 1477–1478.
B a s om, B.H. 1968. The mal acclima ion in anu an
amphibians as a unc ion o la i ude and al i ude.
Compa a i e and Biochemical Physiology, 24: 93–111.
B a s om, B.H. 1970. The mal acclima ion in Aus alian amphi-
bians. Compa a i e and Biochemical Physiology, 35: 69–103.
Buckley, B.A. & Some o, g.N. 2009. cDNA mic oa ay
analysis e eals he capaci y o he cold-adap ed An a c ic
ish T ema omus be nacchii o al e gene exp ession in es-
ponse o hea s ess. Pola Biology, 32: 403-415.
Bu gos, J.J. & Fuenzalida-Ponce, H. 1991. Clima e change p e-
dic ions o Sou h Ame ica. Clima ic Change, 18: 223–239.
Cadena, C.D., Kozak, K.H., gomez, J.P., Pa a, J.L., mcCain,
C.m., Bowie, R.C.K., Ca na al, A.C., mo i z, C., Rahbek,
C., Robe s, T.E., Sande s, N.J., Schneide , C.J., VanDe Wal,
J., Zamudio, K.R. & g aham, C.H. 2012. La i ude, ele a io-
nal clima ic zona ion and specia ion in New Wo ld e eb a-
es. P oceedings o he Royal Socie y B, 279: 194–201.
Calosi, P., Bil on, D.T. & Spice , J.I. 2008. The mal ole an-
ce, acclama o y capaci y and ulne abili y o global clima-
e change. Biology Le e s, 4: 99–102.
Calosi, P., Bil on, D.T., Spice , J.I., Vo ie , S.C. & A ield, A.
2010. Wha de e mines a species’ geog aphical ange?
The mal biology and la i udinal ange size ela ionships
in Eu opean di ing bee les (Coleop e a: Dy iscidae).
Jou nal o Animal Ecology, 79: 194–204.
Cas añeda, L.E., Calab ia, g., Be ancou , L.A., Rezende, E.L.
& San os, m. 2012. measu emen e o in hea ole ance
assays. Jou nal o The mal Biology, 37: 432–437.
po in oduci nos en el análisis de CTmax en la as de an i-
bios, y a E. ma ín-Lo en e po el diseño y ab icación del
ins umen al. Todas las especies ue on mues eadas y anali-
zadas expe imen almen e con los pe misos del minis e io de
Ecología de la p o incia de misiones (A gen ina);
Conseje ía de medio Ambien e de la Jun a de Andalucía y
Conseje ía de medio Ambien e del P incipado de As u ias
(España); Länss y elsen uppsala Län (Suecia); “use o
Labo a o y Animals in Resea ch and Educa ion, uni e si y
o Pi sbu gh (Es ados unidos). Es e p oyec o ha sido inan-
ciado po la Agencia Española de Coope ación y Desa ollo
(AECID), ayudas A/016892/08, A/023032/09,
AP/038788/11 y po el p oyec o CgL2009-12767-C02-02
del minis e io de Ciencia e Inno ación a mT y CgL2008-
04814- C02-02 a JFB. ARB ue inanciado po una beca
pos doc o al del minis e io de Educación y Cul u a de
España (mEC2007-0944), LmgP ue inanciado po una
beca FPI BES-2010-032912 del minis e io de Economía y
Compe i i idad y mK po una beca de la Fundação pa a a
Ciência e Tecnologia (FCT), SFRH/BD/60271/2009.
Ag adecemos inalmen e las suge encias y comen a ios
sob e el ms del edi o , un e iso y m. Piñe o.
Ca icchi, S., gue a, D., La To e, V. & Huey, R.B. 1995.
Ch omosomal analysis o hea shock ole ance in
D osophila melanogas e e ol ing a di e en empe a u es
in he labo a o y. E olu ion, 49: 676–684.
Chanson, J.S., Ho mannn, m., Cox, N.A. & S ua , S.N. 2008.
The s a e o he wo ld’s amphibians. 33-44. In: S ua , S.N.,
Ho mannn, m., Chanson, J.S., Cox, N.A., Be idge, R.J.,
Ramani, P & young, B.E. (eds.), Th ea ened amphibians o
he wo ld. Lynx edi ions. Ba celona.
Chidawanyika, F. & Te blanche, J.S. 2011. Rapid he mal es-
ponses and he mal ole ance in adul codling mo h Cydia
pomonella (Lepidop e a: To icidae). Jou nal o Insec
Physiology, 57: 108-117.
Chown, S.L. & gas on, K.J. 1999. Explo ing links be ween
physiology and ecology a mac o‐scales: he ole o espi a-
o y me abolism in insec s. Biological Re iews, 74: 7–120.
Chown, S.L., gas on, K.J. & Robinson, D. 2004.
mac ophysiology: la ge-scale pa e ns in physiological
ai s and hei ecological implica ions. Func ional
Ecology, 18: 159–167.
Chown, S.L., Jumbam, K.R., Sø enson, J.g. & Te blanche,
J.S. 2009. Pheno ypic a iance, plas ici y and he i abili y
es ima es o c i ical he mal limi s depend on me hodolo-
gical con ex . Func ional Ecology, 23: 133-140.
Chung, K.S. 1997. The mic ole ance o he opical ish
Cyp inodon dea bo ni (A he ini o mes : Cyp inodon idae)
unde se e al hea ing and salini y a es. Re is a de Biología
T opical, 45: 1541-1545.
Cla ke, A., & gas on, K.J. 2006. Clima e, ene gy and di e -
si y. P oceedings o he Royal Socie y B, 273: 2257–2266.
Clusella-T ullas, S., Blackbu n, T.m. & Chown, S.L. 2011.
Clima ic p edic o s o empe a u e pe o mance cu e
pa ame e s in ec o he ms imply complex esponses o cli-
ma e change. Ame ican Na u alis , 177: 738–751.
Collins, J.P. & C ump, m.L. 2009. Ex inc ion in Ou Times.
Global Amphibian Decline. Ox o d uni e si y P ess. Ox o d.
Comp on, T.J., Rijkenbe g, m.J.A., D en , J. & Pie sma, T. 2007.
The mal ole ance anges and clima e a iabili y: a compa i-
son be ween bi al es om di e ing clima es. Jou nal o
Expe imen al Ma ine Biology and Ecology, 352: 200–211.
Coope , N., F eckle on, R.P. & Je z, W. 2011. Phylogene ic
conse a ism o en i onmen al niches in mammals.
P oceedings o he Royal Socie y B, 278: 2384–2391.
Cowles, R.B. & Boge , C.m. 1944. A p elimina y s udy o
he he mal equi emen s o dese ep iles. Bulle in o he
Ame ican Museum o Na u al His o y, 83: 263-296.
De mees e , L., an Doo slae , W., gee s, A., O sini, L. &
S oks, R. 2011. The mal gene ic adap a ion in he wa e lea
Daphnia and i s impac : an e ol ing me acommuni y
app oach. In eg a i e and Compa a i e Biology, 51: 703–18.
Deu sch, C.A., Tewksbu y, J.J., Huey, R.B., Sheldon, K.S.,
ghalambo , C.K., Haak, D.C. & ma in, P.R. 2008.
Impac s o clima e wa ming on e es ial ec o he ms
ac oss la i ude. P oceedings o he Na ional Academy o
Sciences o Uni ed S a es o Ame ica, 105: 6668–6672.
DeWi , T.J., Sih, A. & Wilson, D.S. 1998. Cos s and limi s o phe-
no ypic plas ici y. T ends in Ecology and E olu ion, 13: 77-81.
Diamond, S.E., Nichols, L.m., mcCoy, N., Hi sch, C., Pelini,
S.L., Sande s, N.J., Ellison, A.m., go elli, N.J. & Dunn,
R.R. 2012a. A physiological ai -based app oach o p e-
dic ing he esponses o species o expe imen al clima e
wa ming. Ecology, 93: 2305–2312.
Diamond, S.E., So ge , D.m., Hulc , J., Pelini, S.L., del To o,
I., Hi sch, C., Obe g, E. & Dunn, R.R. 2012b. Who likes
i ho ? A global analysis o he clima ic, ecological, and
e olu iona y de e minan s o wa ming ole ance in an s.
Global Change Biology, 18: 448–456.
Di enbaugh, N.S. & Ash aq, m. 2010. In ensi ica ion o ho
ex emes in he uni ed S a es. Geophysical Resea ch Le e s,
37: L15701.
Dua e, H., Tejedo, m., Ka zenbe ge , m., ma angoni, F., Baldo,
D., Bel án, J.F., ma í, D.A., Rich e -Boix, A., gonzalez-
Voye , A. 2012. Can amphibians ake he hea ? Vulne abili y o
clima e wa ming in sub opical and empe a e la al amphibian
communi ies. Global Change Biology, 18: 412–421.
Dunson, W.A. & T a is, J. 1991. The ole o abio ic ac o s in
communi y o ganiza ion. Ame ican Na u alis , 138:
1067–1091.
Du an , J.m., Hje mann, D.Ø., gei O e sen, g. &
S ense h, N.C. 2007. Clima e and he ma ch o mis-
ma ch be ween p eda o equi emen s and esou ce a ai-
labili y. Clima e Resea ch, 33: 271-283.
E ns , E. & Rödel, m.O. 2005. An h opogenically induced
changes o p edic abili y in opical anu an assemblages.
Ecology, 86: 3111-3118.
Fede , m.E. 1999. Enginee ing candida e genes in s udies o
adap a ion: he hea -shock p o ein HSP70 in D osophila
melanogas e . Ame ican Na u alis (Suppl.), 154: 55–66.
Fede , m.E. & Ho mann, g.E. 1999. Hea -shock p o eins,
molecula chape ones, and he s ess esponse: e olu io-
na y and ecological physiology. Annual Re iew o
Physiology, 61: 243-282.
Funk, W.C., g eene, A.E., Co n, P.S. & Allendo , F.W. 2004.
High dispe sal in a og species sugges s ha i is ulne a-
ble o habi a agmen a ion. Biology Le e s, 1: 13-16.
gas on, K.J. & Chown, S.L. 1999. Ele a ion and clima ic
ole ance: a es using dung bee les. Oikos, 86: 584-590.
gas on, K.J., Blackbu n, T.m. & Spice , J.I. 1998. Rapopo ’s
ule: ime o an epi aph? T ends in Ecology & E olu ion,
13: 70–74.
gas on, K.J., Chown, S.L., Calosi, P., Be na do, J., Bil on, D.T.,
Cla ke, A., Clusella‐T ullas, S., ghalambo , C.K.,
Kona zewski, m., Peck, L.S., Po e , W.P., Po ne , H.O.,
Rezende, E.L., Schul e, P.m., Spice , J.I., S illman, J.H.,
Te blanche, J.S. & an Kleunen, m. 2009. mac ophysiology:
a concep ual euni ica ion. Ame ican Na u alis , 174: 595‐612.
ghalambo , C.K., Huey, R.B., ma in, P.R., Tewksbu y, J.J. &
Wang, g. 2006. A e moun ain passes highe in he o-
pics? Janzen’s hypo hesis e isi ed. In eg a i e and
Compa a i e Biology, 46: 5–17.
gilman, S.E., u ban, m.C., Tewksbu y, J., gilch is , g.W. &
Hol , R.D. 2010. A amewo k o communi y in e ac-
ions unde clima e change. T ends in ecology and
E olu ion, 25: 325–31.
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
24
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2) 25
gosne , K.L. 1960. A simpli ied able o s aging anu an
emb yos and la ae wi h no es on iden i ica ion.
He pe ologica, 16: 183–190.
g aham, C.H., Pa a, J.L., Rahbek, C. & mcgui e, J.A. 2009.
Phylogene ic s uc u e in opical hummingbi d commu-
ni ies. P oceedings o he Na ional Academy o Sciences o
Uni ed S a es o Ame ica, 106: 19673–19678.
Hijmans, R.J., Came on, S.E., Pa a, J.L., Jones, P.g. & Ja is,
A. 2005. Ve y high esolu ion in e pola ed clima e su a-
ces o global land a eas. In e na ional Jou nal o
Clima ology, 25: 1965–1978.
Hochachka, P.W. & Some o, g.N. 2002. Biochemical
Adap a ion. Ox o d uni e si y P ess. Ox o d.
Ho mann, A.A. & Sg o, C.m. 2011. Clima e change and
e olu iona y adap a ion. Na u e, 470: 479–485.
Ho mann, A.A., Daghe , H., He cus, m. & Be igan, D.
1997. Compa ing di e en measu es o hea esis ance in
selec ed lines o D osophila melanogas e . Jou nal o Insec
Physiology, 43: 393-405.
Ho mann, m., Hil on-Taylo , C., Angulo, A., Böhm, m.,
B ooks, T.m., Bu cha , S.H.m., Ca pen e , K.E.,
Chanson, J., Collen, B., Cox, N.A. e al. 2010. The
impac o conse a ion on he s a us o he wo ld’s e e-
b a es. Science, 330: 1503–1509.
Hua, x. & Wiens, J.J. 2010. La i udinal a ia ion in specia-
ion mechanisms in ogs. E olu ion, 64: 429–443.
Huey, R.B., Benne , A.F. 1987. Phylogene ic s udies o coa-
dap a ion: p e e ed empe a u es e sus op imal pe o -
mance empe a u es o liza ds. E olu ion, 41: 1098-1115.
Huey, R.B. & Kingsol e , J.g. 1993. E olu ion o esis ance
o high- empe a u e in ec o he ms. Ame ican Na u alis ,
142: S21-S46.
Huey, R.B., He z, P.E. & Sine o, B. 2003. Beha io al d i e
e sus beha io al ine ia in e olu ion: a null model app o-
ach. Ame ican Na u alis , 161: 357–366.
Huey, R.B., Deu sch, C.A., Tewksbu y, J.J., Vi , L.J., He z,
P.E. & ál a ez, H.J. 2009. Why opical o es liza ds a e
ulne able o clima e wa ming. P oceedings o he Royal
Socie y B, 276: 1939–1948.
Huey, R.B., Kea ney, m.R., K ockenbe ge , A., Hol um,
J.A.m., Jess, m. & Williams, S.E. 2012. P edic ing o ga-
nismal ulne abili y o clima e wa ming: oles o beha-
iou , physiology, and adap a ion. Philosophical
T ansac ions o he Royal Socie y B, 367: 1665–1679.
Hu chison, V.H. 1961. C i ical he mal maximum in sala-
mande s. Physiological Zoology, 43: 92-125.
Hu chinson, g.E. 1981. In oducción a la ecología de poblacio-
nes. Edi o ial Blume. Ba celona.
Hu chison, V.H. & Dup é, R.K. 1992. The mo egula ion.
206–249. In: Fede , m.E. & Bu gg en, W.m. (eds.),
En i onmen al Physiology o he Amphibians. The
uni e si y o Chicago P ess. Chicago.
IPCC. 2007. Clima e Change 2007. The Physical Science Basis.
Con ibu ion o Wo king G oup 1 o he Fou h Assessmen
Repo o he In e go e nmen al Panel on Clima e Change.
Camb idge uni e si y P ess, Camb idge, uK and New
yo k. New yo k.
Janzen, D.H. 1967. Why moun ain passes a e highe in he
opics. Ame ican Na u alis , 101: 233–249.
Kea ney, m.R. & Po e , W. 2009. mechanis ic niche mode-
ling: combining physiological and spa ial da a o p edic
species anges. Ecology Le e s, 12: 334–350.
Kea ney, m., Shine, R. & Po e , W.P. 2009. The po en ial o
beha iou al he mo egula ion o bu e ‘cold‐blooded’
animals agains clima e wa ming. P oceedings o he
Na ional Academy o Sciences o Uni ed S a es o Ame ica,
106: 3835–3840.
Kolbe, J.J., Kea ney, m. & Shine, R. 2010. modeling he con-
sequences o he mal ai a ia ion o he cane oad in a-
sion o Aus alia. Ecological Applica ions, 20: 2273–2285.
Kelle mann, V., an Hee waa den, B., Sg ò, C.m. &
Ho mann, A.A. 2009. Fundamen al e olu iona y limi s
in ecological ai s d i e D osophila species dis ibu ions.
Science, 325: 1244–1246.
Kimu a, m.T. 2004. Cold and hea ole ance o d osophilid
lies wi h e e ence o hei la i udinal dis ibu ions.
Oecologia, 140: 442–449.
Kozak, K.H. & Wiens, J.J. 2007. Clima ic zona ion d i es
la i udinal a ia ion in specia ion mechanisms.
P oceedings o he Royal Socie y B, 274: 2995–3003.
Le oi, A.m., Benne , A.F. & Lenski, R.E. 1994. Tempe a u e
acclima ion and compe i i e i ness: an expe imen al es
o he bene icial acclima ion assump ion. P oceedings o
he Na ional Academy o Sciences o Uni ed S a es o
Ame ica, 91: 1917–1921.
Le ins, R. 1968. E olu ion in Changing En i onmen s.
P ince on: P ince on uni e si y P ess. uSA.
Loeschcke, V. & Sø ensen, J.g. 2005. Acclima ion, hea shock
and ha dening — a esponse om e olu iona y biology.
Jou nal o The mal Biology, 30: 255–257.
Loeschcke, V. & Ho mann, A.A. 2007. Consequences o hea
ha dening on a ield i ness componen in D osophila
depend on en i onmen al empe a u e. Ame ican
Na u alis , 169: 175-183.
Lomolino, m.V., Riddle, B.R. & B own, J.H. 2006.
Biogeog aphy. 3 d ed. Sinaue . Sunde land, mA.
Lu e schmid , W.I. & Hu chison, V.H. 1997. The c i ical
he mal maximum: his o y and c i ique. Canadian
Jou nal o Zoology, 75: 1561–1574.
madei a, D., Na ciso, L., Cab al, H.N., Diniz, m.S., Vinag e,
C. 2012a. The mal ole ance o he c ab Pachyg apsus ma -
mo a us: in aspeci ic di e ences a a physiological
(CTmax) and molecula le el (Hsp70). Cell S ess and
Chape ones, en p ensa: DOI 10.1007/s12192-012-0345-3
madei a, D., Na ciso, L., Cab al, H.N. & Vinag e, C. 2012b.
The mal ole ance and po en ial impac s o clima e chan-
ge on coas al and es ua ine o ganisms. Jou nal o Sea
Resea ch, 73: 137–147.
mahoney, J.J. & Hu chison, V.H. 1969. Pho ope iod acclima-
ion and 24-h a ia ions in he c i ical he mal maxima o
a opical and a empe a e og. Oecologia, 2: 143–161.
mann, m.E. & Jones, P.D. 2003. global su ace empe a u es
o e he pas wo millennia. Geophysical Resea ch Le e s,
30: 1820–1823.
Bol. Asoc. He pe ol. Esp. (2012) 23(2)
26
ma ais, E. & Chown, S.L. 2008. Bene icial acclima ion and
he Boge e ec . Ecology Le e s, 11: 1027–1036.
meegaskumbu a, m., meegaskumbu a, S., guna illeke, N.,
manamend a-A achchi, K., Bowa e, g., guna hilaka, T. &
Banda a, C. 2012. Conse a ion and biogeog aphy o h ea-
ened Amphibians o Eas e n Sinha aja. F ogLog, 100: 12-14.
meehl, g.A., S ocke , T.F., Collins, W.D. e al. 2007. global cli-
ma e p ojec ions. 747–845. In: Solomon, S., Qin, D.,
manning, m., e al. (eds.), Clima e Change 2007: The
Physical Science Basis. Con ibu ion o Wo king G oup I o he
Fou h Assessmen Repo o he In e go e nmen al Panel on
Clima e Change. Camb idge uni e si y P ess. Camb idge.
millien, V., Lyons, S.K., Olson, L., Smi h, F.A., Wilson, A.B.
& yom‐To , y. 2006. Eco ypic a ia ion in he con ex o
global clima e change: e isi ing he ules. Ecology Le e s,
9: 853–869.
mi chell, K. & Ho mann, A.A. 2010. The mal amping a e
in luences e olu iona y po en ial and species di e ences
o uppe he mal limi s in D osophila. Func ional Ecology,
24: 694-700.
mo a, C. & maya, m.F. 2006. E ec o he a e o empe a-
u e inc ease o he dynamic me hod on he hea ole an-
ce o ishes. Jou nal o The mal Biology, 31: 337–341.
mo i z, C., Pa on, J.L., Schneide , C.J. & Smi h, T.B. 2000.
Di e si ica ion o ain o es aunas: an in eg a ed molecu-
la app oach. Annual Re iew o Ecology and Sys ema ics,
31: 533–563.
Nguyen, K.D.T., mo ley, S.A., Lai, C.-H., Cla k, m.S., Tan,
K.S., Ba es, A.E. & Peck, L.S. 2011. uppe empe a u e
limi s o opical ma ine ec o he ms: global wa ming
implica ions. PLoS ONE, 6: e29340.
Nyamukondiwa, C. & Te blanche, J.S. 2010. Wi hin-gene a ion
a ia ion o c i ical he mal limi s in adul medi e anean and
Na al ui lies, Ce a i is capi a a (Wiedemann) and Ce a i is
osa, Ka sch: he mal his o y a ec s sho - e m esponses o
empe a u e. Physiological En omology, 35: 255-264.
O e gaa d, J., K is ensen, T.N., mi chell, K.A. & Ho mann,
A.A. 2011. The mal ole ance in widesp ead and opical
D osophila species: Does pheno ypic plas ici y inc ease
wi h la i ude? Ame ican Na u alis , 178: S80–S96.
O e gaa d, J., K is ensen, T.N. & So ensen, J.g. 2012.
Validi y o he mal amping assays used o assess he mal
ole ance in a h opods. PLoS ONE, 7: e32758.
Pachau i, R.K. & Reisinge , A. 2007. Con ibu ion o wo king
g oups I, II and III o he Fou h Assessmen Repo o he
In e go e nmen al Panel on Clima e Change. IPCC. gene a.
Pa mesan, C. 2006. Ecological and e olu iona y esponses o
ecen clima e change. Annual Re iew o Ecology E olu ion
and Sys ema ics, 37: 637–669.
Pea man, P.B., Randin, C.F., B oennimann, O., Vi oz, P., an
de Knaap, W.O., Engle , R., Le Lay, g., Zimme mann,
N.E. & guisan, A. 2008. P edic ion o plan species dis i-
bu ions ac oss six millennia. Ecology Le e s, 11: 357–69.
Peck, L.S., Cla k, m.S., mo ley, S.A., massey, A.& Rosse i,
H. 2009. Animal empe a u e limi s and ecological ele-
ance: e ec s o size, ac i i y and a es o change.
Func ional Ecology, 23: 248–256.
Pe e son, A.T., Sobe ón, J., Pea son, R.g., Ande son, R.P.,
ma ínez-meye , E., Nakamu a, m. & A aújo, m.B.
2011. Ecological Niches and Geog aphic Dis ibu ions.
P ince on uni e si y P ess. P ince on.
Phillips, B.L., B own, g.P., Webb, J.K. & Shine, R. 2006. In asion
and he e olu ion o speed in oads. Na u e, 439: 803.
Pincebou de, S., Sand o d, E. & Helmu h, B. 2008. Body
empe a u e du ing low ide al e s he eeding pe o mance
o a op in e idal p eda o . Limnology and Oceanog aphy,
53: 1562–1573.
Pod absky, J.E. & Some o, g.N. 2004. Changes in gene exp es-
sion associa ed wi h acclima ion o cons an and luc ua ing
daily empe a u es in an annual kill ish Aus o undulus lim-
naeus. Jou nal o Expe imen al Biology, 207: 2237-2254.
Pö ne , H.O. & Knus , R. 2007. Clima e change a ec s
ma ine ishes h ough he oxygen limi a ion o he mal
ole ance. Science, 315: 95–97.
Pounds, L.A., Bus aman e, m.R., Coloma, L.A. e al. 2006.
Widesp ead amphibian ex inc ions om epidemic disease
d i en by global wa ming. Na u e, 439: 161–167.
Rapopo , E.H. 1975. A eog a ía: Es a egias geog á icas de las
especies. Fondo de Cul u a Económica. méxico.
Rezende, E.L. & San os, m. 2012. Commen on ‘Ecologically
ele an measu es o ole ance o po en ially le hal empe-
a u es’. Jou nal o Expe imen al Biology, 215: 702–703.
Rezende, E.L., Tejedo, m. & San os, m. 2011. Es ima ing he
adap i e po en ial o c i ical he mal limi s: me hodologi-
cal p oblems and e olu iona y implica ions. Func ional
Ecology, 25: 111–121.
Ribei o, P.L., Camacho, A. & Na as, C.A. 2012.
Conside a ions o assessing maximum c i ical empe a-
u es in small ec o he mic animals: insigh s om lea -cu -
ing an s. PLoS ONE, 7: e32083.
Rineha , J.P., yocum, g.D. & Denlinge , D.L. 2000.
De elopmen al up egula ion o inducible hsp70 ans-
c ip s, bu no he cogna e o m, du ing pupal diapause in
he lesh ly, Sa cophaga c assipalpis. Insec Biochemis y
and Molecula Biology, 30: 515–521.
Roo , T.L., P ice, J.T., Hall, K.R., Schneide , S.H., Rosenzweig,
C. & Pounds, J.L. 2003. Finge p in s o global wa ming on
wild animals and plan s. Na u e, 421: 37–42.
San o d, E. 1999. Regula ion o keys one p eda ion by small
changes in ocean empe a u e. Science, 283: 2095–2097.
San os, m., Cas añeda, L.E. & Rezende, E.L. 2011. making
sense o hea ole ance es ima es in ec o he ms: lessons
om D osophila. Func ional Ecology, 25: 1169–1180.
Sanz, J.J., Po i, J., mo eno, J., me ino, S. & F ias, O. 2003.
Clima e change and i ness componen s o a mig a o y
bi d b eeding in he medi e anean egion. Global Change
Biology, 9: 461-472.
Schä , C., Vidale, P.L., Lü hi, D., F ei, C., Häbe li, C.,
Linige , m.A. & Appenzelle , C. 2004. The ole o inc e-
asing empe a u e a iabili y in Eu opean summe hea -
wa es. Na u e, 427: 332-336.
Schwenk, K., Padilla, D.K., Bakken, g.S. & Full, R.J. 2009.
g and challenges in o ganismal biology. In eg a i e and
Compa a i e Biology, 49: 7–14.