Heterópteros de un cultivo ecológico de cítricos de Tarragona (Cataluña, NE España) (Hemiptera : Heteroptera)

Heterópteros de un cultivo ecológico de cítricos de Tarragona (Cataluña, NE España) (Hemiptera: Heteroptera) Jordi Ribes València, 123-125, ent. 3a. 08011 Barcelona Josep Piñol Xavier Espadaler CREAF y Unidad de Ecología. Universitat Autònoma de Barcelona. 08193 Bellaterra Núria Cañellas IES M Rubió i Tudurí. Marquès de Comillas, 36. 08038 Barcelona Manuscrito recibido en julio de 2004 Resumen Se documentan los heterópteros capturados a lo largo de dos años en un campo de mandarinos (Citrus sinensis var. clemenules) de la Selva del Camp (Tarragona, NE de España), tanto en árboles con libre acceso de hormigas como en árboles con aquel acceso limitado. Se capturaron un total de 732 individuos de heterópteros correspondientes a 30 especies, agrupadas en 8 familias. Lygaeidae (Oxycarenus lavaterae (Fabricius), Heterogaster urticae (Fabricius), Nysius thymi (Wolff) entre otras) y Anthocoridae (Orius laevigatus (Fieber), O. laticollis (Reuter), O. horvathi (Reuter) entre otras) son las familias más importantes por número de individuos (60.1% y 26.5%, respectivamente). Se encontraron 13 especies de heterópteros depredadores las cuales representan alrededor del 5% de la fauna de artrópodos beneficiosos. Este valor, aunque bajo, es del mismo orden de magnitud o mayor que el de otros grupos más conocidos de la fauna auxiliar de frutales, como los Neuroptera o los Syrphidae (Diptera). Los heterópteros depredadores presentan unos picos de abundancia a principios de verano de los dos años, poco después de los máximos de áfidos, que son su principal presa. Palabras clave: mandarino, pulgones, heterópteros, predadores, Península Ibérica, exclusión de hormigas Abstract. Heteroptera from an organic Citrus grove in Tarragona (Catalonia, NE Spain) We report the Heteroptera captured in a Citrus grove (Citrus sinensis var. clemenules) of La Selva del Camp (Tarragona, NE de España) during two consecutive years, both in trees with and without ants. We captured a total of 732 individuals of Heteroptera of 30 species and 8 families. Lygaeidae (Oxycarenus lavaterae (Fabricius), Heterogaster urticae (Fabricius), Nysius thymi (Wolff) among other species) and Anthocoridae (Orius laevigatus (Fieber), O. laticollis (Reuter), O. horvathi (Reuter) among other species) were the most important families according their abundance (60.1% and 26.5% of the total Heteroptera, Orsis 19, 2004 21-35 001-116 Orsis 19 6/4/05 13:55 Página 21 respectively). Predator Heteroptera (13 species) were around a 5% of the beneficial arthropods. This figure, despite being low, is of the same order of magnitude or higher than that of some other much better known beneficial groups of arthropods, as Neuroptera or Syrphidae (Diptera). Predator Heteroptera were more abundant at early summer of both years, just after the maxima of aphids, their main prey. Key words: tangerine, aphids, Heteroptera, predators, Iberian Peninsula, ant-exclusion. Introducción El control de plagas en agricultura se encuentra, en parte, en manos de la denominada fauna auxiliar, i.e. depredadores y parasitoides de las plagas de los cultivos. Se conoce con un cierto detalle la comunidad de artrópodos de muchos cultivos puesto que cualquier estrategia racional de control de plagas debe tenerlos en cuenta. Por su importancia económica, el caso de los cítricos no es una excepción y su entomofauna es relativamente bien conocida (Llorens, 1990a; 1990b; Martins et al., 2002; Soler et al., 2002). En el caso de los cultivos ecológicos la importancia de la fauna auxiliar es todavía mayor, puesto que al no utilizarse pesticidas, el control de las plagas se debe únicamente a la fauna auxiliar. La implantación de cultivos ecológicos es todavía pequeña en España, aunque crece de forma importante en los últimos tiempos. En el caso de los cítricos la proporción de cultivo ecológico es realmente muy pequeña: en el año 2003 solamente se hallaban registradas alrededor de 900 ha en España y 9 ha en Cataluña de cítricos ecológicos. Estas superficies únicamente representan el 0.30% en España y el 0.08% en Cataluña de la superficie de cítricos total (http://www.mapya.es/ y http://www.ccpae.org/, respectivamente). Por tanto, es natural que la entomofauna de estos cultivos sea menos conocida; de hecho, sólo conocemos un estudio llevado a cabo en la Península Ibérica en el que se describa la comunidad de artrópodos de un huerto de cítricos en los que no se hayan aplicado productos fitosanitarios (Martins et al., 2002). Los heterópteros son un grupo de insectos que contiene un cierto número de especies depredadoras de insectos plaga en los cítricos. En general, son menos conocidos los heterópteros que otros grupos de insectos depredadores, como los Coccinellidae (Coleoptera) y Chrysopidae (Neuroptera), aunque el género Orius (Anthocoridae, Heteroptera) y la familia Miridae son una excepción (GonzálezZamora et al., 1994; Ferragut y González-Zamora, 1994; Vila, 2004). Entre los heterópteros también se cuenta numerosas especies herbívoras, como Nezara viridula, que se consideran plaga de algunos cultivos (Alvarado et al., 1998; del Rivero y García-Marí, 1983). Se sabe que la presencia de hormigas influye en la actividad de algunos grupos de insectos auxiliares, como Coccinellidae y Chalcidoidea (Way & Khoo, 1992; Murdoch et al., 1995; Hübner & Völkl, 1996; Itioka & Inoue, 1996; Michaud, 1999; Hill & Hoy, 2003). No obstante, su efecto sobre las poblaciones de heterópteros es menos conocido, aunque en algún caso se ha observado (Gibernau & Dejean, 2001; Mody & Linsenmair, 2004). 22 Orsis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadaler Los objetivos de este estudio son: (1) Conocer la fauna de heterópteros en las copas de un cultivo ecológico de cítricos; (2) evaluar la importancia relativa de los heterópteros depredadores en relación a otros grupos de artrópodos beneficiosos; (3) analizar si existe una relación entre la abundancia de heterópteros y la de la principal plaga, el pulgón, en la zona estudiada; (4) estudiar si la exclusión de hormigas de las copas de los árboles tiene alguna influencia en el número o densidad de la fauna de heterópteros de las mismas. El estudio se ha llevado a cabo a lo largo de dos años en un huerto de mandarinos de Tarragona en transición hacia el cultivo ecológico. Material y métodos Localidad El estudio se ha realizado en un campo de mandarinos (Citrus sinensis var. clemenules) de la finca “La Cabanya”, en la Selva del Camp (Tarragona). La plantación es de 1999 y consta de 325 árboles plantados en un marco de 6 ×3.5 m. La finca se encuentra en una fase de conversión a la agricultura ecológica. El periodo de estudio tuvo lugar en los años 2002 y 2003. Durante el año 2002 no se emplearon insecticidas ni fungicidas, aunque sí herbicidas para el control de adventicias bajo los árboles; el control de adventicias en las entretiras se realizó mediante laboreo, el riego fue localizado y el abonado todavía químico. En el año siguiente (2003), siguiendo con el proceso de conversión a cultivo ecológico, se abandonó el uso de herbicidas bajo los árboles y el control de las malas hierbas se realizó mediante desbrozado mecánico. Los insectos plagas encontrados fueron los habituales en los cítricos de esta región (Ceroplastes sinensis (Hem. Coccidae), Saissetia oleae (Hem. Coccidae), Aleurothrixus floccosus (Hem. Aleyrodidae) Icerya purchasi (Hem. Margarodidae), Phyllocnistis citrella (Lep. Gracillariidae), Ceratitis capitata (Dip. Tephritidae), aunque únicamente los pulgones (Aphis spiraecola, A. gossypii y Toxoptera aurantii (Hem. Aphididae)) tuvieron una cierta importancia. Muestreo y análisis de la fauna de las copas De los 325 árboles de la plantación se seleccionó como zona experimental un grupo de 69, divididos en tres filas adyacentes de 23 árboles cada una. Dentro de esta zona se establecieron dos grupos de árboles: un primer grupo de 8 árboles actuó como control. A un segundo grupo de 8 árboles se impidió el acceso de insectos marchadores (hormigas y tijeretas, básicamente) mediante aplicación de cola entomológica (Rata Stop) sobre una superficie de plástico alimentario que rodeaba estrechamente un cilindro de guata dispuesto sobre el tronco, siguiendo las recomendaciones de Samways & Tate (1985) para evitar dañar la corteza con la aplicación directa de la cola. Los tratamientos se establecieron en febrero de 2002, antes del inicio de actividad de buena parte de la entomofauna; en enero de 2003 se reasignaron los tratamientos entre árboles que no hubieran sido muestreados Heterópteros de un campo de cítricos ecológico Orsis 19, 2004 23 en el año anterior. Cada árbol fue asignado aleatoriamente a uno de los dos tratamientos. Los árboles fueron muestreados mensualmente en 2002 y en 2003 (10 muestreos en 2002 y 12 en 2003). El muestreo se efectuó con vareo de la copa mediante tres golpes secos en dos zonas opuestas de la misma. Los insectos caídos sobre una tela blanca se capturaron con aspirador entomológico y se conservaron en alcohol. Se designa como “muestra” todos los insectos capturados por árbol y fecha de muestreo. Muestreo de pulgones Observaciones previas permitieron detectar las tres especies de pulgones más habituales (Barbagallo et al., 1998) en los mandarinos (Aphis spiraecola, Aphis frangulae gossypii, Toxoptera aurantii) aunque sólo la primera fue realmente abundante. Entre abril y octubre se evaluó cuantitativamente la población de pulgones mediante censos semanales o quincenales. Se trató que el día de muestreo de los insectos de las copas coincidiera con el de los pulgones. El muestreo se basó en recuentos de las brotaciones visibles dentro de un aro de 0.25 m2, colocado al azar sobre la copa del árbol (Llorens, 1990a). En cada árbol se efectuaron dos recuentos (= dos aros). Dentro del aro se contó el número de brotes tiernos y se anotó cuántos tenían pulgón y en qué cantidad. Para la cuantificación se usó la siguiente escala: 1-5; 6-25; 26-100; > 100 pulgones por brote. Los resultados se expresan como número de individuos —no alados— en los 0.5 m2muestreados en cada árbol. Para el cálculo de la densidad se asignó la siguiente marca de clase a cada una de las cuatro usadas: 3, 15, 60, 150 individuos. Los resultados se presentan agrupados para las tres especies de pulgón y únicamente para los días de muestreo coincidentes con los de las faunas de las copas. Tratamiento estadístico Se ha comparado la abundancia de distintos grupos y especies de heterópteros entre los árboles control y los experimentales mediante un ANOVA de un factor con medidas repetidas correspondientes a los distintos muestreos. El análisis se efectuó por separado con los datos de 2002 y 2003 porqué los árboles experimentales cambiaron de un año al otro. Únicamente se analizaron las especies o familias con más de 10 individuos recogidos durante un año. El análisis se efectuó con SPSS. Determinación de los heterópteros Para la identificación del material recolectado se ha procedido al examen de cada uno de los ejemplares siguiendo la metodología habitual. En la mayoría de los casos el estudio de los caracteres morfológicos externos, biométricos y cromáticos ha sido suficiente para alcanzar un grado de seguridad alto. Cuando se ha presentado alguna duda se ha recurrido a los diferentes elementos de la genitalia de machos y hembras que han solventado el problema. Estas técnicas han sido utilizadas sistemáticamente para separar las especies de los géneros Orius Wolff y Nysius 24 Orsis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadaler Dallas, de interpretación, a menudo, conflictiva. Los apoyos bibliográficos han sido los siguientes: Moulet (1995) para Alydidae y Coreidae; Tamanini (1988) para Pentatomidae; Péricart (1972) para Anthocoridae; Péricart (1987) para Nabidae; Péricart (1999a, 1999b, 1999c) para Lygaeidae; Putshkov et al.(1999) para Reduvidae (gén. Empicoris Wolff) y Wagner (1974a, 1974b, 1975) para Miridae, éste puesto al día por Kerzhner & Josifov (1999). Resultados Abundancia de individuos, número de especies y su identidad Se recogieron un total de 732 individuos de heterópteros correspondientes a 30 especies (Tabla 1). Hubo 44 individuos que no pudieron determinarse hasta el nivel de especie por tratarse de formas inmaduras. En cada uno de los dos años de muestreo se capturaron individuos de 22 especies, con 14 especies comunes a los dos años de muestreo y 16 que únicamente han aparecido en uno. Las 30 especies corresponden a 8 familias. Lygaeidae y Anthocoridae son las familias más importantes por número de individuos (60.1% y 26.5%, respectivamente). En cuanto a número de especies las familias más importantes son las dos mencionadas (con 10 y 7 especies, respectivamente) y Miridae, también con 7 especies (Tabla 1). En relación a otros artrópodos beneficiosos, los heterópteros depredadores representan un porcentaje reducido, de alrededor del 5% (Tabla 2). Si excluimos de estos las arañas, que es el grupo más abundante, el porcentaje se acerca al 10%. Estos porcentajes, aunque bajos, son del mismo orden de magnitud o más importantes que los de otros grupos considerados dentro de la fauna auxiliar (Tabla 2), como los Neuroptera o los Syrphidae (Diptera). Efecto de la exclusión de las copas de insectos marchadores En el año 2002 no se encontraron diferencias estadísticamente significativas para ninguna especie, familia o grupo (depredadores y herbívoros) entre los árboles control y los árboles experimentales (= con cola en el tronco). En el año 2003 se recogieron significativamente más individuos de Oxycarenus lavaterae en los árboles experimentales que en los control (p = 0.008); este efecto se extiende a la familia a que pertenece esta especie, Lygaeidae (p = 0.014), y al grupo de heterópteros herbívoros (p = 0.040). Por el contrario, se recogieron significativamente más heterópteros depredadores en 2003 en los árboles control que en los experimentales (p = 0.029). El resto de especies y familias no mostró diferencias significativas entre tratamientos durante el año 2003. Fenología Los heterópteros depredadores presentan unos picos de abundancia marcados a finales de primavera y principios de verano de los dos años (Figura 1B). Estos picos coinciden, a grandes rasgos, aunque véase el apartado siguiente, con la abunHeterópteros de un campo de cítricos ecológico Orsis 19, 2004 25 26 Orsis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadaler Tabla 1. Lista de los heterópteros capturados en los muestreos mensuales de los años 2002 y 2003. En la última columna se dan los porcentajes de abundancia de individuos entre las 8 familias encontradas. Se menciona si la especie es depredadora (D) o herbívora (H). 2002 2003 Total 2002-03 Familia Especie ind Ind ind % Alydidae 0.3 Camptopus lateralis (Germar, 1817) H 2 0 2 Anthocoridae 26.5 Orius laevigatus (Fieber, 1860) D 69 17 86 Orius laticollis, (Reuter, 1884) D 28 10 38 Orius horvathi (Reuter, 1884) D 24 0 24 Orius sp. (ninfa) D 20 2 22 Cardiastethus fasciiventris (Garbiglietti, 1869) D 4 9 13 Anthocoris nemoralis (Fabricius, 1794) D 0 4 4 Cardiastethus nazarenus Reuter, 1884 D 3 1 4 Anthocoris sp. (ninfa) D 0 2 2 Buchananiella continua (B. White, 1880) D 0 1 1 Coreidae 0.1 Gonocerus insidiator (Fabricius, 1787)H01 1 Lygaeidae 60.1 Oxycarenus lavaterae (Fabricius, 1787) H 220 138 358 Heterogaster urticae (Fabricius, 1775) H 21 4 25 Nysius thymi (Wolff, 1804) H 19 5 24 Graptostethus servus (Fabricius, 1787) H 8 7 15 Nysius graminicola (Kolenati, 1845) H 2 6 8 Nysius immunis (Walker, 1872) H 3 0 3 Geocoris megacephalus (Rossi, 1790) D 1 1 2 Kleidocerys ericae (Horváth, 1908) H 0 2 2 Beosus maritimus (Scopoli, 1763) H 0 1 1 Spilostethus pandurus (Scopoli, 1763) H 1 0 1 Miridae 6.3 Deraeocoris lutescens (Schilling, 1837) D 6 10 16 Pilophorus perplexus Douglas & Scott, 1875 D-H 1 13 14 Indet. 1 5 6 Pinalitus conspurcatus (Reuter, 1875) H 2 1 3 Pilophorus sp. D02 2 Heterotoma planicornis (Pallas, 1772) H 0 2 2 Taylorilygus apicalis (Fieber, 1861) H 1 0 1 Closterotomus trivialis (A. Costa, 1853) H 1 0 1 Atractatomus parvulus Reuter, 1878 H 1 0 1 Nabidae 0.1 Himacerus mirmicoides (O. Costa, 1834) D 0 1 1 Pentatomidae 4.6 Nezara viridula (Linnaeus, 1758) H 12 21 33 Graphosoma lineatum italicum (Müller, 1766) H 1 0 1 Reduviidae 2.0 Empicoris sp. (ninfa) D 4 8 12 Empicoris rubromaculatus (Blackburn, 1889) D 0 3 3 dancia de áfidos, que son su presa más importante (Figura 1C). En el año 2002 los heterópteros depredadores fueron sobre todo Anthocoridae (93%), la mayoría Orius sp. (88%), especialmente Orius laevigatus (43%) (Figura 2A). En el año 2003 las cifras fueron algo diferentes, puesto que la proporción de Anthocoridae se redujo y aumentó la de Miridae hasta el 39% del total de heterópteros depredadores. Deraeocoris lutescens y Pilophorus perplexus fueron las dos especies más importantes, aunque en ningún caso hay que calificarlas de muy abundantes puesto que únicamente se recogió un total de 10 ejemplares de la primera y 13 de la segunda especies. Los heterópteros herbívoros presentan también picos de abundancia aunque no tan regulares (Figura 1A). El primer máximo, de hecho el máximo absoluto, fue en el primer muestreo en febrero de 2002; corresponde exclusivamente a poblaciones muy importantes de Oxycarenus lavaterae en dos árboles (94% de los individuos). Después se dio un pico en junio de 2002, seguido de unos valores más o menos constantes a lo largo de 2002. En el año 2003 se observó el máximo en los meses de marzo y abril; a continuación los valores se mantuvieron en valores menores que en el año anterior. Cabe señalar que la dinámica de estos organismos se corresponde principalmente con la de la su especie más abundante, Oxycarenus lavaterae, la cual representa un 72% de los individuos totales de los heterópteros herbívoros (Figura 2B). Otros Lygaeidae comunes, aunque mucho menos que la anterior especie, fueron Heterogaster urticae, Nysius thymi y Graptostethus servus, sin una pauta de variación estacional clara (Figura 2C), al igual que Nezara viridula (Figura 2D). Relación entre heterópteros depredadores y la población de áfidos La variación de la cantidad de heterópteros depredadores a lo largo del tiempo se relaciona con la de sus presas principales en esta localidad, los áfidos. En efecto, si representamos la abundancia de heterópteros depredadores respecto la abunHeterópteros de un campo de cítricos ecológico Orsis 19, 2004 27 Tabla 2. Número de artrópodos beneficiosos (fauna auxiliar) recogidos en el conjunto de muestreos de los años 2002 y 2003. Se indica también el porcentaje que cada grupo representa respecto el total (penúltima columna) y el porcentaje que cada grupo representa respecto el total excluyendo Araneida (última columna). Núm. individuos % % (excluido Araneida) Heteroptera (predadores) 111 4.4 9.3 Coccinellidae 526 20.8 44.0 Neuroptera 144 5.7 12.1 Syrphidae 9 0.4 0.8 Forficulidae 69 2.7 5.8 Hymenoptera (parasitoides) 334 13.2 28.0 Araneida 1331 52.8 – dancia de pulgones, y unimos los puntos mensuales en su secuencia temporal se obtiene una curva casi cerrada que se mueve en sentido antihorario (Figura 3). Esta curva es similar a la que predicen los modelos de depredador-presa tipo LotkaVolterra: primero aumenta la presa, luego el depredador, seguidamente disminuye la presa y finalmente disminuye el depredador. Curvas de este tipo se han observado en los árboles experimentales en los años 2002 y 2003 y en los árboles control en el año 2003; los árboles control del año 2002 no muestran esta dinámica. 28 Orsis 19, 2004 J. Ribes; J. Piñol; N. Cañellas; X. Espadaler Control Experimental Jan Apr Jul Oct Jan Apr Jul Oct Jan log (ind·0.5 m–2) 2002 2003 C 0 0.5 1 1.5 2 2.5 3 3.5 0 2 4 6 8 10 12 B individuos por muestra individuos por muestra 0 2 4 6 8 10 12 A Figura 1. Variación temporal de la abundancia de heterópteros herbívoros (A) y depredadores (B) a lo largo de los años 2002 y 2003 en los árboles control y en los árboles experimentales con exclusión de insectos marchadores. Estimación de la densidad de pulgones en el mismo período (C); nótese la escala logarítmica de este último gráfico. Heterópteros de un campo de cítricos ecológico Orsis 19, 2004 29 Orius laevigatus O. laticollis O. horvathi Oxycarenus lavaterae Heterogaster urticae Nysius thymi Graptostethus servus Nezara viridula Jan Apr Jul Oct Jan Apr Jul Oct individuos por muestra 2002 2003 0 0.2 0.4 0.6 0.8 1 D 0 0.1 0.2 0.3 0.4 0.5 0.6 0.7 0.8 C 1 2 3 4 5 6 0 B 0 0.5 1 1.5 2 2.5 3A individuos por muestra individuos por muestra individuos por muestra Figura 2. Variación temporal de la abundancia de las especies más importantes de heterópteros a lo largo de los años 2002 y 2003 en los árboles control.