Biología predispersiva de "Sorbus aucuparia" L. (Rosaceae)

III Facultade de Bioloxía Departamento de Botánica Biología predispersiva de Sorbus aucuparia L. (Rosaceae) Memoria presentada por Beatriz Pías Couso para optar al grado de Doctora en Ciencias Biológicas Santiago de Compostela, 14 de enero de 2005 IV V Facultade de Bioloxía Departamento de Botánica Pablo Guitián Rivera, Profesor Titular del Departamento de Botánica de la Universidade de Santiago de Compostela, CERTIFICA: Que la memoria “Biología predispersiva de Sorbus aucuparia L. (Rosaceae)”, presentada por Beatriz Pías Couso para optar al grado de Doctora en Ciencias Biológicas, ha sido realizada bajo su dirección en el Departamento de Botánica. Fdo. Pablo Guitián Rivera Santiago de Compostela, 14 de enero de 2005 VI Índice CAPÍTULO 1 Introducción general 1 Objetivos generales de la memoria doctoral 4 Estructura de la memoria doctoral 5 Historia natural de la especie 6 Área de estudio 10 Referencias bibliográficas 13 CAPÍTULO 2 Variación en la producción de flores y frutos 19 Resumen 19 Introducción 19 Material y métodos 22 Resultados 23 Discusión 29 Referencias bibliográficas 33 CAPÍTULO 3 Fenología de la floración 39 Resumen 39 Introducción 39 Material y métodos 41 Resultados 44 Discusión 50 Referencias bibliográficas 54 VII CAPÍTULO 4 Sistema de reproducción y polinización 59 Resumen 59 Introducción 59 Material y métodos 61 Resultados 64 Discusión 68 Referencias bibliográficas 70 CAPÍTULO 5 Variación espacio-temporal en las pérdidas predispersivas de potencial reproductivo 75 Resumen 75 Introducción 75 Material y métodos 77 Resultados 79 Discusión 84 Referencias bibliográficas 90 CAPÍTULO 6 Variación en el tamaño de fruto 97 Resumen 97 Introducción 98 Material y métodos 100 Resultados 101 Discusión 106 Referencias bibliográficas 110 CAPÍTULO 7 Conclusiones 117 Agradecimientos 121 CAPÍTULO 1 Introducción general Los árboles en los primeros años de vida destinan sus recursos a la supervivencia y al desarrollo vegetativo, mejorando su capacidad para adquirir agua y nutrientes, hasta que a una determinada edad o a un determinado tamaño alcanzan la madurez reproductiva. En esta nueva etapa debe establecerse un balance entre los recursos que pueden ser destinados al mantenimiento, al crecimiento vegetativo y también a la reproducción (Kozlowski 1971, Sedgley & Griffin 1989, Woolhouse 1992). La reproducción sexual, que conlleva una alternancia entre la meiosis y la fecundación, permite la aparición de individuos con una dotación genética diferente a la de sus progenitores. Desde el punto de vista evolutivo su importancia radica en que aumenta la variación sobre la cual actúa la selección natural (Hartl & Clark 1989). Desde el punto de vista ecológico, supone el primer paso en los procesos demográficos que configuran la dinámica natural de las poblaciones. La reproducción sexual en las angiospermas presenta fases secuenciales: la floración y la polinización, la fructificación y la dispersión y, finalmente, la germinación y la supervivencia de las plántulas. El sistema de reproducción es especialmente importante ya que representa el mecanismo que determina la contribución genética a la formación de las semillas (Barrett & Harder 1996, Richards 1997). En las plantas iteróparas hay una gran variación en el espacio y en el tiempo, dentro y entre las especies, tanto en la cantidad de flores y óvulos que producen, como en la proporción de ellos que finalmente desarrollan frutos y semillas (Stephenson 1981, Burd 1994, Vaughton & Ramsey 1995). Esta variación se relaciona con causas inmediatas (o factores próximos, sensu Stephenson 1981), con causas evolutivas (funciones últimas), o con ambas. Las estrategias reproductivas en las plantas y los diferentes patrones de asignación de recursos a las distintas fases del ciclo vital se han explicado como estrategias adaptativas, determinadas en gran medida por las condiciones ecológicas en las que se desarrollan, y que tratan de optimizar la calidad y la cantidad de la descendencia (Lovett Doust & Lovett Doust 1988, Stearns 1992, Barrett & Harder 1996, Crawley 1997, Richards 1997). 2 CAPÍTULO 1 La reproducción de las plantas está limitada por diversos factores. Por un lado, factores intrínsecos a la planta, relacionados con características genéticas o con la gestión interna de los recursos. Por otro lado, factores extrínsecos relacionados con las interacciones bióticas y abióticas que las especies mantienen en su entorno inmediato. Las relaciones que las plantas establecen con diferentes organismos, tanto mutualistas como antagonistas, se han considerado como importantes fuerzas selectivas con un papel fundamental en su evolución (véase revisión en Herrera & Pellmyr 2002). En las últimas décadas numerosos trabajos han insistido en la importancia de estudiar en conjunto todos los factores que intervienen en el ciclo reproductivo de la planta para poder entender el efecto de cada uno de ellos sobre la eficacia reproductiva, y, por lo tanto, su importancia evolutiva (Herrera 1989, 2000, Traveset 1994, Strauss 1997, Gómez & Zamora 2000, García et al. 2002, Herrera et al. 2002). Estos trabajos también apuntan a la necesidad de tener en cuenta que la intensidad relativa del efecto de estos factores puede estar variando en el espacio y en el tiempo. Se ha comprobado que las interacciones entre las especies y con el ambiente varían de un lugar a otro dentro de su área de distribución. La variación observada en un determinado factor, tanto biótico como abiótico, puede ser en ocasiones importante (Heithaus et al. 1982, Schemske & Horvitz 1984, Kelly 1992, Herrera 1995), y puede limitar el grado con el que las especies pueden responder a la selección natural (Brody 1997). La incorporación de una perspectiva espacial y temporal al estudio de la variación en las interacciones tiene una gran relevancia en el entendimiento de las dinámicas ecológicas y evolutivas en las poblaciones y comunidades naturales (Levins 1969, Hanski & Gilpin 1997), y, desde la “Teoría del mosaico geográfico de la coevolución” (Thompson 1994), añaden una nueva visión sobre los procesos de coevolución. En las plantas policárpicas es frecuente la variación en la fecundidad de una estación reproductiva a otra. En muchas especies se alternan, de forma más o menos regular, años con cosechas de frutos y semillas muy abundantes con años los que las cosechas son escasas o casi nulas (Kelly 1994, Herrera et al. 1998). Para este patrón de fructificación se ha utilizado el término “mast seeding” (revisiones en Janzen 1971, 1978, Silvertown 1980, Norton & Kelly 1988, Kelly 1994, Kelly & Sork 2002). Otros términos usados para referirse a este fenómeno son “mast fruiting”, “periodic flowering”, “supra-anual flowering” o “masting”, y, en español, vecería. Kelly (1994) lo define como una producción intermitente de cosechas de flores y frutos en las poblaciones de plantas. Es un fenómeno que se ha descrito principalmente en árboles, sobre todo en especies de la familia Dipterocarpaceae (p. ej. Janzen 1974, Curran & Leighton 2000) y en otras leñosas (véase Herrera et al. 1998, Kelly & Sork 2002, Koenig et al 2003, y referencias allí citadas). Hay también algunos ejemplos de herbáceas perennes, como Introducción general 3 Chionochloa pallens, una de las especies en las que se ha observado un “masting” más estricto (Rees et al. 2002). Esta variación en la reproducción tiene consecuencias importantes tanto para el reclutamiento en las poblaciones (Crawley & Long 1995, De Steven & Wright 2002) como para las poblaciones de muchas especies animales que se alimentan de sus frutos y semillas (Ostfeld & Keesing 2000; veánse Herrera et al. 1998, Kelly & Sork 2002, y referencias allí citadas). Por ello, los ecólogos han puesto mucho interés en estudiar la variabilidad interanual en la producción de semillas de las especies (revisiones en Kelly 1994, Herrera et al. 1998, Kelly & Sork 2002). El concepto de “masting” es un concepto muy amplio y puede incluir especies con patrones de reproducción muy diferentes. Kelly (1994) describió tres tipos de “masting”: 1) “masting estricto”, caracterizado por un distribución bimodal de la producción anual de semillas (con años con cosechas muy elevadas y años con cosechas casi nulas) y una sincronía casi prefecta entre los individuos en la fructificación; 2) “masting normal” con cosechas variables en el tiempo y bimodalidad pero sin una sincronía perfecta entre los individuos en la fructificación; y 3) “masting supuesto”, con variabilidad interanual en las cosechas aunque sin una distribución bimodal. Mientras que el “masting estricto” y el “masting supuesto” son poco frecuentes, el “masting normal” se ha considerado el patrón de fructificación más común entre las especies leñosas policárpicas (Kelly 1994, Herrera et al. 1998). Herrera et al. (1998) comprobaron que la mayor parte de las especies leñosas tienen ciclos alternantes con años de buenas y malas cosechas, y consideran, por lo tanto, que no hay razones objetivas para distinguir con el término “masting” un fenómeno biológico concreto. También recomiendan que el estudio de la variabilidad interanual en la producción de frutos y semillas vaya acompañado de una cuantificación de esa variabilidad. Hay varias evidencias de que la gestión interna de los recursos por las plantas tiene una implicación importante en la variabilidad en la producción de semillas. Entre ellas están la bimodalidad (años con buenas cosechas y años con cosechas muy escasas) y el desvío de los recursos destinados al crecimiento vegetativo hacia la reproducción en los años de elevada producción de frutos y semillas (“switching”, Norton & Kelly 1988). Otra evidencia sería la acumulación de reservas en las plantas entre años. Así se ha comprobado en muchas especies en las que se observa que presentan una autocorrelación negativa en la producción anual de frutos y semillas, y una disminución importante de la cosecha después del gasto importante en los años de cosechas elevadas (Norton & Kelly 1988, Koenig et al. 1994, Koenig & Knops 2000). El clima y los recursos disponibles en el medio, y los almacenados en las plantas, son factores próximos relacionados con la variabilidad interanual de las cosechas. Por otra parte, desde el punto de vista adaptativo, se considera que esta variabilidad puede responder a una estrategia 10 CAPÍTULO 1 Hábitat La distribución la especie esta limitada principalmente por la combinación de una baja tolerancia a la sequía, la adaptación a estaciones de crecimiento cortas y por el requerimiento de frío para la apertura de las yemas florales (Raspé et al. 2000). Es una especie con una gran amplitud ecológica. En el norte de Europa puede encontrarse desde el nivel del mar hasta las zonas montañosas. Está bien adaptada al clima de montaña y soporta bien las altas temperaturas, aunque menos si van acompañadas de sequía. Rameu et al. (1989) la consideran una especie heliófila o semiheliofila. La germinación y el establecimiento de las plántulas se producen con éxito a la sombra pero la floración y fructificación necesitan luz. No tiene unos requerimientos edáficos particulares (Kullman 1986), aunque prefiere suelos bien drenados y ácidos (Grime et al. 1988). En la península Ibérica está distribuida en un rango topográfico amplio, desde laderas a roquedos de montaña y llanos (Aldasoro 1998). Está presente en distintas etapas de sucesión de la vegetación, creciendo en solitario dentro del bosque o formando rodales en los bordes (Guitián et al. 2000). Según Rameu et al. (1989) es una especie “post-pionera nómada” con tendencia a colonizar medios transitorios. Otros autores la han calificado como “pionera agresiva” (Kullman 1986) y como competidora “tolerante al estrés” (Grime et al. 1988). En su etapa juvenil coloniza claros tras perturbaciones naturales o antrópicas. Una vez establecida, y en las etapas avanzadas de la sucesión, es capaz de construir un banco de “ramets” a través de un crecimiento clonal tipo “guerrilla” (Zerbe 2001). La especie puede vivir unos 150 años (Grime et al. 1989) y su banco de semillas puede ser muy persistente (Raspé et al. 2000). Área de estudio El trabajo de campo realizado en el presente estudio se ha llevado a cabo en la sierra de Caurel, situada en el SE de la provincia de Lugo (Figura 4). Concretamente, el área de estudio se encuentra en las proximidades del bosque conocido como “Devesa da Rogueira” (42° 37’ N, 07° 05’ O). Hay varias estaciones meteorológicas en el entorno del área de estudio (Carballeira et al. 1983). La de Pedrafita do Cebreiro es la más representativa del área de estudio por proximidad (unos 10 km) y altitud (1150 m s. n. m.). Su precipitación media anual es 2042 mm y la temperatura media anual, 8.0 ºC. La temperatura media de las máximas del mes más cálido es 20.6 ºC y la de las mínimas del mes más frío, -1.7 ºC. Introducción general 11 Guitián (1985) señaló dos características climáticas de la sierra de Caurel que pueden ser restrictivas para el crecimiento vegetal. Por un lado, el largo período con riesgo de heladas: por encima de 1200 m va de octubre a abril, quedando prácticamente restringido al verano el período libre de heladas. Por otro lado, el déficit de precipitación en el verano, aunque por encima de 1000 m la incidencia de esta limitación para el crecimiento vegetal está muy atenuada. En la sierra de Caurel se dan circunstancias edáficas, climáticas y topográficas particulares que permiten que la diversidad florística sea elevada, con elementos típicos tanto de la región mediterránea como de la eurosiberiana. Está constituida por montes de altitudes medias (12001600 m) en cuyas laderas de umbría se sitúan unos bosques mixtos localmente conocidos como “devesas”, mientras que las laderas de solana suelen estar ocupadas por matorrales. En Guitián (1985) se puede encontrar una descripción detallada del medio físico y de la vegetación. En el área de estudio, S. aucuparia aparece como acompañante en bosques, tanto en las “devesas” (dominadas por Fagus sylvatica, Quercus robur y Q. petraea acompañados de Ilex aquifolium, Taxus baccata, Acer pseudoplatanus o Corylus avellana), como en los abedulares altimontanos dominados por Betula alba y que constituyen la más elevada franja de vegetación arbórea. También aparece en claros y bordes de los bosques, en matorrales dominados por Erica australis y E. arborea. En estas formaciones más abiertas forma rodales. En las últimas décadas, se han realizado plantaciones de Pinus sylvestris en las que también crece S. aucuparia. Para la realización del trabajo elegimos cuatro poblaciones separadas aproximadamente 1 km (Figura 5, Tabla 1). Dos de ellas están en formaciones boscosas (F1 y F2) y las otras dos en matorrales (S1 y S2). Tabla 1: Algunas características físicas y bióticas de las poblaciones estudiadas. La densida d de individuos de serbal se estimó a partir de dos cuadrados de 50 m de lado en cada población, excepto en F2, donde con un sólo cuadrado se abarcó casi toda la población. Acrónimo Altitud (m s.n.m.) Orientación Especies dominantes N.º indiv./ ha (media ± d.t.) F1 1350 E Pinus sylvestris 92 ± 11.31 F2 1390 NE Quercus robur, Fagus sylvatica, Ilex aquifolium 428 S1 1300 NE Erica australis subsp. aragonensis 190 ± 36.77 S2 1300 NO Erica arborea 96 ± 11.32 12 CAPÍTULO 1 G a l i c i a 30 km Figura 4: Localización del área de estudio. El rectángulo se corresponde con la imagen de satélite de la Figura 5. En el año 1999 en cada una de las poblaciones seleccionamos al azar 25 árboles entre los que desarrollaron yemas florales, que en ese año fueron la mayoría, y los marcamos con etiquetas permanentes. Cada uno de ellos fue caracterizado según su altura con una precisión de ± 5cm. En las poblaciones F2 y S2 estimamos también la edad de los individuos tomando un testigo basal del tronco principal de cada individuo. Realizamos la extracción con una barrena Pressler de 5 mm de diámetro. Montamos los testigos en varillas de madera y los lijamos. Contamos el número de anillos mediante una lupa binocular. Hubo diferencias significativas entre las poblaciones en el tamaño (altura) de los individuos (ANOVA de un factor: F = 23.83, g.l. = 3, P < 0.001), siendo mayores en las poblaciones F1 y S2 (Figura 6). Sin embargo, no observamos diferencias entre las poblaciones F2 y S2 en la edad de los individuos (test de Mann Whitney: U = 544.50, P = 0.085). La edad estimada de los árboles varió entre 8 y 27 años. En el período 2000-2003 continuamos con el estudio de la floración y fructificación de los individuos marcados en 1999 con algunas salvedades. En febrero de 2000 un incendio destruyó de forma importante las poblaciones de bosque F1 y matorral S1. Por ello, no pudimos Introducción general 13 Poblaciones S1 S2 F1 F2 Altura (m) 0 2 4 6 8 10 aa bb Figura 6: Variación en la altura de los individuos entre las poblaciones. Las líneas horizontales indican ± 1 d.t. a la media. Las letras distintas indican diferencias significativas (P < 0.05) en un test “a posteriori” de Tukey. continuar con el estudio general en esas dos poblaciones, especialmente en la población S1 en la que solamente algún serbal volvió a florecer en los años posteriores. Por este motivo, y debido a los bajos niveles de floración en algunos de los años, marcamos algunos árboles adicionales para algunos de los experimentos. En el apartado Material y métodos de cada capítulo indicamos los individuos que se estudiaron en cada uno de los experimentos realizados. Referencias bibliográficas Agassiz D.J.L. 1996. Yponomeutidae. En: The moths and butterflies of Great Britain and Ireland. Vol. 3. Maintland Emmet A. (ed.). Harley Books, Colchester, England. Aldasoro J.J. 1998. Sorbus aucuparia L. En: Rosaceae. Flora Iberica. Vol. 4. Muñoz-Garmendia F., Navarro C. (eds.). Real Jardín Botánico de Madrid, CSIC. Aldasoro J.J., Aedo C., Navarro C. & Muñoz Garmendia F. 1998. 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Los datos se transformaron mediante la transformación logarítmica para mejorar la normalidad. Variación interanual en la producción de flores y frutos—La variación interanual en la producción total de flores y frutos de las poblaciones F2 y S2 se estudió mediante ANOVAs de medidas repetidas, considerando el factor “año” como un factor fijo y “población” como un factor aleatorio. Para describir la variabilidad interanual en la producción de frutos en las poblaciones F2 y S2, utilizamos varias medidas sugeridas en Herrera (1998). Para cada población construimos una matriz de datos árbol x año con la producción de frutos de los 25 árboles de cada población durante los 5 años del estudio. Para describir la variación de la población, calculamos el coeficiente de variación (CVp) de la producción total anual (sumando en cada año la producción de todos los individuos). El valor CVp incorpora dos componentes: la variación temporal de árboles individuales (CVi) y la sincronía entre los individuos (Herrera 1998). El promedio del coeficiente de variación individual (CVim) se calculó como el promedio de los valores de CVi de cada árbol. Estimamos la sincronía en las poblaciones mediante el cálculo del coeficiente de concordancia de Kendall (W), un estadístico de orden que va desde cero (no hay sincronía) a uno (sincronía perfecta) y que es evaluado mediante el estadístico χ2 (Herrera 1998, Buonaccorsi et al. 2001). Relación producción de frutos-tamaño de planta—Para averiguar en qué medida el tamaño del individuo determinó su cosecha de frutos en cada año, y la cosecha total acumulada en los 5 años, calculamos regresiones con el número de frutos producidos como variable dependiente y el volumen de la planta como variable independiente. Escogimos en cada caso el modelo de regresión que recogiera más variación de la información manejada, es decir, el que presentara un mayor R2. En el año 1999 y para los datos acumulados de 1999 a 2003, el modelo más adecuado resultó ser el exponencial ( ), mientras que en los demás casos se eligió un modelo de regresión cúbico [ ]. b xay .= ).().().( 32 xdxcxbay +++= Todos los análisis estadísticos fueron realizados con el programa SPSS para Windows (SPSS 1999). Resultados Producción de flores y frutos en las poblaciones En la Tabla 1 mostramos la producción de flores y frutos en las poblaciones en los cinco años estudiados. En general, hubo una producción elevada de flores y frutos en 1999 y 2002, y una producción muy baja en los años siguientes a éstos (2000 y 2003). En 2001 las cosechas fueron 24 CAPÍTULO 2 Tabla 1: Estadísticos descriptivos de la producción de flores y frutos en las poblaciones durante el período 1999-2003. Las poblaciones F1 y S1 sólo fueron estudiadas en 1999 debido a que en febrero de 2000 fueron severamente dañadas por un incendio. El porcentaje de árboles que florecen está referido a los 25 individuos marcados inicialmente en cada población. d.t., desviación típica; CV, coeficiente de variación. FLORES FRUTOS Año Población (N = 25) % de árboles que florecen Media ± d.t. CV Media ± d.t. CV 1999 F1 100 16 451 ± 13 403 81.7 3 726 ± 3 213 86.3 S1 100 44 647 ± 97 445 218.5 8 317 ± 22 013 264.5 F2 100 18 988 ± 10 642 103.4 5 586 ± 6 130 109.7 S2 100 202 427 ± 351 187 158.7 41 891 ± 59 545 142.3 2000 F2 44 1 158 ± 2 972 161.4 16 ± 48 294.2 S2 64 5 887 ± 9 501 256.5 335 ± 5 467 163.3 2001 F2 64 1 928 ± 4 470 231.9 551 ± 1 704 308.4 S2 96 42 879 ± 43 826 102.2 10 423 ± 11 605 111.3 2002 F2 88 15 824 ± 39 675 250.7 4 711 ± 15 394 326.8 S2 100 89741 ± 59 627 66.4 21 530 ± 14 154 65.7 2003 F2 28 259 ± 587 226.4 4 ± 8 254.5 S2 80 10 067 ± 18 166 180.5 520 ± 892 171.9 intermedias. En los años de baja producción no florecieron todos los árboles y los que lo hicieron produjeron una cosecha menor de flores y frutos. Después del año 1999, en todos los años floreció un porcentaje mayor de los individuos en la población del matorral (S2) que en la del bosque (F2). En la Tabla 1 se indica el porcentaje de los individuos marcados que floreció en cada año. El valor de 100% en el año 1999 se debe a que todos los individuos que marcamos tenían yemas florales y, por lo tanto, puede sobreestimar el valor real. No obstante, en ese año observamos que florecieron casi todos los individuos de las poblaciones estudiadas. La variación dentro de las poblaciones (Tabla 1) en la producción de flores y frutos fue amplia en todos los años (CV: entre 66 y 257 para las flores, y entre 65 y 327 en para los frutos). La población S2 tuvo la máxima producción de flores y frutos todos los años (Figura 1), con la excepción de la producción de flores de 2000, para la que las diferencias no fueron significativas. En 1999 los resultados de los ANOVAs realizados fueron: F = 17.37, P < 0.001 para la producción de flores, y F = 19.22, P < 0.001 para la producción de frutos. Los test t realizados en los años 2001 y 2002 para la producción de flores, y en 2000, 2001 y 2002 para la producción de frutos, mostraron en todos los casos valores de t > 14 y P < 0.001. En 2003 los resultados de un test de Mann Withney mostraron también diferencias significativas entre las poblaciones: U = 25, P < 0.001 para la producción de flores y U = 10, P <0.001 para la producción de frutos. Variación en la producción de flores y frutos 25 (22, 25) (25, 25, 25, 25) (7, 20) (21, 26) (22, 24) a) 1999 2000 2001 2002 2003 Flores / árbol 0 50000 100000 150000 200000 250000 300000 aa a b *** *** *** b) 1999 2000 2001 2002 2003 Frutos / árbol 0 10000 20000 30000 40000 50000 60000 F1 S1 F2 S2 aa a b *** *** *** *** Figura 1: Variación entre las poblaciones en la producción de flores (a) y frutos (b) durante el período de estudio. Entre paréntesis se indica el tamaño de la muestra considerada en cada población en los análisis de cada año. En el año 1999, letras diferentes indican diferencias significativas (P < 0.05) de acuerdo a un test “a posteriori” de Tukey. En los restantes años, *** indican diferencias significativas (P < 0.001) en los test t y de Mann Whitney realizados. Cuando fue necesario los datos fueron transformados según: x' = log x + 1. Variación interanual en la producción de flores y frutos En el análisis de la producción total de los 25 individuos de las poblaciones F2 y S2 resultaron significativos los efectos de los factores población y año, tanto sobre la producción de flores como sobre la de frutos (Tabla 2, Figura 2). También fue significativa la interacción año x población. La variación interanual en la cosecha de frutos en las poblaciones se refleja en valores del coeficiente de variación poblacional (CVp) en las dos poblaciones superiores al 100% (Tabla 3; valores de desviación típica superiores a la media), propios de un patrón con años de buena cosecha y años de cosecha muy escasa (como se recoge en los datos de la Tabla 1). Los promedios de los coeficientes de variación individuales (CVim) fueron similares aunque superiores a los valores de CVp. Los resultados obtenidos en los test de Kendall indicaron una sincronía baja o moderada en la fructificación entre los individuos de las poblaciones (Tabla 3, Figura 3). 26 CAPÍTULO 2 Tabla 2: Resultados de los ANOVAs de medidas repetidas realizados para estudiar la variación interanual en la producción de flores y frutos de las poblaciones F2 y S2 en el período 1999-2003 (N = 50). g.l., grados de libertad; s.c., suma de cuadrados. Los datos fueron transformados según: x' = log x + 1. FLORES FRUTOS Fuente de variación g.l. s.c. F P g.l. sc. F P Dentro de sujeto Año 4 1963.32 135.27 < 0.001 4 1673.77 59.84 < 0.001 Año x población 4 61.16 15.29 0.003 4 103.41 3.67 0.006 Error dentro 192 696.66 192 1342.53 Entre sujetos Población 1 629.90 917.28 < 0.001 1 12643.77 784.289 < 0.001 Error entre 48 391.11 48 773.82 Frutos Año 1999 2000 2001 2002 2003 0 10000 20000 30000 40000 50000 60000 F2 S2 Flores Año 1999 2000 2001 2002 2003 0 50000 100000 150000 200000 250000 300000 Figura 2: Variación de los niveles de floración y fructificación a lo largo de los cinco años en las poblaciones F2 y S2. Las líneas horizontales representan ± 1 desviación típica a la media. Obsérvese que la escala es diferente en las dos gráficas. Relación entre la cosecha de frutos y el tamaño de la planta En las poblaciones F2 y S2 la variación en la cantidad de frutos producidos por los individuos en cada año se explicó en gran medida por la variación en su volumen. Éste explicó más del 43% de la variación en todos los años excepto el 2000 (Figura 4), No obstante, hay que señalar que los resultados de la regresión para este año pudieron estar influidos por la cantidad de ceros debidos a que muchos individuos no florecieron. El porcentaje de la variación en la cosecha explicado por el volumen de los individuos fue aún mayor al considerar la producción acumulada en los cinco años del estudio (64%; Figura 4). Variación en la producción de flores y frutos 27 Tabla 3: Variabilidad en la cosecha de frutos en las poblaciones F2 y S2 en el período 1999-2003. Se muestran los valores de CVp = coeficiente de variación calculado a partir de los valores totales anuales de producción de frutos en las poblaciones en los cinco años. CVim= promedio de los coeficientes de variación individuales de la cosecha de los individuos de las dos poblaciones en los cinco años. W-Kendall = valores del coeficiente de concordancia de Kendall entre los individuos. Niveles de significación: ** = P < 0.01, *** = P < 0.001. Poblaciones N.º plantas N.º años CVp CVim W-Kendall F2 25 5 121.6 157.7 0.365 ** S2 25 5 104.2 125.6 0.458 *** BOSQUE 1999 2000 2001 2002 2003 0 5 10 15 20 25 MATORRAL 1999 2000 2001 2002 2003 Planta 0 5 10 15 20 25 Año Figura 3: Efecto del CVim y de la sincronía sobre el CVp. El tamaño de cada punto es proporcional al tamaño de la cosecha de cada individuo y un espacio en blanco indica la ausencia de cosecha en el individuo en ese año. 28 CAPÍTULO 2 Volumen de la planta (m3) 0 20406080100 Nº frutos 0 100000 200000 300000 400000 0 20406080100 0 500 1000 1500 2000 2500 0 20406080100 0 20000 40000 60000 80000 100000 0 20406080100 0 50000 100000 150000 200000 250000 0 20406080100 0 10000 20000 30000 40000 50000 60000 2001 2002 1999 2000 Nº frutos = 709.22 + (144.80 volumen) + (22.34 volumen2) + (-0.23 volumen3) R2 = 0.490*** Nº frutos = 660.84 + (-11.62 volumen) + (8.21volumen2) + (-0.05 volumen3) R2 = 0.433*** Nº frutos = 18.38 + (-4.49 volumen) + (0.66 volumen2) + (-0.01volumen3) R2 = 0.178* Nº frutos = 195.25 volumen1.29 R2 = 0.553*** 1999-2003 Nº frutos = 340.26 volumen1.37 R2 = 0.641*** 0 20406080100 0 500 1000 1500 2000 2500 3000 3500 4000 2003 N º frutos = -39.03 + (7.22 volumen) + (-0.09 volumen2) + (0.00 volumen3) R2 = 0.498*** Figura 4: Relación entre la producción de frutos por planta y el volumen de su copa. Cada punto representa un individuo. Se incluye también el coeficiente de determinación (R2) del análisis de regresión. N = 50. Niveles de significación: * = P < 0.05, *** = P < 0.001. Variación en la producción de flores y frutos 29 Discusión Durante el período de estudio observamos una variación elevada en la producción anual de flores y frutos de S. aucuparia en Caurel. Las poblaciones estudiadas coincidieron en producir las cosechas más abundantes en los años 1999 y 2002 y las cosechas más escasas en los años inmediatamente posteriores (2000 y 2003). Al mismo tiempo, observamos una variación elevada en la producción de flores y frutos entre los individuos y entre las poblaciones, así como una variación interanual en las poblaciones poco sincrónica entre los individuos. La elevada variación interanual en la producción de flores y frutos, y la sincronía en la fructificación en algunos años entre las poblaciones de la especie, ya han sido puestas de manifiesto en otros trabajos realizados en áreas europeas más septentrionales (Sperens 1997a, b, Wallenius 1999, Guitián et al. 2000, Raspé et al. 2000, Kobro et al. 2003, Satake et al. 2004). En estos trabajos se ha considerado que S. aucuparia exhibe un “masting” normal (Kelly 1994; véase la definición en Capítulo 1), muy frecuente entre las especies policárpicas leñosas (Herrera et al. 1998). Numerosos trabajos han analizado las causas del “masting” (véanse revisiones en Kelly 1994, Herrera et al. 1998, Kelly & Sork 2002). La interpretación más sencilla es que refleja la variación en las condiciones climáticas y, por lo tanto, los recursos disponibles en el medio (hipótesis de “resource matching” Kelly 1994). Otra alternativa ha sido considerarlo como una estrategia reproductiva por la que, a través de una “economy of scale” (Norton & Kelly 1988), producir cosechas variables y sincrónicas puede suponer una ventaja para las especies frente a producir cosechas más regulares y constantes. Entre estas ventajas estarían el aumento de la eficacia en la polinización y en la dispersión en las especies polinizadas por el viento (Norton & Kelly 1988, Smith et al. 1990, Kelly et al. 2001), así como saciar a los depredadores (Janzen 1971, 1978, Silvertown 1980, Nilsson & Wätljung 1987, Ims 1990a, b). En las especies polinizadas y dispersadas por los animales, como el serbal, una producción de flores y frutos muy variable y sincrónica en las poblaciones puede ser una ventaja o una desventaja dependiendo del comportamiento de los mutualistas (Kelly 1994, Herrera et al. 1998, Kelly & Sork 2002). Sperens (1997a) atribuyó la elevada variación interanual y la sincronía en la fructificación en poblaciones suecas de la especie, al efecto combinado de factores climáticos y de las reservas acumuladas en los árboles. Además, como en nuestros resultados, observó una variación elevada en la cosecha entre los individuos y entre las poblaciones, y una falta de homogeneidad en la variación interanual de la cosecha en ellas, y las atribuyó a la heterogeneidad en el ambiente. Kobro et al. (2003) y Satake et al. (2004) estudiaron en Noruega la variación interanual en la producción de frutos de 45 localidades de la especie durante un período de 22 años. Estos autores describen un “masting” marcado, con ciclos de reproducción de 2 y 3 años, 30 CAPÍTULO 2 y una sincronía elevada entre las localidades en la fructificación. Además, observaron una elevada sincronía en la fructificación entre las localidades noruegas y las estudiadas por Sperens (1997a) en Suecia y por Wallenius (1999) en Finlandia, por lo que consideran que el “masting” en la especie se sincroniza en Fenoscandia. A diferencia de Sperens (1997a), estos autores concluyen que el clima tiene poco impacto sobre la intensidad y sobre la sincronía en la floración en las poblaciones noruegas, al igual que el gasto de recursos dedicados al crecimiento. Como alternativa, proponen que el “masting” en la especie es el resultado de una respuesta adaptativa frente a la depredación de semillas por Argyresthia conjugella. Kobro et al. (2003) observaron en Noruega una escasa fructificación en el año 1999 y una producción elevada de frutos y semillas en el año 2000. Este patrón es el inverso al observado en el área de estudio, donde en 1999 observamos la producción de flores y frutos más abundante frente a una cosecha muy escasa en el año siguiente. La variación en el patrón de fructificación de las especies entre áreas geográficas separadas se ha atribuido a la variación en las condiciones climáticas, que pueden estar relacionadas con la variación en la latitud (Webb & Kelly 1993, Koenig & Knops 2000, Kelly & Sork 2002). En general, para definir el “masting” en las especies se ha empleado el coeficiente de la variación anual de la cosecha en las poblaciones (véase p. ej. Herrera et al. 1998). Sin embargo, Herrera (1998) y Koenig et al. (2003) proponen que las causas últimas (evolutivas) o próximas (temporales) del fenómeno deben ser analizadas a partir del comportamiento de los individuos, con respecto a su variabilidad y a su sincronía, más que a partir de estimas de la variabilidad interanual de la población. Estos autores encuentran que el promedio de la variación interanual de la cosecha de los individuos está muy correlacionado con el coeficiente de variación de la producción anual total de la población. Sin embargo, observan una correlación débil con el grado de sincronía entre ellos en la fructificación. Además, comprueban como estos dos componentes no varían necesariamente de forma paralela, de forma que la selección puede actuar sobre ellos por separado, por lo que es importante conocerlos para poder discutir sobre las causas de la variación observada. En general, se ha considerado que la selección para el “masting” es fuerte cuando la variabilidad en la producción anual de semillas y la sincronía interindividual son elevadas. Nuestros resultados mostraron una variación elevada en la producción anual de las poblaciones (CVp: F2 = 122 y S2 = 104) como consecuencia de una variación interanual elevada en la cosecha de los individuos (CVim: F2 = 158 y S2 = 126), aunque hubo una sincronía baja entre ellos en la variación interanual de la cosecha (W de Kendall: F2 = 0.37 y S2 = 0.46). Estos valores son similares a los encontrados en otras poblaciones europeas de la especie (véanse Herrera et al. 1998, Kobro et al. 2003, Satake et al. 2004). Kobro et al. (2003) obtuvo unos valores para los promedios del coeficiente de variación individual interanual en las Variación en la producción de flores y frutos 31 poblaciones entre 67 y 163. Satake et al. (2004) dio un valor medio para el coeficiente de variación individual en las regiones orientales y occidentales de Noruega de 162 y 145, respectivamente. En otras especies, como Cassia grandis (Janzen 1978) y Cydia fagiglandana (Nilsson & Wästljung 1987), se ha considerado que una variación interanual elevada en la producción de frutos de los individuos puede resultar de la presión selectiva de un depredador local, con una movilidad baja. Éste podría saciarse en el propio árbol o en un área pequeña, de tal forma que ejercería una presión selectiva a favor de una mayor variabilidad individual de la cosecha pero no necesariamente a favor de una mayor sincronía entre los individuos (véanse otros ejemplos en Koenig et al. 2003). En las poblaciones de Caurel, la depredación de semillas por A. conjugella fue elevada en algunos de los años, destruyendo una proporción muy importante de las semillas, por lo que es razonable pensar que este depredador predispersivo pueda ejercer alguna presión selectiva sobre el patrón de fructificación de la especie. A esta conclusión llegan Kobro et al. (2003) para explicar el patrón de fructificación de la especie en Noruega. Sin embargo, como veremos en el Capítulo 5, la depredación de semillas por A. conjugella es poco probable que este ejerciendo actualmente una presión selectiva en las poblaciones estudiadas. La hipótesis de “saciación de los depredadores” se ha aceptado como explicación del “masting” en numerosas especies (Janzen 1971, Silvertown 1980, Ims 1990b) y supone que en los años de “mast” (elevada producción: Janzen 1971, Kelly 1994), una mayor proporción de semillas puede escapar a la depredación. Los períodos entre los años de elevada producción de frutos y semillas permitirían a la especie prepararse para el siguiente episodio de “mast”. En los últimos años han surgido trabajos en los que se comprueba que la variación elevada en la cosechas de las poblaciones puede explicarse por factores próximos, como los recursos disponibles y su utilización por las plantas (Isagi et al. 1997, Satake & Iwasa 2000, Rees et al. 2002). Esta explicación parece adecuada para nuestros resultados por dos razones. En primer lugar, la ya comentada disminución general de la cosecha en los años posteriores a una buena producción de flores y frutos. En segundo lugar, el hecho de que la fructificación más exitosa se produjo en la población con condiciones ambientales aparentemente más benignas e individuos más grandes, como explicamos a continuación. La población con la máxima producción de flores y frutos fue la misma (S2) en todos los años y, excepto en 1999, fue también la que tuvo mayor porcentaje de árboles en flor. Esta población, que es la situada a menor altitud que F2, tiene unas temperaturas algo mayores a las de las demás poblaciones (datos propios sin publicar). La buena fructificación de esta población también estaría favorecida por su menor pendiente y mayor profundidad de suelo, que permitirían una mejor retención de agua y nutrientes. En el Capítulo 1 ya se mostró que la población S2 tiene los individuos de mayor tamaño que la población F2. El tamaño de las plantas puede estar relacionado con una mayor 32 CAPÍTULO 2 capacidad para acumular reservas y para gestionarlas (Herrera 1993). De hecho, nuestros resultados mostraron el aumento de la cosecha de los individuos en función de su tamaño. Esta relación fue más marcada al considerar la producción acumulada a lo largo de los cinco años del estudio. Esta relación entre la cosecha y el tamaño de los individuos se ha observado en muchas plantas angiospermas (p. ej. Calvo 1990, Herrera 1991, Lawrence 1993, Méndez & Obeso 1994, Ollerton & Lack 1998, Bañuelos 2001). En los años de buenas cosechas, unos pocos individuos de las poblaciones (los más grandes) tuvieron una elevada producción de flores y frutos, mientras que en el resto fue muy inferior. En los años siguientes, fueron los mismos individuos los que produjeron las mejores cosechas, aunque más bajas, mientras que los demás árboles o no florecieron o produjeron cosechas bajas, sincronizándose poco. Herrera (1998) recoge un caso similar para ilustrar como la variación interanual en la cosecha de las poblaciones puede ser elevada aunque no haya una sincronía elevada entre los individuos en la fructificación. La influencia de los recursos disponibles en el medio en la variación en la producción de semillas se ha observado en numerosas especies (Sork et al. 1993, Kelly 1994, Rees et al. 2002). Se ha comprobado, también, que el ajuste a los recursos disponibles en el medio no puede ser la única explicación de la variación interanual en las cosechas (véase Kelly & Sork 2002). La ausencia de floración en los años siguientes a las cosechas abundantes y la autocorrelación en la fructificación (correlación negativa entre la cosecha actual y la cosecha de años anteriores) de muchas especies (Sork et al. 1993, Koenig et al. 1994, Koenig 1999, Koenig & Knops 2000, Liebhold et al. 2004) evidencian la importancia de la dinámica interna de los recursos en la fructificación. Una relación negativa con la cosecha en años anteriores también se ha observado previamente en las poblaciones europeas de S. aucuparia (Speren 1997a, Wallenius 1999, Kobro et al. 2003). En los últimos años se han construido modelos teóricos basados en la gestión de las reservas acumuladas en las plantas para explicar el “masting” (Yamauchi 1996, Isagi et al. 1997, Satake & Iwasa 2000, Rees et al. 2002). En estos trabajos se concluye la implicación de los ciclos endógenos de las plantas en la variabilidad interanual de la producción de frutos. La gestión de los recursos por las plantas no puede, sin embargo, explicar la sincronía entre las poblaciones en la fructificación. Se han propuesto dos mecanismos no excluyentes para explicar esta sincronía. Por un lado, se ha atribuido a la interacción entre la disponibilidad de polen y recursos en el medio (Isagi et al. 1997, Satake & Iwasa 2000). Por otro lado, algunos estudios empíricos han confirmado que, en ausencia de limitación por el polen, los factores climáticos pueden sincronizar la fructificación en las poblaciones (Norton & Kelly 1988, Koenig & Knops 1998, 2000, Selås 2000, Rees et al. 2002, Schauber et al. 2002). CAPÍTULO 3 Fenología de la floración Resumen. Numerosos trabajos han puesto de manifiesto la existencia de una relación entre la fenología de la floración y el éxito reproductivo en diferentes especies. En este capítulo analizamos el significado adaptativo del patrón de floración de Sorbus aucuparia. Para ello, estudiamos diferentes parámetros fenológicos (inicio de la floración, duración, sincronía e intesidad relativa) en cuatro poblaciones durante tres años. La floración se ajustó al patrón conocido como “mass-flowering”: corta duración y gran sincronía entre los individuos, que produjeron un elevado número de flores simultáneamente. Los parámetros fenológicos fueron poco variables entre los individuos o, cuando se produjo una cierta variación, no se mantuvo consistente entre años. Existió una relación clara entre el tamaño de los individuos, la cantidad de flores que produjeron y los parámetros de la fenología de la floración. Los polinizadores y depredadores de semillas no se distinguieron como agentes selectivos en la fenología de la floración en las condiciones del estudio. La variación observada en la fenología de la floración no se tradujo en ninguno de los años en una ventaja en el éxito reproductivo de los individuos (fruit set), por lo que no hubo evidencias de que la selección esté determinando actualmente la fenología de la floración de las poblaciones, al menos en la escala estudiada. Introducción La distribución temporal de la producción de las flores influye en las interacciones que la planta puede establecer con los polinizadores, herbívoros o depredadores, y puede afectar en último término a su éxito reproductivo. Por ello, las características de la fenología de la floración han sido consideradas como parte importante en la evolución de las plantas y se han estudiado desde numerosas perspectivas (Augspurger 1981, 1983, Marquis 1988, Galen & Stanton 1991, Fuentes 1992, Gómez 1993, Bishop & Schemske 1998, Picó & Retana 2000, Bolmgren et al. 2003, Rathcke 2003, Thies & Kalko 2004). Dwastestaca, por sus implicaciones evolutivas, el análisis de las presiones selectivas que pueden estar conformando los patrones de floración de las especies (Primack 1985, 1987, Ratcke & Lacey 1985, Bolmgren 1998, Fenner 1998). 40 CAPÍTULO 3 Las especies muestran patrones de floración diversos que se han clasificado con distintos criterios (véanse Augspurger 1983, Bawa 1983, Newstrom et al. 1994, ejemplos en Proença & Gibbs 1994). Uno de los patrones fenológicos que mayor atención ha merecido es el conocido como floración en masa o “mass-flowering” (Heinrich & Raven 1972 en Augspurger 1980, ejemplos en Primack 1980, Bawa 1983, Gómez 1993). Consiste en una floración muy sincrónica, con una elevada producción de flores en un corto período de tiempo y, generalmente, asociado a un espectro variado de polinizadores. Desde un punto de vista adaptativo, tradicionalmente se ha considerado que la floración en masa puede suponer una ventaja para las plantas por el aumento de la atracción de polinizadores o saciando a los depredadores (véase Bolmgren 1998 y referencias allí citadas). El patrón de floración de una especie se compone del patrón de floración de sus poblaciones y, en último término, del patrón de floración de los individuos que las integran (Augspurger 1983). Para caracterizar el patrón de floración individual se han considerado de interés, entre otros parámetros, la fecha del inicio de la floración, su duración o la sincronía entre los individuos de las poblaciones (Rathcke & Lacey 1985, Newstrom et al. 1994). Primack (1985) señala que, para que la selección actúe sobre la fenología de la floración de una especie, son necesarios tres requisitos: 1) debe existir una variación individual en las características de la floración, 2) parte de esa variación debe tener una base genética, y 3) ésta debe traducirse en diferencias en el éxito reproductivo de los individuos. El cumplimiento de estos requisitos ya ha sido documentado en varios estudios (Primack 1980, 1985, Augspurger 1983, Melampy 1987, Gómez 1993, Navarro 1996, O’Neil 1997, Bishop & Schemske 1998, Ollerton & Díaz 1999, Mahoro 2002, Olsson & Ågren 2002). En contraste con esta interpretación adaptativa de los patrones de floración, algunos autores proponen que en muchas especies la fenología de la floración puede ser un carácter no sometido a selección (Ollerton & Lack 1992, aunque véase Fox & Kelly 1993). La actuación de presiones selectivas sobre los patrones de floración puede estar limitada por restricciones filogenéticas (Kochmer & Handel 1986, Johnson 1993, aunque véase Petanidou et al. 1995), la dependencia entre las diferentes fases del ciclo vital (Olsson & Ågren 2002, Lacey et al. 2003), o las variaciones espaciales y temporales en las interacciones bióticas o abióticas que establecen las especies (Domínguez & Dirzo 1995, Brody 1997, Picó & Retana 2000, Mahoro 2002, Picó et al. 2002, Cariveau et al. 2004). El tamaño de la planta, en buena medida está determinado por condiciones ambientales locales y por la edad del individuo, especialmente en especies vivaces, puede tener un efecto importante en la fenología de la floración (O’Neil 1997, Bishop & Schemske 1998, Ollerton & Lack 1998, McInthos 2002). Por lo tanto, el tamaño de los individuos también puede suponer una limitación para la actuación de la selección sobre el Fenología de la floración 41 patrón de floración. y puede ser difícil separar el efecto directo de la selección sobre la fenología del efecto sobre caracteres correlacionados (O’Neil 1997). En este capítulo hemos estudiado la floración de Sorbus aucuparia con los siguientes objetivos: 1) describir el patrón de la floración de la especie en el área de estudio y estudiar la variación individual en varios parámetros fenológicos (fecha de inicio, duración, intensidad relativa y grado de sincronía de la floración); 2) analizar la relación entre la variación de estos parámetros fenológicos y el éxito reproductivo femenino; 3) determinar la relación entre los parámetros fenológicos y el tamaño de los individuos; y 4) estudiar la relación entre los parámetros fenológicos y las interacciones con factores bióticos (visitantes florales y depredadores de semillas). Material y métodos Parámetros de la floración En el año 1999, antes de que comenzase la floración, seleccionamos al azar 25 individuos con yemas florales en cada una de las cuatro poblaciones (F1, F2, S1y S2). En cada individuo marcamos con etiquetas permanentes cinco inflorescencias distribuidas al azar. Durante el período de floración visitamos las poblaciones cada dos días, anotando en cada visita el número de yemas florales, el número de flores abiertas y el número de flores pasadas de cada inflorescencia marcada. Una vez finalizada la floración, las visitas se realizaron quincenalmente. Para cada inflorescencia calculamos la tasa de fructificación (fruit set) como el número de frutos que completaron su desarrollo respecto al número total de flores producidas. Este método se repitió en 1999, 2000 y 2001. Las poblaciones F1 y S1 fueron severamente afectadas en el incendio de febrero de 2000, por lo que fueron excluidas del estudio en 2000 y 2001. Además, en estos dos años no todos los individuos seleccionados en las restantes poblaciones florecieron. Concretamente, en 2000 florecieron 11 individuos de F2 y 17 de S2, con lo que el número total de inflorescencias estudiadas en ese año fue de 108 (algunos de los individuos produjeron menos de cinco inflorescencias). En 2001 el total de inflorescencias estudiadas fue 200, ya que florecieron 17 individuos de F2 y 24 de S2. Para describir el patrón de floración de los individuos calculamos los siguientes parámetros: - Fecha del inicio de floración: número de días transcurridos desde el 1 de enero hasta el día en que se abrieron las primeras flores del individuo. - Duración de la floración: número de días transcurridos entre la fecha en la que se inició la floración y el día en el que florecieron las últimas flores del individuo. - Sincronía en la floración: empleamos el método de Augspurger (1983), estimando el número de días en que la floración del individuo se solapó con la floración de todos los demás individuos de la población. 42 CAPÍTULO 3 Augspurger definió Xi, el índice de sincronía para el individuo i, como: Xi = [1 / (n-1)] (1 / fi) ∑ ej ≠ i dónde, ej es el número de días durante los cuales los individuos i y j florecen sincrónicamente, fi es el número de días que el individuo i está en flor y n es el número de individuos de la población. El valor de este índice se encuentra entre 0 y 1 de manera que Xi = 1 indicaría un solapamiento completo de la floración del individuo con la de los restantes individuos de la población, y Xi = 0 indicaría que la floración del individuo no se solapa con la de ningún individuo de la población. - Intensidad relativa de la floración: número máximo de flores abiertas simultáneamente en la planta durante las fechas de los censos, expresado como porcentaje respecto al valor del individuo de la población con el máximo número de flores abiertas simultáneamente durante las fechas de los censos (Herrera 1986). De cada individuo determinamos, además, su altura y su producción total de flores. Para estimar este número, multiplicamos el promedio de flores por inflorescencia, calculado en diez inflorescencias, por el número total de inflorescencias del individuo. Visitantes florales y depredación predispersiva de semillas Para conocer la tasa de visitas de potenciales polinizadores a cada individuo, realizamos censos durante las floraciones de 2000 y 2001 (véase Capítulo 4). Cada censo tuvo una duración de 3’, en 2000 y 2’ en 2001. Repartimos los censos equitativamente entre las horas del día. En 2000 realizamos un total de 432’ de observación en la población F2 y 669’ en S2, y en el año 2001 356’ en F2 y 670’ en S2. Capturamos los principales visitantes florales para su identificación en el laboratorio. Consideramos como visita al individuo cada aproximación de un insecto a sus inflorescencias. En cada año calculamos la tasa de visitas a cada uno de los individuos como el número medio de visitas recibidas por censo. Para cuantificar la infección de los frutos por Argyresthia conjugella, en el mes de agosto de los tres años estudiados recogimos infrutescencias de varios individuos repartidos por las poblaciones de estudio (véase Material y métodos del Capítulo 5). Concretamente, analizamos frutos de 75, 20 y 31 individuos en 1999, 2000 y 2001, respectivamente. De cada individuo, recogimos 2-5 infrutescencias, según su cosecha, y las trasladamos al laboratorio. Allí determinamos el porcentaje de presencia de la larva de A. conjugella en 100 frutos repartidos equitativamente entre las infrutescencias del individuo. Fenología de la floración 43 Análisis estadístico En cada año analizamos la variación entre las poblaciones en los parámetros de la fenología de la floración mediante modelos lineares generalizados. Para ello empleamos el módulo GENMOD de SAS (SAS Institute 1999). Ajustamos los datos correspondientes a proporciones a distribuciones binomiales y usamos funciones de enlace “logit”. En el caso de los conteos, ajustamos los datos a distribuciones de Poisson y empleamos funciones de enlace “log”. Escalamos la desviación mediante la opción p-scale. Para identificar entre qué niveles del factores residen las diferencias, usamos la opción “DIF”dentro de la opción LSMEANS del módulo GENMOD. Se trata de una prueba post hoc que evalúa las diferencias entre los valores especificados mediante el estadístico ji cuadrado. Para conocer la variación espacial y temporal de los parámetros de la floración, realizamos análisis de la varianza de medidas repetidas con modelos lineares generalizados. Consideramos únicamente la muestra de individuos que florecieron todos los años. Incluimos en el modelo los factores población (F2 y S2) y año (1999, 2000 y 2001), ambos considerados como factores fijos. Las variables que incluimos en los análisis fueron los cuatro parámetros fenológicos (fecha del inicio, duración, sincronía e intensidad relativa de la floración) y la cantidad de flores producidas por los individuos. Para conocer la consistencia en el tiempo en la variación entre los individuos en los parámetros fenológicos considerados, calculamos coeficientes de correlación de Kendall. Estudiamos la relación entre los distintos parámetros fenológicos mediante el coeficiente de correlación de Spearman. Analizamos la posible relación entre la fenología de la floración y el éxito reproductivo femenino de los individuos mediante regresiones múltiples. Consideramos como variable respuesta el fruit set y, como variables predictoras, la fecha del inicio de la floración, la duración, la sincronía y la cantidad de flores producidas. Usamos modelos lineares generalizados, ajustando los valores a una distribución binomial, y la función de enlace “logit”. Para estos análisis reunimos todos los individuos de las poblaciones, al no observar diferencias significativas entre ellas en pruebas previas. Empleamos el coeficiente de correlación de Spearman para analizar la relación de los parámetros fenológicos con el tamaño de la planta, la tasa de visitas de polinizadores, y con el porcentaje de frutos infectados por A. conjugella. Realizamos estos análisis con el programa SPSS para Windows (SPSS 1999). 44 CAPÍTULO 3 Resultados Variación en los parámetros de la floración En los tres años de estudio la floración de S. aucuparia se desarrolló entre la segunda quincena del mes de mayo y la primera del mes de junio (Figura 1). Durante este breve período los individuos florecieron de forma sincrónica, produciendo simultáneamente un número elevado de flores. En la Figura 2 mostramos la variación individual en el patrón de floración en las poblaciones. En todos los años observamos muy poca variación entre los individuos de las poblaciones en la fecha del inicio de la floración. Los valores del CV (CV = desviación típica / media; en adelante expresado como 100 x d.t. / media) para este parámetro no alcanzaron en ninguno de los tres años un valor de 4 (Tablas 1 y 2). La sincronía en la floración de cada individuo con los demás mostró una variación algo mayor (CV 7-19), seguida de la variación en la duración (CV 23-26), y en la intensidad relativa de la floración (CV 15-82). Por otro lado, observamos una variación importante entre la producción de flores de los individuos (CV 80-218). En los tres años hubo diferencias significativas entre las poblaciones en los parámetros fenológicos estudiados. En 1999, la floración en las poblaciones de matorral, S1 y S2, comenzó antes y duró más tiempo (Tabla 1), y la sincronía en la floración fue significativamente menor en la población del bosque F1. En 2000 y 2001, de nuevo la floración empezó antes, duró más tiempo y fue más sincrónica en la población S2 (Tabla 2). Además, en 1999 y 2001 observamos diferencias muy significativas entre las poblaciones en la producción de flores, debidas fundamentalmente a una mayor floración en la población S2. Los análisis de medidas repetidas, realizados únicamente con los individuos de las poblaciones F2 y S2 que florecieron en los tres años, mostraron diferencias significativas entre Tabla 1: Parámetros de la floración de los individuos en las cuatro poblaciones estudiadas en 1999. Entre p aréntesis se indica el número de individuos considerado en cada población. Los valores representan el promedio (± 1 d.t.) y los coeficientes de variación. En la tabla se muestran los valores obtenidos en los test realizados mediante modelos lineares generalizados para explorar la variación entre poblaciones. Letras diferentes indican diferencias significativas entre las poblaciones (P < 0.05) en los test “a posteriori” realizados. 1999 Diferencias F1 (25) F2 (25) S1 (25) S2 (25) entre poblaciones media ± d.t. CV media ± d.t CV media ± d.t. CV media ± d.t CV F P Inicio 153.48 ± 1.08 a 3.5 157.88 ± 0.47 b 1.5 149.80 ± 0.73 c 2.4 149.36 ± 0.91 c 3.0 68.12 < 0.001 Duración 11.28 ± 0.74 a 32.8 8.16 ± 0.47 b 28.2 13.04 ± 0.75 c 24.9 13.68 ± 0.65 c 23.7 46.00 < 0.001 Sincronía 0.59 ± 0.02 a 15.8 0.77 ± 0.02 b 9.9 0.78 ± 0.02 b 10.5 0.74 ± 0.03 b 18.6 51.79 < 0.001 Intensidad 57.98 ± 0.91 39.0 57.27 ± 0.83 36.4 67.57 ± 0.63 23.4 50.12 ± 0.82 40.6 9.45 0.069 N.º de flores 16461 ± 2680 a 81.5 44647 ± 19489 a 218.2 18988 ± 3928 a 103.5 202426 ± 70237 b 173.5 26.77 < 0.001 Fenología de la floración 45 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 0 20 40 60 80 100 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 0 20 40 60 80 100 Fecha de los censos 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 % Flores abiertas 0 20 40 60 80 100 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 0 20 40 60 80 100 Fecha de los censos 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 % Flores abiertas 0 20 40 60 80 100 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 0 20 40 60 80 100 Fecha de los censos 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 % Flores abiertas 0 20 40 60 80 100 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 0 20 40 60 80 100 1999 2000 2001 F2 S2 F2 S2 F1 S1 F2 S2 Figura 1: Patrón de floración de Sorbus aucuparia en las poblaciones estudiadas durante los años 1999, 2000 y 2001. Cada valor corresponde al promedio ± 1 e.t. del porcentaje individual de flores abiertas en relación al número total de flores producidas por cada individuo. 46 CAPÍTULO 3 Fecha del censo 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 Planta 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 1999 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 Planta 51 52 53 55 57 58 62 63 64 65 66 67 69 71 72 73 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 51 55 58 59 63 65 69 70 71 73 75 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 51 52 53 54 55 56 57 58 59 60 61 62 63 64 65 66 67 68 69 70 71 72 73 74 75 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 39 40 41 42 43 44 45 46 47 48 49 50 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 76 77 78 79 80 81 82 83 84 85 86 87 88 89 90 91 92 93 94 95 96 97 98 99 100 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 75 76 77 78 79 80 81 82 83 86 89 91 92 96 97 98 99 Fecha del censo 141 144 147 150 153 156 159 162 165 168 171 174 76 77 78 79 80 81 82 83 84 85 86 87 88 90 91 92 93 94 95 96 97 98 99 100 2000 2001 F1 S1 F2 S2 F2 S2 F2 S2 Planta Fecha del censo Figura 2: Variación individual en la fenología de la floración en las poblaciones estudiadas en los años 1999, 2000, y 2001. Cada línea muestra el período de floración de cada uno de los individuos. El punto indica el momento en el que los individuos habían abierto al menos el 50 % de sus flores. Fenología de la floración 47 Tabla 2: Parámetros de la floración de los individuos en las dos poblaciones estudiadas en 2000 y 2001. Entre paréntesis se indica el número de individuos considerado en cada población. Los valores representan el promedio (±1 d.t.) y los coeficientes de variación. En la tabla se muestran los niveles de significación de los test realizados mediante modelos lineares generalizados para explorar la variación entre las poblaciones. Niveles de significación = ns no significativo, * P < 0.05, ** P < 0.01, *** P < 0.001. 2000 F2 (11) S2 (17) media ± d.t. CV media ± d.t. CV P Inicio 155.36 ± 0.47 1.9 149.65 ± 0.77 2.1 *** Duración 6.54 ± 0.68 34.4 9.88 ± 0.67 27.9 ** Sincronía 0.79 ± 0.03 14.1 0.69 ± 0.01 7.6 ** Intensidad 38.36 ± 9.57 82.6 55.26 ± 5.49 40.9 ns N.º de flores 2633 ± 1275 160.3 8689 ± 2602 123.4 ns 2001 F2 (17) S2 (24) media ± d.t. CV media ± d.t. CV P Inicio 153.06 ± 0.45 1.2 148.88 ± 0.53 1.7 *** Duración 5.81 ± 0.43 29.6 8.00 ± 0.43 26.3 ** Sincronía 0.73 ± 0.03 14.6 0.64 ± 0.02 15.4 ** Intensidad 59.48 ± 5.92 23.1 42.61 ± 4.47 51.3 ns N.º de flores 3013 ± 1365 181.2 44666 ± 9155 100.2 *** los años en la duración y en la sincronía de la floración de los individuos (Tabla 3). Además, la variación de estos dos parámetros fue en el mismo sentido en las dos poblaciones: en los dos años la floración en el matorral (S2) duró más tiempo y fue menos sincrónica. Por otro lado, hubo un efecto significativo de la población, año y de la interacción población × año: en el matorral la floración se inició en fechas similares en los tres años, mientras que en la población del bosque el retraso en la floración en 2000 y 2001 fue menor al observado en 1999. Aunque las fechas de floración variaron entre años, la secuencia de floración se mantuvo en los tres años estudiados (Tabla 4). El rango de la duración y la sincronía de la floración de los individuos solamente se mantuvo entre algunos de los años. En todos los años, la duración de la floración estuvo correlacionada significativamente con la fecha del inicio (valores del coeficiente de correlación de Spearman > 0.771, P < 0.001), y con la cantidad de flores producidas por el individuo (valores del coeficiente de correlación de Spearman > 0.270, P < 0.001). Relación entre los parámetros de la floración y el fruit set En los análisis de regresión múltiple, ninguno de los parámetros fenológicos estudiados, explicó la variación en el fruit set. En todos los años χ2 < 2.40 y P > 0.121 (con N = 100 árboles en 48 CAPÍTULO 3 1999, N = 28 en 2000 y N = 41 en 2001) En 1999 la variación en la cantidad de flores producidas por los individuos sí explicó de forma significativa la variación en el fruit set (χ2 = 4.28, P = 0.038 y N = 100). Relación entre los parámetros de la floración y el tamaño de la planta En los tres años hubo una correlación significativa y negativa entre la fecha del inicio de la floración y la altura de los individuos (Tabla 5). La duración de la floración y la altura de los individuos estuvieron también correlacionadas de forma significativa en los tres años pero de forma positiva, al igual que la sincronía en 1999 y 2000. Por otro lado, también fue muy significativa la correlación entre la altura de los individuos y su producción de flores en 1999 y 2001. Relación entre los parámetros de la floración y las interacciones con los polinizadores y depredadores de semillas En el año 2000 la tasa media (± 1 d.t.) de visitas que recibieron los individuos fue de 1.33 ± 0.15 visitas por censo, y en 2001, de 0.44 ± 0.08 visitas por censo. En ninguno de los años observamos una correlación significativa entre la tasa de visitantes florales de los individuos y los parámetros fenológicos: en todos los casos los valores del coeficiente de correlación de Spearman fueron < 0.39 y no significativos. Tampoco observamos una correlación significativa entre la producción de flores de los individuos y la tasa de visitas que recibieron: en los dos años los valores del coeficiente de correlación de Sperman fueron < 0.15 y no significativos. La infección de los frutos por A. conjugella varió ampliamente en los tres años estudiados. Concretamente, los porcentajes medios de infección (± 1 d.t.) fueron 11.68 ± 0.81 (N = 75 árboles), 97.87 ± 0.78 (N = 20) y 56.70 ± 0.01 (N = 31); en 1999, 2000 y 2001, respectivamente. En 1999 y 2000 no hubo ninguna correlación significativa entre el porcentaje de infección de los frutos y los parámetros de la floración de los individuos (Tabla 6). En el año 2001 hubo Tabla 3: Resultados de los análisis de medidas repetidas realizados mediante modelos lineares generalizados para explorar la variación en los parámetros de la floración entre poblaciones (F2, S2) y años (1999, 2001). N = 17 en F2 y N = 24 en S2. Población Año Población × Año χ2P χ2P χ2P Inicio 81.50 < 0.001 16.40 < 0.001 10.01 0.0016 Duración 44.55 < 0.001 41.34 < 0.001 2.91 0.0878 Sincronía 7.28 0.0070 9.78 0.0018 0.10 0.7545 Intensidad 8.90 0.0887 0.37 0.5422 1.13 0.2869 N.º de flores 5.58 0.0182 3.13 0.0768 0.25 0.6144 Fenología de la floración 55 Eriksson O. 1995. Asynchronous flowering reduces seed predation in the perennial forest herb Actaea spicata. Acta Oecologica 16: 195-203. Fenner M. 1998. The phenology of growth and reproduction in plants. Perspectives in Plant Ecology, Evolution and Systematics 1: 78-91. Fuentes M. 1992. Latitudinal and elevational variation in fruiting phenology among western European bird-dispersed plants. Ecography 15: 177-183. Fox G.A. & Kelly C.K. 1993. Plant phenology: selection and neutrality. Trends in Ecology and Evolution 8: 34-35. Galen C. & Stanton M.L. 1991. Consequences of emergence phenology for reproductive success in Ranunculus adoneus (Ranunculaceae). 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Nuestros resultados muestran un fuerte grado de autoincompatibilidad en la especie que la hace depender del servicio de los polinizadores para la fructificación. No obstante, la producción de frutos y semillas no difirió entre las inflorescencias con aporte suplementario de polen xenógamo y las inflorescencias control con polinización natural. Este resultado se repitió en todas las poblaciones y todos los años estudiados. Por lo tanto, no hay evidencias de que el polen sea limitante del éxito reproductivo femenino. El espectro de visitantes florales observado fue diverso y variable, y no hubo una dependencia entre el porcentaje de fructificación de los individuos y la tasa de visitas. Otros factores deben explicar las variaciones en el porcentaje de fructificación entre años o entre poblaciones, como los genéticos, los ambientales y la gestión de recursos por la planta. Introducción Muchas especies xenógamas producen un número de frutos mucho menor que el de flores iniciales (Stephenson 1981, Shuterland 1986, Ayre & Whelan 1989). El acceso a los recursos, la disponibilidad de polen, la depredación, las condiciones climáticas adversas y los factores genéticos limitan la fertilidad de las plantas (Stephenson 1981, Lee 1988, Charlesworth 1989a, 1989b, Crawley 1992, Ehrlén 1992, Burd 1994, Totland 1994, Baker et al. 2000). Entre estos factores limitantes, la cantidad y la calidad del polen, y la disponibilidad y el reparto de los recursos son los que mayor atención han recibido, considerándose como los principales determinantes de la variación de la fertilidad femenina entre las plantas (Bierzychudeck 1981, McCall & Primack 1985, Haig & Westoby 1988, Lawrence 1993, Niesembaum 1993, Johnson & Bond 1997, Ramsey & Vaughton 2000, Elberling 2001, Griffin & Barrett 2002, Rasmussen & Kollman 2004). La actuación de estos factores no es necesariamente independiente, pudiendo 60 CAPÍTULO 4 variar además su influencia en el espacio y en el tiempo (Galen 1985, Campbell 1987, Campbell & Halama 1993, Totland 1994, Goodwillie 2001). En los últimos años se ha demostrado que la limitación del éxito reproductivo femenino por el polen está ampliamente extendida, especialmente en las especies que son polinizadas por animales (véanse revisiones en Burd 1994, Wilson et al. 1994, Vaughton & Ramsey 1995, Larson & Barrett 2000). La cantidad de polen puede ser un factor limitante si los polinizadores son escasos o poco eficientes (Copland & Whelan 1989, Burd 1995, Elberling & Olesen 1999, Steven et al. 2003). Las plantas pueden competir por el servicio de los polinizadores y el tamaño de la cosecha de flores puede influir en el proceso, ya que está en relación con la cantidad de donantes y receptores de polen, y puede estar afectando a la respuesta de los polinizadores (Klinkhamer & de Jong 1993, Robertson & Macnair 1995). La calidad del polen puede ser limitante a pesar de una adecuada polinización si los polinizadores depositan sobre los estigmas polen incompatible. En este sentido, en algunos trabajos se muestran evidencias de una mayor tendencia a la limitación por la disponibilidad de polen entre las especies autoincompatibles (véase Larson & Barrett 2000, Wilcock & Neiland 2002, Steven et al. 2003) ya que estas especies necesitan del polen xenógamo y, por otra parte, el polen de la propia planta puede estar interfiriendo negativamente en la polinización. La variación de los factores que determinan la disponibilidad de polen lleva a que el grado en el que el polen limita el éxito reproductivo de las plantas varíe entre años, poblaciones e incluso individuos (Vaughton 1991, Ehrlén 1992, Ågren 1996, Alexandersson & Ågren 1996, Dudash & Fenster 1997, O’Conell & Jonhston 1998, Santandreu 1999, Totland & Eide 1999, Baker et al. 2000, Herrera 2000, Totland 2001, Ehrlén et al. 2002, Griffin & Barrett 2002). Es importante considerar esta variación antes de poder concluir si el éxito reproductivo de una especie está limitado por la disponibilidad de polen. La polinización es el primer paso en la formación de la semilla y, por tanto, su limitación por disponibilidad de polen, y la variabilidad espacio-temporal de esta posible limitación, pueden aportar información muy valiosa en el estudio de la ecología y la evolución de las plantas (Haig & Westoby 1988, Ehrlén & Erikson 1995, Jonhson & Bond 1997, Morgan & Schoen 1997). Sorbus aucuparia es un árbol polinizado por insectos y autoincompatible (Sperens 1996, Raspé 1998). La producción anual de flores y frutos de la especie es variable entre años en los individuos y las poblaciones (véase Capítulo 2). Este fenómeno, denominado “masting” o “mast-seeding” (Kelly 1994, Sperens 1997a, b, Raspé et al. 2000, Kobro et al. 2003) puede tener implicaciones importantes en las interacciones que la planta establece con los polinizadores (Kelly 1994, Herrera et al. 1998, Kelly & Sork 2002) y determina un ambiente de polinización variable que podría estar afectando a la limitación por el polen del éxito Sistema de reproducción y polinización 61 reproductivo de los individuos. Durante el período en el que se desarrollaron estos experimentos (1999-2002), el porcentaje de fructificación fue bajo y variable entre años y entre poblaciones (véase Capítulo 5). Este hecho, sumado a que la mayor parte del potencial reproductivo de la especie se pierde antes de que los frutos inicien el desarrollo (Sperens 1997a, Capítulo 5), podría estar relacionado con la existencia de alguna limitación en la polinización. En un estudio previo, llevado a cabo durante un año en una población del sur de Suecia, Sperens (1996) concluyó que la disponibilidad de recursos limita el éxito reproductivo de la especie en mayor medida que el polen. En este capítulo, estudiamos la polinización y sus posibles limitaciones en el sur del área de distribución de la especie, durante cuatro años en los que los niveles de floración fueron muy variables. Los objetivos concretos fueron: 1) determinar el sistema de reproducción y el grado de autoincompatibilidad de la especie en el área de estudio; 2) describir la composición del espectro de los visitantes florales; 3) investigar la existencia de limitación del éxito reproductivo (entendido como porcentaje de fructificación) debido a la disponibilidad de polen; y 4) conocer la variación entre años y poblaciones de esta posible limitación. Material y métodos Sistema de reproducción En la primavera de 1999 seleccionamos al azar 10 individuos próximos a las poblaciones de estudio para analizar el sistema de reproducción de la especie. En cada uno de los individuos marcamos 4 inflorescencias que fueron asignadas aleatoriamente a uno de los siguientes tratamientos: Control (T1), Xenogamia (T2), Autogamia (= geitonogamia; T3) y Autogamia espontánea (T4). Dejamos las inflorescencias empleadas como control expuestas a la polinización natural y cubrimos el resto de las inflorescencias con bolsas de tul con un tamaño de malla que permitía el paso del polen pero no el acceso a los polinizadores (Dafni 1992). No emasculamos las flores para evitar dañar los estilos. Polinizamos manualmente las inflorescencias del tratamiento T2 con una mezcla de polen xenógamo de, al menos, cinco individuos alejados y las inflorescencias T3 con una mezcla de polen del propio individuo. Utilizamos un pincel fino para la aplicación del polen. Repetimos las polinizaciones diariamente durante todo el tiempo que las inflorescencias permanecieron en flor. Las inflorescencias del tratamiento T4 no se manipularon. Una vez finalizada la floración (a mediados de junio), retiramos las bolsas y contamos el número de frutos en estado de desarrollo inicial (en adelante, frutos iniciados). Consideramos como tales los ovarios que comenzaban a alargarse. A finales de agosto, contamos el número final de frutos maduros, considerando como tales aquéllos que habían adquirido la coloración rojo anaranjada. Calculamos el fruit set como el porcentaje de 62 CAPÍTULO 4 flores que produjeron frutos iniciados (FSI), y como el porcentaje de flores que produjeron frutos maduros (FSM). Repetimos el experimento siguiendo el mismo método en el año 2001. Visitantes florales Para conocer la composición del espectro de visitantes florales, realizamos censos en los años 2000 y 2001 en las poblaciones F2 (bosque) y S2 (matorral). Los censos se realizaron cada hora del día entre las 8:00 y las 20:00 G.M.T. en 5 inflorescencias marcadas al azar en 28 individuos en el año 2000 y en 54 individuos en el año 2001. Los censos tuvieron una duración de 3’ en 2000 y de 2’ en 2001. Repartimos los censos equitativamente entre los individuos y las horas del día. En 2000 realizamos un total de 432’ de observación en la población F2 y 669’ en S2; y en 2001, 356’ en la población F2 y 670’ en S2. Recogimos los visitantes florales observados y los trasladamos al laboratorio para su identificación. En cada año calculamos la frecuencia de visitas de cada uno de los visitantes florales en cada población. Además, determinamos la tasa de visitas a cada individuo como el número medio de visitas recibidas por censo, considerando por visita cada aproximación a la inflorescencia. Limitación de polen Para estudiar en qué grado el polen pudo ser limitante para la producción de frutos y de semillas, y si esa limitación varió en el espacio y en el tiempo, realizamos polinizaciones manuales suplementarias con polen xenógamo en las poblaciones durante el período 1999-2002. Ante la imposibilidad de suplementar todas las flores del individuo y atendiendo a las recomendaciones de Zimmerman & Pyke (1988) y Zimmerman (1988) y a los resultados observados para la especie por otros autores (Sperens 1996, Raspé 1998), planteamos un experimento que permitiese distinguir el efecto del polen del de una posible redistribución de recursos dentro de la planta en el caso de observar un aumento de la fecundidad en las inflorescencias polinizadas. En el año 1999, seleccionamos al azar 5 individuos con más de 20 inflorescencias en cada una de las poblaciones. Antes del inicio de la floración contamos el número de inflorescencias por individuo y el número de flores por inflorescencia. En cada uno de los individuos marcamos 15 inflorescencias que fueron asignadas a dos tratamientos diferentes L1 y L2 . Las inflorescencias L1 (N = 5) estuvieron expuestas a la polinización natural y además las polinizamos manualmente con una mezcla de polen de al menos 5 individuos alejados. Aplicamos el polen sobre los estigmas de las flores durante todos los días que permanecieron abiertas con la ayuda de un pincel fino. Las inflorescencias L2 (N = 10) estuvieron expuestas únicamente a la polinización natural. De estas diez inflorescencias, elegimos 5 a menos de 50 Sistema de reproducción y polinización 63 cm de las inflorescencias polinizadas manualmente y las otras 5 en ramas alejadas de ellas. Para cada una de las inflorescencias contamos el número de flores, el número de frutos iniciados, el número de fruto desarrollados y el número final de frutos maduros. En los años 2000, 2001 y 2002 repetimos el experimento empleando el mismo método. Debido al incendio ocurrido en febrero de 2000 que afectó de forma importante a las poblaciones F1 y S1, éstas no fueron incluidas en los análisis del año 2000. En ese año incluimos 5 individuos de la población F2 y 5 individuos de la población S2. En 2001 y 2002 las poblaciones se recuperaron ligeramente y optamos por incluirlas de nuevo, aunque el número de individuos que florecieron en ellas fue menor, especialmente en la población S2. El número total de individuos incluidos en los análisis fue de 14 en 2001 (5 de F2, 5 de S2 y 4 de B1) y de 19 en 2002 (4 de S1, 5 de F1, 5 de S2 y 5 de F2). En el año 2001, una vez que los frutos estuvieron maduros, recogimos todos los corimbos marcados y los trasladamos al laboratorio para estudiar la variación en el número de semillas por fruto entre los tratamientos. Seleccionamos al azar 50 frutos de cada tratamiento en cada uno de los individuos (en total 1400 frutos) y contamos el número de semillas por fruto con una lupa binocular. Los frutos en los que la infección por A. conjugella impedía conocer con exactitud el número de semillas no fueron considerados. Análisis estadístico El efecto de los diferentes tratamientos de polinización en el estudio del sistema de reproducción se analizó mediante modelos lineares generalizados usando el módulo GENMOD de SAS (SAS Institute 1999). Ajustamos los porcentajes a distribuciones binomiales y empleamos la función de enlace “logit”. Los test post-hoc fueron realizados mediante la subopción LSMEANS del módulo GENMOD. Para determinar si hubo una variación estadísticamente significativa, espacial o temporal, en las frecuencias de dípteros, himenópteros y otros insectos aplicamos un test ji cuadrado de heterogeneidad (Zar 1996). El efecto del suplemento de polen sobre el porcentaje de frutos iniciados, desarrollados y maduros, y la variación entre las poblaciones se analizó utilizando modelos lineares mixtos generalizados (veáse Herrera 2000). En los modelos incluimos tratamiento y población como factores fijos e individuo (anidado dentro de población) e inflorescencia (anidada dentro de individuo × población) como aleatorios. El análisis se realizó con la macro Glimmix de SAS (SAS Institute 1999), que permite desarrollar modelos lineares generalizados mediante el uso del módulo MIXED. Los porcentajes se ajustaron a distribuciones binomiales y empleamos funciones de enlace “logit”. 64 CAPÍTULO 4 El efecto del suplemento de polen sobre el número de semillas por fruto se analizó con un modelo linear generalizado usando el módulo GENMOD de SAS (SAS Institute 1999). Ajustamos los datos a una distribución de Poisson y empleamos la función de enlace “log”. Resultados Sistema de reproducción En los dos años en los que se realizó el experimento, las diferencias entre los tratamientos de polinización fueron muy significativas, tanto en el porcentaje de frutos que iniciaron el desarrollo como en el porcentaje de frutos maduros (Tabla 1). El porcentaje de fructificación fue significativamente menor en las inflorescencias que no recibieron polen xenógamo (tratamientos T3 y T4). En las inflorescencias polinizadas manualmente con polen del propio individuo (T3) el porcentaje de frutos que inició el desarrollo fue muy baja (< 8%) y en las inflorescencias embolsadas en las que no se aplicó polen (T4), prácticamente nula en los dos años (< 0.6%). No hubo diferencias significativas en el porcentaje de fructificación de las inflorescencias polinizadas manualmente con polen xenógamo (T2) y las inflorescencias control expuestas a los polinizadores (T1): en ambos tratamientos los porcentajes estuvieron en torno al 30-40%. Visitantes florales En los dos años observamos visitas de insectos pertenecientes a diversos órdenes y familias (Tabla 2). En el año 2000 se registraron un total de 444 visitas (152 en el matorral y 292 en el bosque) y en el año 2001 un total de 258 visitas (143 en el bosque y 115 en el matorral). En ambos años y en ambas poblaciones (excepto en el matorral en el año 2001), los dípteros fueron los visitantes más frecuentes, seguidos de los himenópteros. Las frecuencias de los diferentes Tabla 1: Valores medios de fruit set de frutos iniciados (FSI) y maduros (FSM), en los diferentes tratamientos del experimento sobre el sistema de reproducción: control (T1), xenogamia (T2), autogamia (T3) y autogamia espontánea (T4). Entre paréntesis se indica la desviación típica a la media. En todos los tratamientos N = 10. En la tabla se recogen también los resultados de los modelos lineares generalizados que analizan las variaciones entre los tratamientos. Las letras distintas indican diferencias significativas (P < 0.05) en los test “a posteriori” realizados. Tratamientos Año T1 T2 T3 T4 χ2P 1999 FSI 30.54 (10.28) a 39.97 (20.86) a 7.81 (0.54) b 0.54 (0.60) c 43.74 <0.0001 FSM 28.75 (11.31) a 37.29 (20.42) a 5.02 (6.61) b 0.07 (0.02) c 29.39 <0.0001 2001 FSI 39.00 (13.22) a 38.49 (11.44) a 2.85 (1.49) b 0.47 (0.58) c 78.90 <0.0001 FSM 36.32 (13.04) a 36.55 (10.38) a 1.13 (1.00) b 0.49 (0.40) c 56.21 <0.0001 Sistema de reproducción y polinización 71 Bixby P.J. & Levin D.A. 1996. Response to selection on autogamy in Phlox. Evolution 50: 892899. Burd M. 1994. Bateman’s principle and plant reproduction: the role of pollen limitation on fruit and seed set. The Botanical Review 60: 83-139. Burd M. 1995. Ovule packaging in stochastic pollination and fertilization environments. Evolution 49: 100-109. Campbell C.S., Greene C.W. & Dickinson T.A. 1991. Reproductive biology in subfam. Maloideae (Rosaceae). Systematic Botany 16: 333-349. 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Reproduction in Polemonium: assessing the factors limiting seed set. The American Naturalist 131: 723-738. CAPÍTULO 5 Variación espacio-temporal en las pérdidas predispersivas de potencial reproductivo Resumen: En este capítulo identificamos los principales factores que causan las pérdidas de potencial reproductivo (cantidad de semillas potencialmente dispersables) durante el período predispersivo del ciclo reproductivo de Sorbus aucuparia. A lo largo del período 1999-2002 examinamos en las poblaciones de Caurel la magnitud y variabilidad de las pérdidas producidas en cada etapa diferenciada desde la producción de yemas hasta la dispersión de semillas: yema floral, flor, fruto iniciado y fruto maduro. También examinamos la variación espacial y temporal a la que estuvieron sometidas esas pérdidas. El potencial reproductivo del serbal sufrió una reducción importante a lo largo del período predispersivo en los cuatro años de estudio. En el año 2000 se llegó a perder prácticamente toda la cosecha en las distintas etapas predispersivas. Las pérdidas en el cuajado de los frutos fueron la causa principal de reducción de potencial reproductivo. Fueron muy poco variables entre individuos de una misma población en todos los años, y variaron significativamente en el espacio y en el tiempo. Las pérdidas debidas a la depredación predispersiva sólo fueron relevantes en 2001 y 2002, y presentaron una elevada variación espacial y temporal. En todos los años detectamos una variación entre poblaciones significativa en las pérdidas totales registradas. No encontramos consistencia en los niveles de pérdidas predispersivas registrados en 14 individuos de una de las poblaciones que florecieron los cuatro años. Por otro lado, la eficacia reproductiva de un individuo en los años con cosecha apreciable de yemas florales estuvo fuertemente relacionada con el volumen de su copa. Es poco probable, por lo tanto, que los distintos factores que causan las pérdidas predispersivas en el serbal de cazadores estén generando presiones selectivas en el área de estudio. Introducción Desde el momento en que una planta produce las yemas florales hasta que sus semillas son efectivamente dispersadas su potencial reproductivo se ve afectado por un conjunto de factores CAPÍTULO 5 76 tales como el número de flores que son polinizadas y el número de ovarios que se fecundan (Burd 1994, Larson & Barrett 2000, Wilcock & Neiland 2002), los frutos o semillas que sufren depredación (Janzen 1971, Crawley 1989, 1992, Hulme 2002, Hulme & Benkman 2002), las condiciones climáticas (Jaquemart 1997, Totland 2001) o la capacidad de la planta madre de proporcionar recursos suficientes para el desarrollo de los frutos (Stephenson 1984, Erlhén 1992, Guitián 1993, Medrano et al. 2000). Estos factores interaccionan en el espacio y en el tiempo y determinan la pérdida de potencial reproductivo de la planta, limitando el número de propágulos que potencialmente puede ser dispersado y, por lo tanto, su éxito reproductivo. Entre estos factores, los relacionados con la gestión interna de los recursos son “intrínsecos” a la planta (Stephenson 1981). Entre los factores “extrínsecos” a ella destacan los diferentes tipos de interacciones que se establecen entre plantas y animales (revisión reciente en Herrera & Pellmyr 2002) incluyendo tanto antagonismos (herbivoría, granivoría) como mutualismos (polinización, dispersión de semillas). En las últimas décadas numerosos trabajos han insistido en la necesidad de considerar de forma simultánea el conjunto de todos los factores que intervienen en el ciclo reproductivo de una planta con el fin de conocer la importancia real de cada uno de ellos. Estos trabajos ponen en evidencia que no se puede predecir el efecto de un factor individual sobre la eficacia reproductiva final de la planta y, por lo tanto, su importancia evolutiva, considerándolo de forma aislada (Heithaus et al. 1982, Hainsworth et al. 1984, Schemske & Horvitz 1988, Herrera 1989, 2000, Jordano 1989, Traveset 1994, 1995, Cunningham 1995, Brody 1997, Brody & Mitchell 1997, Strauss 1997, Strauss & Armbruster 1997, Gómez & Zamora 2000, Picó & Retana 2000, García et al. 2002, Herrera et al. 2002, Traveset et al. 2003). Estos trabajos también apuntan a la necesidad de tener en cuenta que la intensidad relativa del efecto de estos factores puede variar en el espacio y en el tiempo. Se han observado variaciones espaciales en el grado en el que la cantidad de polen puede estar limitando la fecundidad de una planta (Ehrlén 1992, Burd 1994, Ågren 1996, Dudash & Fenster 1997, Robertson et al. 1999, Baker et al. 2000, Herrera et al. 2001, Ehrlén et al. 2002), así como en las pérdidas en la producción de semillas debidas a herbivoría o a depredación (Erhlén 1995, Brody 1997, Herrera 2000, Hulme & Benkman 2002), pudiendo variar considerablemente entre poblaciones en diferentes hábitats y entre microhábitats dentro de las poblaciones. Por otro lado, la interacción entre las diferentes relaciones planta-animal también pueden estar variando en el espacio y en el tiempo (Gómez & Zamora 2000, Herrera 2000, Herrera et al. 2002, Thompson & Cunningham 2002). En trabajos previos se han estudiado de forma aislada algunos de los factores que afectan al éxito reproductivo de Sorbus aucuparia en áreas septentrionales del continente europeo. Concretamente, se han analizado las variaciones espacio-temporales en la producción de flores Variación espacio-temporal en pérdidas reproductivas predispersivas 77 y frutos (Kobro et al. 2003, Satake et al. 2004), las limitaciones en la polinización (Sperens 1996, Raspé 1998), la depredación predispersiva de las semillas por larvas de insectos (Sperens 1997a, Kobro et al. 2003, Satake et al. 2004) y los efectos de la disponibilidad de recursos en la fructificación (Sperens 1997b). En este capítulo consideramos simultáneamente, sobre individuos de varias poblaciones y en diferentes años en los que la producción de flores y frutos fue muy diferente, el efecto de los factores que causan la pérdida de potencial reproductivo de la planta y que limitan, por lo tanto, la cantidad de semillas que finalmente pueden ser dispersadas. Las preguntas que abordamos con este capítulo son: 1) ¿cuál es la magnitud relativa de las pérdidas observadas en cada etapa diferenciada de la biología reproductiva predispersiva del serbal?; 2) ¿cuál es su grado de variación intrapoblacional?; 3) ¿existen variaciones significativas de los niveles de estas pérdidas entre poblaciones?; 4) ¿existen variaciones significativas de esas pérdidas entre años?, y, si es así, ¿se mantienen las diferencias entre poblaciones a lo largo del tiempo?; 5) ¿presenta un mismo individuo magnitudes similares de las pérdidas en cada etapa a lo largo del tiempo?; y 6) ¿las diferencias entre individuos de las perdidas predispersivas medidas en valores relativos se corresponden con las diferencias medidas en valores absolutos? Material y métodos En la Figura 1 se muestran las distintas etapas predispersivas estudiadas. En la primavera del año 1999 seleccionamos al azar en cada una de las poblaciones 25 individuos con yemas florales. Contamos el número total de corimbos de cada individuo y el número de yemas en diez de sus corimbos, y estimamos la cosecha total de yemas como el producto del número de corimbos por el promedio de yemas por corimbo. Seleccionamos al azar 5 corimbos por árbol y los estudiamos intensivamente durante todo el período que duró la floración y la fructificación. Visitamos las inflorescencias cada dos días desde la aparición de las primeras flores hasta el cuajado de los primeros frutos, y a partir de ahí las visitas pasaron a ser quincenales hasta la total desaparición de la cosecha. En cada visita anotamos el número de yemas florales y de flores, registrando las que aparecían estropeadas o dañadas por herbívoros o por otras causas, el número de frutos en estado de desarrollo inicial (en adelante frutos iniciados), el número de frutos verdes y el número de frutos maduros. En esta última etapa diferenciamos además los frutos podridos y los depredados por aves. Mientras están en las ramas, los frutos son rápidamente consumidos por aves y carnívoros, y los que caen al suelo son casi todos aprovechados por varias especies de carnívoros (Bermejo & Guitián 1996, Guitián et al. 2000, Salvande datos sin publicar). Consideramos, por lo tanto, que todos o la gran mayoría de los frutos caídos son consumidos por dispersantes legítimos. CAPÍTULO 5 78 Frutos iniciados Frutos maduros Semillas dispersadas Flores Polinización Depredación de semillas por A. conjugella Depredación de semillas por aves Consumo de frutos por frugívoros Yemas florales Depredación de yemas 234 56 Frutos desarrollados 1Frutos iniciados Frutos maduros Semillas dispersadas Flores Polinización Depredación de semillas por A. conjugella Depredación de semillas por aves Consumo de frutos por frugívoros Yemas florales Depredación de yemas 234 56 Frutos desarrollados 1 Figura 1: Esquema idealizado de la biología reproductiva del serbal de cazadores desde la formación de las yemas florales hasta la dispersión de las semillas. Con flechas continuas se indican las interacciones mutualistas y con flechas discontinuas las interacciones antagonistas. Para conocer la importancia de la infección por larvas de Argyresthia conjugella, a mediados del mes de agosto recogimos 5 corimbos por individuo. En el laboratorio contamos el número de frutos por corimbo e inspeccionamos un total de 20 frutos por corimbo seleccionados al azar (100 frutos por árbol). Excepcionalmente recogimos 2-4 corimbos con el fin de no menguar en exceso la cosecha de los árboles. En esos casos, seleccionamos al azar 100 frutos distribuidos equitativamente entre los corimbos disponibles. Las larvas de A. conjugella son claramente visibles en esa época, y un pequeño porcentaje puede haber abandonado ya los frutos a través de un conspicuo orificio de salida. Este orificio fue utilizado como signo inequívoco de infección cuando la larva ya no se encontraba en el interior del fruto seleccionado. En los años 2000, 2001 y 2002 revisamos al inicio de la primavera los individuos marcados en 1999 y mantuvimos el mismo método, aunque se redujo el número de individuos estudiados cada año por dos motivos ya explicados en el Capítulo 1. En febrero de 2000 un incendio afectó de forma importante a las poblaciones F1 y S1. Sólo una pequeña parte de los individuos llegó a recuperarse, por lo que optamos por no incluir estas poblaciones en estos análisis en los años posteriores. Por otro lado, en las poblaciones S2 y F2 no todos los individuos florecieron todos los años. De los 50 individuos de ambas poblaciones marcados en el año 1999, en 2000 florecieron 28. Además marcamos 19 árboles adicionales. En 2001 estudiamos 41 individuos que habían florecido en 1999 y 5 individuos adicionales. En 2002 estudiamos 47 individuos que Variación espacio-temporal en pérdidas reproductivas predispersivas 79 habían florecido en 1999. En los análisis sólo se incluyeron los individuos para los cuales conseguimos cuantificar las pérdidas en todas las fases detalladas. Análisis estadístico Consideramos el potencial reproductivo como el número total de yemas florales inicialmente producidas por cada individuo en un episodio reproductivo. Las pérdidas que ocurren en cada una de las etapas predispersivas se definen como la proporción del potencial reproductivo inicial que se pierde en ella. Calculamos las pérdidas totales como la suma de todas las pérdidas parciales consideradas. Para cada población damos el valor medio de las pérdidas en cada etapa, el valor medio de las pérdidas finales y sus respectivos CV (CV = d.t. / media; en adelante 100 x d.t. / media). Las diferencias entre las poblaciones en las pérdidas de potencial reproductivo, tanto finales como en cada una de las etapas, se analizaron mediante un ANOVA de una vía en el año 1999 y mediante un test de la t en los años 2000-2002. Analizamos la variación espacio-temporal en las pérdidas de potencial reproductivo mediante un ANOVA de medidas repetidas considerando las poblaciones F2 y S2, y los años 1999 y 2002. Consideramos tan sólo esos dos años por no disponer en 2000 y 2001 de un número suficiente de individuos en los que se hubieran seguido las pérdidas en todas las etapas. La variación anual en las pérdidas en individuos concretos se estudió mediante un ANOVA de medidas repetidas en una submuestra de 14 individuos de la población S2 que florecieron los cuatro años de estudio. Consideramos los individuos como sujetos y los años como factor intrasujetos. Cuando correspondía empleamos una transformación angular de los datos para mejorar su ajuste a una distribución normal. Todos los análisis se realizaron con el programa SPSS para Windows (SPSS 1999). Resultados Magnitud y variación intrapoblacional de las pérdidas predispersivas Las pérdidas totales de potencial reproductivo a lo largo de todo el período predispersivo alcanzaron valores muy elevados en todas las poblaciones y años. En la Tabla 1 se muestran las pérdidas observadas en el año 1999. En todas las poblaciones las pérdidas acumuladas totales superaron el 78% de la cosecha inicial de yemas. La mayor parte de esas pérdidas se produjeron antes de iniciarse los frutos. Las pérdidas debidas a la depredación de semillas por larvas de microlepidópteros y por aves no superaron el 5% en ninguna de las poblaciones. La variación intrapoblacional respecto a las pérdidas totales y a las pérdidas en el paso de yema floral a fruto CAPÍTULO 5 80 Tabla 1: Pérdidas de potencial reproductivo en las cuatro poblaciones estudiadas (F1, F2, S1 y S2) durante 1999. Se muestran el promedio y CV del porcentaje de la cosecha inicial perdida en cada una de las etapas consideradas. También se incluyen los resultados de un ANOVA para el análisis de la variación en las pérdidas en cada etapa (datos transformados según x’= arco seno ( (x / 100) 0.5). Las letras diferentes tras los promedios de las pérdidas indican diferencias significativas entre las poblaciones (P< 0.05) según un test de Tukey. Entre paréntesis se indica el número de individuos considerados en cada población. Los números asignados a las diferentes etapas se corresponden con los de la Figura 1. F1 (18) F2 (19) S1 (14) S2 (24) Variación entre poblaciones media CV media CV media CV media CV F P Transición entre fases (1) Yema floral a flor 3.40a65.6 0.11c174.6 1.11b139.8 1.51b127.5 17.96 0.0001 (2) Flor a fruto iniciado 71.91a10.7 82.62b7.6 68.32a11.1 71.98a11.1 13.43 0.0001 (3) Fruto iniciado a desarrollado 1.38 174.0 1.67 68.9 1.31 80.6 1.58 68.7 1.27 0.292 (4) Fruto desarrollado a maduro 0.33 235.2 0.12 166.8 0.58 219.8 0.12 145.5 1.15 0.335 Impactos sobre las fases (5) Depredación semillas por A. conjugella 1.71a70.7 2.24a45.3 4.45b71.3 2.86a83.2 5.47 0.002 (6) Depredación semillas por ave 2.42 86.8 1.25 135.9 2.69 87.1 2.03 76.8 2.17 0.099 Pérdidas totales 81.16a7.4 88.00b5.1 78.45a6.6 80.09a8.2 10.39 0.0001 La Tabla 2 resume las pérdidas observadas en el período 2000-2002. En el año 2000 se perdieron casi todas las yemas producidas por cualquier individuo de las dos poblaciones estudiadas, principalmente antes del desarrollo visible de los frutos. En los años siguientes las pérdidas totales fueron algo menores, aunque cercanas al 90%. En estos dos años encontramos patrones similares de pérdidas de potencial reproductivo en las diferentes etapas consideradas. Las pérdidas principales ocurrieron antes de la producción de los frutos, los valores de depredación por larva fueron más altos que en años anteriores y la depredación por aves se redujo considerablemente respecto a 1999. Como en este año, la variación intrapoblacional respecto a las pérdidas totales y a las pérdidas en al paso de yema floral a fruto iniciado fue muy baja (CV < 22) y extrema en la depredación de semillas por camachuelos (CV > 129). En el año 1999 encontramos diferencias significativas en las pérdidas totales entre las poblaciones estudiadas (Tabla 1). Además, observamos diferencias significativas entre poblaciones en las pérdidas de varias etapas: la pérdida de yemas fue superior en la población iniciado fue muy baja (CV < 12), mientras que en la maduración de los frutos fue muy alta (CV > 145). Variación interpoblacional en las pérdidas predispersivas Variación espacio-temporal en pérdidas reproductivas predispersivas 87 ciclo vital a la fructificación del serbal, mientras que Pyrrhula pyrrhula es un ave generalista que aprovecha ocasionalmente las semillas del serbal. La magnitud de las pérdidas debidas a estas dos interacciones es notablemente menor a las observadas antes del cuajado de los frutos. La depredación de semillas por larvas de A. conjugella fue importante en las dos poblaciones estudiadas durante los dos últimos años analizados (10-17%). En los años previos, los valores de depredación fueron más reducidos (< 5%). No obstante, los datos recogidos en el año 2000 merecen una aclaración. Debido a que las pérdidas acumuladas en las fases previas alcanzaron un valor muy elevado ese año (98.81% en la población F2 y 94.46% en S2), los porcentajes resultantes para la depredación por larva fueron reducidos, aunque ese año las larvas depredaron la casi todos los frutos maduros disponibles. Las distintas etapas secuenciales en la biología predispersiva de una planta no son independientes, dado que las pérdidas ocurridas en una etapa determinada reducen el límite superior del posible valor de las pérdidas en las etapas posteriores (Jordano 1989, Traveset 1994, 1995). En las últimas décadas varios autores han demostrado que el efecto final de una serie de procesos interdependientes sobre la eficacia reproductiva de una planta no puede predecirse considerando los diferentes componentes por separado y que, por lo tanto, no es posible conocer la importancia real de uno u otro si el efecto del conjunto no es conocido (Heithaus et al. 1982, Hainsworth et al. 1984, Herrera et al. 1994, 2002, Traveset 1994, 1995, Niesenbaum 1996, Noy-Meir & Briske 1996, Brody 1997, Strauss 1997, Kaye 1999, Gómez & Zamora 2000, Herrera 2000, Picó & Retana 2000, Ehrlén et al. 2002, García et al. 2002). La disposición secuencial de las distintas etapas del período reproductivo de una planta implica la no independencia entre ellas, hecho que se ve claramente reflejado en nuestro estudio durante el año 2000, en el que las elevadas pérdidas en una serie de fases limitan notablemente el valor de las pérdidas en fases posteriores. Variación interpoblacional de las pérdidas predispersivas En todos los años de estudio detectamos diferencias significativas entre poblaciones en los porcentajes medios de las pérdidas totales en el período predispersivo. En cualquier caso, siempre fue la misma población (F2) la que sufrió una mayor reducción de su cosecha en las distintas etapas predispersivas. En 1999 y 2000 las diferencias totales se pueden achacar a las diferencias observadas en el cuajado de los frutos, mientras que en 2001 se debieron a las diferencias en la incidencia de las larvas de A conjugella. En 2002 no hay ningún factor que determine claramente las diferencias globales entre poblaciones. Hay pocos estudios que consideren todas las etapas predispersivas del ciclo reproductivo en varias poblaciones para una misma especie. Entre ellos, Kaye (1999) también encontró diferencias entre poblaciones en la importancia relativa de los distintos factores que contribuyen a la reducción del número de elementos reproductivos en Asrtragalus australis. Traveset (1995) y Heithaus et al. (1982) CAPÍTULO 5 88 presentan resultados similares en Euphorbia dendroides y Bauhinia ungulata, respectivamente. Esto parece confirmar la existencia de una elevada variabilidad espacial en la importancia relativa de los diferentes factores que afectan al ciclo reproductivo de una especie concreta. La variación intrapoblacional respecto a las pérdidas observadas en cada fase o en el total del período predispersivo se puede conocer mediante el CV. Los CV resultan muy reducidos en el cuajado de los frutos y en las pérdidas totales en cualquiera de las poblaciones y años. Las pérdidas sufridas en el cuajado de los frutos son las principales responsables de las elevadas pérdidas predispersivas totales y además resultan en todos los casos muy homogéneas entre individuos de una misma población. Esto determina que apenas haya diferencias entre individuos respecto al porcentaje de pérdidas en el total del período reproductivo (CV < 8.3 en cualquier población y año). Variación espacio–temporal de las pérdidas predispersivas Si pocos trabajos consideran las variaciones en todas las pérdidas predispersivas para una misma planta en diferentes poblaciones o años, no conocemos ninguno que estime la variación espacio-temporal en las pérdidas de potencial reproductivo de una especie de forma simultánea. Considerando los datos disponibles para dos de las poblaciones de estudio en dos años diferentes, detectamos una interacción significativa entre poblaciones y años respecto a las pérdidas en el cuajado de los frutos y respecto a las debidas a depredación de semillas por larvas de A. conjugella. No obstante, esa interacción no fue significativa respecto a las pérdidas totales. No consideramos que se puedan tomar estos datos como representativos, dado que el análisis se ha realizado con el mínimo número de años y poblaciones, sino simplemente como unos valores orientativos de la elevada variabilidad presente en los factores que limitan el potencial reproductivo en el serbal de cazadores. Variación individual en las pérdidas predispersivas Esta elevada variabilidad se pone también de manifiesto en el análisis de medidas repetidas con los valores de pérdidas en distintas etapas para los mismos 14 individuos a lo largo del período 1999-2002, en el que aparecen diferencias significativas en todas las fases consideradas salvo en la reducción de yemas florales y la maduración del fruto (las que menor incidencia presentan en las pérdidas totales acumuladas). Aunque se han publicado varios trabajos que determinan la importancia de las pérdidas predispersivas en una o varias poblaciones de plantas en más de un año de estudio (p. ej. Traveset 1994, 1995), no se ha considerado el nivel individual al estudiar la consistencia temporal de las pérdidas predispersivas de elementos reproductivos. Sólo analizando los procesos ecológicos a nivel individual se podrá obtener la información más relevante sobre las posibilidades de cambios evolutivos en respuesta a fenómenos de selección Variación espacio-temporal en pérdidas reproductivas predispersivas 89 natural, por lo que consideramos crucial incorporar este nivel de estudio en posteriores investigaciones sobre la ecología reproductiva de cualquier especie. Pérdidas predispersivas relativas y absolutas Herrera (1991) describió ampliamente los inconvenientes que acarrea la consideración de los valores relativos de fecundidad de un individuo (fruit set, seed set) frente a los valores absolutos. Al igual que en su trabajo, nosotros encontramos una relación positiva muy significativa entre la cantidad absoluta de yemas florales producidos por un individuo y la cantidad absoluta de frutos que finalmente dispersan semillas (una aproximación tosca a la eficacia reproductiva de la planta). De forma similar a lo observado por Herrera (1991) en el arbusto Lavandula latifolia, nosotros obtuvimos que la cantidad absoluta de elementos reproductivos producida por un individuo de serbal está determinada de forma importante por su tamaño (véase Capítulo 2). Consideraciones finales La gran magnitud de las pérdidas predispersivas totales en el serbal de cazadores en el Caurel puede tener una importancia limitada a nivel evolutivo por distintas causas: a) aunque la polinización es imprescindible para el cuajado de frutos, el nivel de cuajado no está limitado por la cantidad de polen recibida por un individuo, por lo que las pérdidas en el cuajado son atribuibles a la disponibilidad de recursos de la planta, b) no existe consistencia temporal en los niveles de pérdidas parciales y totales en un mismo individuo, c) existen muy pocas diferencias entre individuos de una misma población respecto al porcentaje total de pérdidas predispersivas, y d) por otro lado, en todos los años con una cosecha de flores apreciable (es decir, tres de los cuatro años estudiados) detectamos una correlación elevada y muy significativa entre el número total de yemas florales y el número total de frutos dispersables producidos por un determinado individuo, por lo que una mayor representación individual en el conjunto de semillas producido ese año en una población concreta vendría determinado básicamente por la cantidad de yemas florales producidas. Además, la cantidad total de yemas florales producida por un individuo viene determinada en gran medida por el volumen de su copa. Es decir, en los años con una producción considerable de yemas florales, los individuos más altos producirán más yemas florales y dispersarán más semillas que los individuos de menor altura. Si a esto añadimos el hecho de que el serbal de cazadores puede alcanzar los 150 años, comenzando a reproducirse a partir de los 15 años de edad (Raspé et al. 2000), no es difícil aventurar que estamos lejos de conocer la importancia de los distintos fenómenos predispersivos (interacciones planta-animal incluidas) en la eficacia reproductiva de distintos individuos a lo largo de toda su vida. CAPÍTULO 5 90 Referencias Bibliográficas Aker C.L. 1982. Regulation of flower, fruit and seed production by a monocarpic perennial Yucca whipplei. Journal of Ecology 70: 357-372. Ågren J. 1996. 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Variación interanual en la longitud del fruto Considerando únicamente los árboles que fructificaron en las poblaciones en los dos años, observamos diferencias muy significativas en la longitud de los frutos entre años y entre individuos (Tabla 4). La interacción de estos dos factores también fue muy significativa. En la Figura 1 se muestra como el promedio de la longitud del fruto varió en cada individuo entre años, y como la variación no fue en todos los individuos de la misma magnitud y en algunos, ni en el mismo sentido (efecto de la interacción altamente significativo). Relación entre el tamaño de la cosecha y: el promedio de la longitud del fruto, la variación en la longitud de fruto y el número de semillas por fruto del individuo En el año 2001 no observamos ninguna correlación significativa entre el tamaño de la cosecha y Tabla 4: Resultados del ANOVA de dos factores realizado para estudia r la variación en la longitud del fruto entre años (fijo) e individuos (aleatorio). N = 28. Fuente de variación g. l. s. c. F P Año 1, 27 382.86 30.63 < 0.001 Árbol 27, 27 1375.72 4.08 < 0.001 Año x árbol 27, 2741 337.53 36.34 < 0.001 104 CAPÍTULO 6 Año 2001 2002 Longitud media del fruto (mm) 5.5 6.0 6.5 7.0 7.5 8.0 8.5 9.0 9.5 10.0 10.5 11.0 Figura 1: Variación interanual del promedio de la longitud del fruto de los individuos que fructificaron en los dos años de estudio. el promedio de la longitud de los frutos de los individuos en ninguna de las dos poblaciones (Tabla 5). Sí hubo una relación positiva, aunque débil, en la población F2 en 2002. En la Figura 2 se observa como en los dos años las poblaciones formaron dos grupos separados, determinados fundamentalmente por el tamaño de la cosecha de los individuos. No observamos correlaciones significativas en ninguno de los años, ni en ninguna de las poblaciones, entre el tamaño de la cosecha y el CV de la longitud del fruto de los individuos (Tabla 6, Figura 3). Tampoco observamos ninguna correlación significativa entre el tamaño de la cosecha y el número medio de semillas por fruto de los individuos (Tabla 7, Figura 4). Tabla 5: Valores de los coeficientes de correlación de Spearman y niveles de significación para la relación entre el tamaño de la cosecha y el promedio de la longitud del fruto de los individuos. 2001 2002 Población (N) F2 (14) rs = 0.112, P = 0.703 F2 (19) rs = 0.558, P = 0.013 S2 (19) rs = 0.000, P = 1.000 S2 (25) rs = - 0.338, P = 0.098 Variación en el tamaño de fruto 105 Log número de frutos 456789101112 Longitud media del fruto 4 5 6 7 8 9 10 11 12 F2 S2 56789101112 4 5 6 7 8 9 10 11 12 F2 S2 2001 2002 Figura 2: Relación entre el tamaño de la cosecha y el promedio de la longitud del fruto de los individuos en las poblaciones F2 y S2 en los dos años estudiados. Tabla 6: Valores de los coeficientes de correlación de Spearman y niveles de significación para la relación entre el tamaño de la cosecha y el CV de la longitu d del fruto de los individuos. 2001 2002 Población (N) F2 (14) rs = 0.187, P = 0.523 F2 (19) rs = 0.093, P = 0.705 S2 (19) rs = - 0.123, P = 0.616 S2 (25) rs = - 0.269, P = 0.194 Log número de frutos 456789101112 CV longitud media del fruto 4 5 6 7 8 9 10 11 12 F2 S2 56789101112 4 5 6 7 8 9 10 11 12 F2 S2 2001 2002 Figura 3: Relación entre el tamaño de la cosecha y el CV de la longitud del fruto de los individuos en las poblaciones F2 y S2 en los dos años estudiados. 106 CAPÍTULO 6 Tabla 7: Valores de los coeficientes de correlación de Spearman y niveles de significación para la relación entre el tamaño de la cosecha y el número medio de semillas por fruto de los individuos. 2001 2002 Población (N) F2 (14) rs = 0.130, P = 0.658 F2 (19) rs = - 0.286, P = 0.235 S2 (19) rs = - 0.090, P = 0.713 S2 (25) rs = 0.095, P = 0.650 2001 4 5 6 7 8 9 101112 1 2 3 4 5 6 7 8 F2 S2 2002 Log número de frutos 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Promedio de semillas por fruto 1 2 3 4 5 6 7 8 F2 S2 Figura 4: Relación entre el tamaño de la cosecha y el número medio de semillas por fruto de los individuos en las poblaciones F2 y S2 en los dos años estudiados. Discusión Numerosos trabajos han estudiado la variabilidad en las características de los frutos desde un punto de vista interespecífico (Herrera 1987, 1992, 2002b, Obeso & Herrera 1994, Nakanishi 1996, Jordano 1995a, Hampe 2003), y aunque en menor medida, también dentro de una misma especie (Herrera 1988, Willson et al. 1990, Sallabanks 1992, Wheelwrigth 1993, Obeso & Herrera 1994, Jordano 1995b, Obeso 1998, Izhaki 2002). En estos trabajos la variación en el tamaño del fruto se ha caracterizado a través de distintos parámetros que pueden presentar además diferente grado de variabilidad, como la longitud, el diámetro, el peso fresco o la cantidad de pulpa. Así, por ejemplo, Obeso & Herrera (1994) encontraron una mayor variación en los pesos de las diferentes estructuras que en medidas lineales como la longitud o el diámetro (aún considerando el efecto de la diferente dimensionalidad). En nuestro estudio únicamente Variación en el tamaño de fruto 107 hemos podido cuantificar la variación en el tamaño del fruto a través de la variación en su longitud, ya que observamos que otros parámetros, como el diámetro o el peso del fruto, se ven afectados por la infección por A. conjugella. La depredación de semillas por sus larvas fue considerable en los dos años estudiados, impidiendo desestimar los frutos infectados. No obstante, sería interesante estudiar otras variables que pueden variar en distinta medida y que pueden tener implicaciones importantes en la interacción con depredadores y dispersantes (véanse Jordano 2000, Herrera 2002a, Izhaki et al. 2002). Aunque sólo hemos podido estudiar en detalle la variación en la longitud del fruto, queremos señalar que también encontramos una correlación positiva entre ésta y el diámetro en frutos sanos. El rango de variación en la longitud del fruto y el promedio por árbol en esta variable son similares a los observados para la especie por otros autores (véase Guitián et al. 2000, y referencias allí citadas), y a los que se han observado en otra población de la cordillera Cantábrica (Salvande datos sin publicar). En estos trabajos se encontró además un promedio del diámetro del fruto de 9.3 mm (Herrera 1987) y 8.2 mm (Eriksson & Ehrlén 1991), y en la cordillera Cantábrica un rango de 6.6-11.9 mm. Por otra parte, Jordano (1984) indicó un valor medio del ancho de la boca de Turdus viscivorus, principal ave dispersante en las poblaciones de Caurel, de 12.8 mm. Por lo tanto, no cabría esperar una limitación física importante que le impidiese el consumo de los frutos de mayor tamaño de las poblaciones que hemos estudiado. Numerosos trabajos indican la importancia de la relación entre el tamaño del fruto y el tamaño de los dispersantes en el consumo y en la selección del fruto (véanse, por ejemplo, Herrera 1984, Jordano 1987, Wheelwright 1993, Rey et al. 1997). Esta relación va a determinar en gran medida las posibilidades reales de que el dispersante seleccione los frutos debido a las dificultades para su manipulación o ingestión (véase Jordano 2000). Variación en la longitud del fruto entre poblaciones y entre individuos El CV de la longitud del fruto tanto entre poblaciones como entre individuos no superó en ninguno de los dos años el 12%. Valores similares han sido observados por Obeso & Herrera (1994) en otras especies, incluyendo algunas rosáceas. Las diferencias entre las dos poblaciones fueron significativas en el año 2001 y explicaron un 24 % de la variación total de ese año, y desaparecieron en el año 2002, aportando únicamente el 1 % de la variación. Por otro lado, la longitud del fruto varió de forma significativa entre los árboles en los dos años de estudio, y esta variación explicó además un porcentaje importante de la variación total observada (40-45%). La existencia de variaciones significativas en el tamaño de los frutos tanto entre las poblaciones como entre los individuos se ha documentado en diversos estudios. Wheelwright (1993) detectó una variación importante en el tamaño del fruto entre los individuos de Ocotea tenera (Lauraceae). El mismo resultado fue descrito por Jordano (1995b) en Prunus mahaleb 108 CAPÍTULO 6 (Rosaceae). En ocho especies de plantas dispersadas por vertebrados en el sur de España, Obeso & Herrera (1994) observaron una variación importante entre individuos en diferentes características del fruto, entre ellas la longitud. Izhaki et al. (2002) observaron en Rhamnus alaternus una importante variación intraespecífica en algunas características morfológicas y químicas, y en su interrelación. Hampe (2003), resumiendo los resultados de diferentes estudios, mostró la variación intra-específica entre poblaciones en un rango geográfico más amplio en algunas características químicas y estructurales de los frutos. La variación entre individuos y entre poblaciones se ha considerado habitualmente indicadora tanto de diferencias genéticas como de respuestas a las condiciones microambientales (Wheelwright 1993). Hay evidencias de diferencias climáticas entre las dos poblaciones de Caurel en las que estudiamos la longitud del fruto (F2 y S2). Como ya hemos comentado al describir el área de estudio (Capítulo 1), la población F2 está situada a mayor altitud y los datos climáticos que hemos podido recoger mostraron en ella temperaturas más bajas. Las diferencias en las condiciones climáticas y en las características del sustrato, que pueden afectar a la capacidad de retención de agua y nutrientes, pudieron influir en que, en general, en la población F2 los frutos fuesen de menor tamaño. La influencia de los factores abióticos sobre el tamaño y la forma de los frutos se ha observado en algunos estudios, aunque la mayoría corresponden a especies de interés agronómico (Marshall & Grace 1992, aunque véanse también Johanson et al. 1997, García et al. 2000, Kollman & Pflugshaupt 2001). Por otro lado, en las diferencias entre poblaciones en el tamaño del fruto también pudo influir el hecho de que en la población S2 los individuos tengan un tamaño mayor (véase Capítulo 1), que puede permitir a los individuos una mayor capacidad para almacenar y gestionar los recursos (Herrera 1993). Por lo tanto, los factores climáticos y las reservas acumuladas en las plantas pudieron influir en la variación que observamos entre las poblaciones en el año 2001, y en que no observásemos variación entre ellas en 2002. Variación en la longitud del fruto dentro de los individuos Es destacable que en los dos años estudiados un porcentaje importante de la variación en la longitud del fruto se explicó por la variación dentro de la propia planta. Esta variación explicó el 25 % de la variación total observada en el año 2001 y el 53% en 2002. Otros autores han observado también una variación importante en el tamaño del fruto dentro de la planta (p. ej. Wheelwright 1993, Obeso & Herrera 1994, Obeso 1998). Sin embargo, y pese a las repercusiones que puede tener, son pocos los trabajos que consideran la variación dentro del individuo, y no hemos encontrado ninguno en el que se tenga en cuenta el reparto de la variación entre y dentro de individuos en más de una temporada. Variación en el tamaño de fruto 109 El hecho de que la variación en la longitud del fruto dentro del individuo fuese considerable, y en algunos años incluso mayor a la que se estableció entre los propios individuos, indica que los procesos que pudieron estar influyendo actúan fundamentalmente dentro de la planta. Esta variación pudo estar relacionada con la adjudicación de recursos, condicionantes estructurales o con la polinización (véanse revisiones en Stephenson 1981, Lee 1988, Diggle 1995). En nuestro estudio observamos, además, que en los dos años la variación dentro del individuo se debió principalmente a la variación dentro del propio corimbo. En el año 2001, del 25% de la variación debida a las diferencias dentro del árbol, el 21% se explicó por la variación dentro del propio corimbo. Del 52% de la variación dentro del árbol en 2002, la variación dentro del corimbo explicó un 41%. Esto parece indicar que los corimbos tienen un cierto grado de autonomía y que los procesos que generan la variación entre los frutos actúan fundamentalmente dentro de los corimbos. Este resultado coincide con otros trabajos que indican que la naturaleza modular de las plantas superiores permite la existencia de niveles funcionales dentro de ellas que pueden funcionar como unidades fisiológicas parcialmente autónomas (Whatson & Casper 1984, Schmid 1990, Acosta et al.1993). Por lo tanto, la variación que hemos obtenido en la longitud del fruto parece estar muy relacionada con diferencias entre los frutos de los corimbos que pudieron derivar de una adjudicación diferencial de recursos, de cuestiones estructurales o del polen que recibió cada flor. Variación interanual en la longitud del fruto Nuestros resultados mostraron una variación significativa entre años en la longitud del fruto de los individuos. Además, la variación no fue de igual magnitud ni en el mismo sentido en todos los individuos. La variación del tamaño del fruto de los individuos entre años se ha observado en otras especies. Obeso (1998) observó esta variación en Ilex aquifolium, lo mismo que Wheelwright (1993), en Ocotea tenera, o Alcántara (1998), en Olea europaea. Estos dos últimos autores, al contrario que nosotros, observaron una constancia entre años en el tamaño relativo del fruto entre los individuos. Tanto la variación entre años, como el hecho de que la variación no fuese igual en todos los individuos, pudieron estar relacionados con la alternancia entre años en la cosecha de frutos característica de la especie (capítulo 2). Es posible que el agotamiento de recursos en un año implique una inversión menor en el fruto en los años siguientes (Alcántara 1998, Obeso 1998) y que este efecto no sea igual en todos los individuos. El número de semillas por fruto fue independiente del tamaño de los frutos. En otras especies se ha comprobado una relación entre el tamaño del fruto y el número y el tamaño de semillas, al igual que entre el tamaño del fruto y la proporción de pulpa que contiene. Por ello, 110 CAPÍTULO 6 se ha considerado un factor que puede influir en el consumo por parte de los frugívoros (véanse Herrera 1987, Ho 1992, Obeso 1998). Relación entre el tamaño de la cosecha y la longitud del fruto del individuo El tamaño de la cosecha ha sido frecuentemente considerado como uno de los caracteres que pueden llevar a los frugívoros a elegir unos individuos frente a otros (véanse, por ejemplo, Herrera 1988, Willson 1988, Sallabanks 1992, 1993, Alcántara et al. 1997, Korine et al 2000, Ortiz-Pulido & Rico-Gray 2000, Parciak 2002, Russo 2003) y que además puede estar muy relacionado con el tamaño de los frutos del individuo. En Caurel unos pocos individuos produjeron regularmente todos los años una mayor cosecha de frutos (capítulo 2). Podríamos pensar que, si los frugívoros consumieran preferentemente los frutos de un árbol u otro en función del tamaño de su cosecha y el tamaño de la cosecha tuviese relación con el tamaño del fruto, indirectamente podrían ejercer una presión selectiva sobre este carácter. Sin embargo, sólo observamos en uno de los años una relación positiva entre el tamaño de la cosecha y el promedio del tamaño de fruto, por lo que difícilmente se puede confirmar esta posibilidad. Tampoco podría haber una presión selectiva sobre el tamaño del fruto en el caso de que los frugívoros seleccionasen individuos en función de una menor variación en el tamaño del fruto dentro del individuo. Como conclusión, durante el período de estudio en Caurel la longitud del fruto varió entre las poblaciones y entre los individuos. La variación entre las poblaciones desapareció en el segundo de los años, sugiriendo una influencia ambiental. Por otro lado, la variación entre los individuos fue importante en los dos años. No obstante, las diferencias entre individuos no se mantuvieron entre los años, y la variación en la longitud del fruto no fue en todos los individuos en el mismo sentido. Esta falta de una constancia temporal en la variación en la longitud del fruto entre los individuos, sumada a la elevada variación encontrada dentro de ellos en esta variable, sugieren una influencia importante de características extrínsecas a la planta y de la gestión interna de los recursos en el patrón de variación observado. Estas cuestiones deben ser tenidas en cuenta a la hora de analizar las posibilidades de que los frugívoros ejerzan presiones selectivas sobre el tamaño del fruto de los individuos. Tampoco hemos observado una relación entre el tamaño del fruto de los individuos y otras variables que pueden estar relacionadas con el éxito reproductivo de los individuos, como el tamaño de la cosecha, la variación del tamaño de los frutos o el número medio de semillas que contienen. Referencias bibliográficas Acosta F.J., Serrano J.M., Pastor C. & López F. 1993. Significant potential levels of hierarchical phenotypic selection in a woody perennial plant, Cistus ladanifer. Oikos 68: 267-272. Variación en el tamaño de fruto 111 Alcántara J.M. 1998. Dinámica de regeneración natural en el acebuche (Olea europaea var. sylvestris). Influencia de factores bióticos, abióticos y de fenotipo. Tesis doctoral. Universidad de Jaén, Jaén. Alcántara J.M. & Rey P.J. 2003. Conflicting selection pressures on seed size: evolutionary ecology of fruit size in a bird-dispersed tree, Olea europaea. Journal of Evolutionary Biology 16: 1168-1176. 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El tamaño del fruto varía en todos los niveles considerados: entre poblaciones, individuos y dentro de individuos. La variación en la longitud del fruto entre las poblaciones no se mantiene entre años, lo que sugiere una influencia ambiental en la variación entre ellas. La variación en la longitud del fruto entre los individuos es importante en todos los años, aunque una interacción significativa entre año e individuo respecto a la longitud del fruto indica una falta de consistencia temporal en las diferencias entre los individuos en esta variable. La variación en longitud del fruto dentro del individuo es elevada y se concentra fundamentalmente dentro de los corimbos. 13. No hay una relación clara entre la cosecha de los individuos y la longitud media de sus frutos. Tampoco hay una relación entre la cosecha del individuo y la variación dentro de la planta en el tamaño del fruto, ni con el número de semillas por fruto. 14. Por último, concluimos que las interacciones bióticas durante el período predispersivo del ciclo reproductivo parecen ser poco relevantes desde el punto de vista evolutivo. La eficacia reproductiva de los individuos parece estar más relacionada con el ambiente y con los recursos disponibles en el medio. Debemos considerar que el serbal de cazadores puede alcanzar los 150 años, comenzando a reproducirse a los 15, lo que nos hace aventurar que todavía podemos estar lejos de conocer la importancia real de los distintos fenómenos predispersivos en la eficacia reproductiva de distintos individuos a lo largo de su vida. 120 Agradecimientos La realización de este trabajo no habría sido posible sin la colaboración de numerosas personas a las que quiero expresar mi más sincero agradecimiento: A Pablo Guitián, por aceptar la dirección de esta tesis doctoral, por su buena disposición para resolver los problemas que han ido surgiendo y, sobre todo, por compartir el trabajo de campo haciéndome más llevadera y amena la estancia en la montaña. A Luis G. Quintanilla, por el apoyo que me ha prestado en todo momento. Gracias a él he podido dedicar mi tiempo a este trabajo. Sin su ayuda no hubiera sido posible. Gracias por tus comentarios y consejos, y por tu valiosa ayuda en diversos aspectos de la memoria que sin duda me han servido para mejorarla. A Miguel Salvande, un gran compañero de "proyecto". Gran parte de este trabajo ha sido posible gracias a su colaboración. Ha participado activamente en todos los aspectos: en el trabajo de campo, los análisis, las discusiones, las fotografías, las correcciones... La lista sería demasiado grande, así que gracias por participar en "todo". Pero principalmente, quiero darte las gracias por soportarme con tanta paciencia, por tener siempre una palabra amable y de ánimo, y por las risas que nos hemos echado en la montaña. Gracias por la amistad, a ti y a Merche. Con esta tesis me quedaré con unas pocas cosas. Una de ellas sin duda será esa. Aquí tienes una amiga para siempre. A Javier Guitián, Mónica Medrano, Marisa Buíde y Luis Navarro, por su ayuda y orientación en las numerosas dudas que me han ido surgiendo, y por su apoyo durante todos estos años. A José Guitián, por su confianza al permitirme formar parte del proyecto de investigación en el que se ha desarrollado este trabajo, y por su revisión de alguno de los capítulos. A Carlos Herrera, por sus valiosos comentarios y por la revisión del capítulo 5. También por la ayuda con los diseños experimentales y con algún que otro análisis estadístico. Pero sobre 98 todo, por tener siempre palabras de ánimo y por ayudarme a arrancar con la escritura. Gracias por tu generosidad en dedicar tu tiempo a nuestras consultas. A Luis Santamaría, Asier Rodríguez, José Luis Garrido y Adrián Escudero, por su ayuda con la estadística, que no ha sido poca. A Asier también, por la revisión del capítulo 6 y por su buena disposición para ayudarme siempre que lo he necesitado. A Anna Traveset, por la revisión del capítulo 5 y por sus comentarios y sugerencias durante mi estancia en Baleares. A Javier Rodríguez, Amparo Lázaro y Carmen de la Bandera, por su ayuda y su buena acogida durante esta estancia. A Mª Ángeles Marcos y a David Gutiérrez, por su ayuda con la identificación de los insectos. A Ignacio García por el asesoramiento en la técnica para estimar la edad de los individuos, por facilitarnos el material necesario y atender nuestras consultas. A Fidel Martín, por proporcionarme la imagen de satélite del capítulo 1. A David García y a Carlos Raviña por su ayuda con los problemas informáticos. A todos los compañeros del departamento de Botánica, con los que prácticamente he convivido y con los que he compartido tantas cosas. Mención de Honor para Ramiro I. Louzán, gracias por tu generosidad y por tu cariño, por escucharme siempre y por hacer casi tuyos nuestros problemas. Gracias también a Rosa por la charla a última hora, y a Juan Dopico por su eficacia y por su siempre buena voluntad para resolverlo “todo”. A mi familia, porque siempre han estado ahí cuando los he necesitado, y sobre todo porque sé que seguirán ahí siempre. En especial a mi padre que generosamente siempre ha puesto por delante mi trabajo y ha sufrido por una hija que nunca tiene tiempo para acompañarle. Espero poder compensarlo en un futuro. Quiero también dar las gracias especialmente a mi hermana Isabel que ha hecho lo posible, y lo imposible, para cubrir mi hueco en mis obligaciones familiares, proporcionándome tiempo y tranquilidad. Merche, Tamara y Aurora también han estado ahí ayudándome. Finalmente, a la gente de Caurel que aunque no entendía muy bien que podía hacer todo el día sola en la montaña, me acogió con cariño y me ayudó siempre que me hizo falta. Durante la elaboración de esta memoria he disfrutado de una beca de Formación de Personal Investigador del Ministerio de Ciencia y Tecnología (1999-2002). Este estudio ha sido financiado con los proyectos PB97-0516 (1999-2001) del Ministerio de Ciencia y Tecnología y BOS2001-3267 (2002-2004) del Ministerio de Educación, Cultura y Deportes.