Community assembly on remote islands: does the equilibrium theory apply?

Thébaud, Christophe; Casquet, Juliane; Cornuault, Josselin; Emerson, Brent; Gillespie, Rosemary; Hengl, Tomislav; Losos, Jonathan; Morlon, Hélène; Mouquet, Nicolas; Ricklefs, Robert; Rijsdijk, kenneth; Rosindell, James; Sanmartin, Isabel; Simberloff, Daniel; Triantis, Konstantinos; Warren, Benjamin; Whittaker, Robert

doi:10.5281/zenodo.17476477

Community assembly on remote islands: does the equilibrium theory apply?

Thébaud, Christophe; Casquet, Juliane; Cornuault, Josselin; Emerson, Brent; Gillespie, Rosemary; Hengl, Tomislav; Losos, Jonathan; Morlon, Hélène; Mouquet, Nicolas; Ricklefs, Robert; Rijsdijk, kenneth; Rosindell, James; Sanmartin, Isabel; Simberloff, Dan

Publisher: Zenodo
DOI: 10.5281/zenodo.17476477
Repository: zenodo.org
Language: en

Abstract

What are the parameters that can influence the biodiversity of islands? What are the different stages of species diversification in an island environment, and what are the evolutionary processes involved? Here are some examples of questions that a team of CESAB researchers has tried to answer through the project FRB-Cesab Islands. The Equilibrium Theory of Island Biogeography (ETIB) has long served as a reference for understanding the formation of communities on islands. Based on the assumption that the number of species on an island depends on a balance between colonization and extinction processes, it predicts, in particular, that large islands or those close to continents contain more species than small or distant islands. However, although the predictions of this theory have often been verified, the size and degree of isolation are not the only factors that can influence the biodiversity of islands. Indeed, evolutionary divergence (when two groups of the same species develop different traits within these groups in order to adapt to different environmental and social pressures) and the formation of new species on the islands is a parameter that has not yet been taken into account. Recent studies have suggested that speciation – the evolutionary process by which new species emerge – can play a role similar to colonization, adding species to communities on remote islands. Two island populations resulting from the same colonization event (the same mother population) can thus differentiate themselves within an island or archipelago and become reproductively isolated from each other; this phenomenon is called cladogenesis. But the consequent differences between speciation and colonization processes do not allow us to determine how and to what extent the analogy can be extended to the ETIB or other relevant theories that seek to explain community assembly. The initial objective of this working group was therefore to take advantage of the excellent experimental conditions of island systems to systematically examine and compare the influence of geographical and geological factors on the evolution of ecological assemblages, and then to provide a new and better understanding of the communities of species assembled over time on the islands. This document summarizes, in just a few pages, the project’s context and objectives, the methods and approaches used, the main findings, and the implications for science, society, and both public and private decision-making. _______________________________________________________________________________ La théorie de la biogéographie insulaire (ETIB) a longtemps servi de référent pour comprendre la formation des communautés sur les îles. Fondée sur le postulat que le nombre d’espèces d’une île dépend d’un équilibre dynamique entre des processus de colonisation et d’extinction, elle prédit notamment que les grandes îles ou celles qui sont proches des continents contiennent davantage d’espèces que les îles petites ou lointaines. Or bien que les prévisions de cette théorie aient souvent été vérifiées, la superficie et le degré d’isolement ne sont pas les seuls facteurs qui influencent la biodiversité des îles. En effet, la divergence évolutive et la formation de nouvelles espèces sur les îles est un paramètre qui n’a jusqu’ici pas été pris en compte. Des études récentes ont suggéré que la spéciation – c’est à dire le processus évolutif par lequel de nouvelles espèces apparaissent – peut jouer un rôle analogue à la colonisation, en ajoutant des espèces aux communautés des îles éloignées. Deux populations insulaires issues d’un même événement de colonisation (une même population mère) peuvent ainsi se différencier à l’intérieur d’une île ou d’un archipel et devenir reproductivement isolées l’une par rapport à l’autre ; ce phénomène se nomme la cladogénèse. Mais les différences conséquentes entre les processus de spéciation et de colonisation ne permettent pas de déterminer comment et dans quelle mesure l’analogie peut être étendue à l’ETIB ou à d’autres théories pertinentes qui cherchent à expliquer l’assemblage communautaire. L’objectif initial du groupe FRB-Cesab Islands a donc été de tirer parti des excellentes conditions expérimentales des systèmes insulaires pour examiner et comparer systématiquement l’influence des facteurs géographiques et géologiques sur l’évolution des assemblages écologiques, puis de fournir une nouvelle et meilleure compréhension des communautés d’espèces assemblées au fil du temps sur les îles. Ce document synthétise en quelques pages le contexte et les objectifs du groupe, les méthodes et approches utilisées, les principales conclusions ainsi que l'impact pour la science, la société, la décision publique et privée.

Full text

Project summary 1 CESAB CENTRE FOR THE SYNTHESIS AND ANALYSIS OF BIODIVERSITY ISLANDS Community assembly on remote islands: does the equilibrium theory apply? Principal investigator: Christophe THEBAUD, CNRS Toulouse (FR) Postdoc: Julianne CASQUET, CNRS Toulouse (FR) Start and finish: 2012-2015 What are the parameters that can influence the biodiversity of islands? What are the different stages of species diversification in an island environment, and what are the evolutionary processes involved? Here are some examples of questions that a team of CESAB researchers has tried to answer through the project Islands. Context and objectives The Equilibrium Theory of Island Biogeography (ETIB) has long served as a reference for understanding the formation of communities on islands. Based on the assumption that the number of species on an island depends on a balance between colonization and extinction processes, it predicts, in particular, that large islands or those close to continents contain more species than small or distant islands. However, although the predictions of this theory have often been verified, the size and degree of isolation are not the only factors that can influence the biodiversity of islands. Indeed, evolutionary divergence (when two groups of the same species develop different traits within these groups in order to adapt to different environmental and social pressures) and the formation of new species on the islands is a parameter that has not yet been taken into account. Recent studies have suggested that speciation - the evolutionary process by which new species emerge - can play a role similar to colonization, adding species to communities on remote islands. Two island populations resulting from the same colonization event 2 (the same mother population) can thus differentiate themselves within an island or archipelago and become reproductively isolated from each other; this phenomenon is called cladogenesis. But the consequent differences between speciation and colonization processes do not allow us to determine how and to what extent the analogy can be extended to the ETIB or other relevant theories that seek to explain community assembly. The initial objective of this working group was therefore to take advantage of the excellent experimental conditions of island systems to systematically examine and compare the influence of geographical and geological factors on the evolution of ecological assemblages, and then to provide a new and better understanding of the communities of species assembled over time on the islands. Methods and approaches used for the project Initially, the general approach was to test the assembled datasets against forecasts from biogeographic models. Those datasets, newly developed, can account for both ecological and geographical factors and historical events in the evolution of living organisms on the islands. CESAB has brought together through Islands working group an important network of the most active researchers in this field, and has also launched a major effort towards more conceptual and synthetic research. Principal conclusions Some of the major results that were not initially predicted are from a review article celebrating the 50th anniversary of the MacArthur and Wilson’s ETIB. In this article initially published in 1963 in the journal Ecology Letters, participants combined their expertise to discuss the importance and relevance of the major principles that have emerged from theory in recent decades, and to propose a series of perspectives for future research. This document contains a compilation of under-explored or potentially outdated ideas and hypotheses on the use of islands as a tool for understanding ecology and evolution in general. Figure 1 : The Island Biogeography Theory model, illustrating MacArthur & Wilson’s original assumptions regarding the following: (a) the effect of island area on extinction rate, and (b) the effect of distance from the mainland on immigration rate. Predicted species numbers appear on the x-axis, with dotted arrows marking equilibria between immigration and extinction rates. From Warren et al., 2015. Figure 2 : Schematic hypothesis for the time-progressive continuum of equilibria involved in community assembly, modified from E. O. Wilson’s (1969) Brookhaven paper. A hypothetical relative time scale is used. Equilibria between immigration and local extinction are shaded red, while the equilibrium among immigration, speciation and local extinction is shaded purple. Once populations have differentiated in situ to the species level, local extinction events will also be total extinction events. From Warren et al., 2015. 3 Anticipated (or actual) impact of these results for science, society, and public and private decision making More than fifty years after the reference article by MacArthur & Wilson (1963) on the theory of island biogeography, it is appropriate to take into account new approaches to understanding ecology and evolution. Until recently, there was a real gap between spatial ecological studies, based on short time scales, and evolutionary studies based on longer periods and for which the spatial dimension is difficult to define. For ecologists and evolutionary biologists, all the assets offered by islands as model systems help to reduce this gap. The increasing acquisition of DNA sequencing at the genomic level of non-model organisms, i.e. organisms with little or no genome modification, is of paramount importance in this endeavour. It provides ecologists and evolutionary biologists with unprecedented opportunities to discover the history of lineages at the community level and to decipher the processes underlying community formation. Many of the perspectives discussed at length during the project Islands and detailed in a review paper published in Ecology Letters (Warren et al., 2015: Figures 1 and 2) could only be achieved through this technological advance. In addition, islands, as model systems, are currently receiving considerable theoretical input. In accordance with MacArthur and Wilson’s intuition, the implications of these islandbased analyses are not limited to island environments; they extend to a much more global understanding of ecology and evolution. Reference : Warren, B.H., Simberloff, D., Ricklefs, R.E., Aguilée, R., Condamine, F.L., Gravel, D., Morlon, H., Mouquet, N., Rosindell, J., Casquet, J., Conti, E., Cornuault, J., Fernández-Palacios, J.M. Hengl, T., Norder, S.J., Rijsdijk, K.F., Sanmartín, I., Strasberg, D., Triantis, K., Valente, L.M., Whittaker, R.J., Emerson, B.C., Gillespie, R.G., Thébaud, C. (2015) Islands as model systems in ecology and evolution: prospects fifty years after MacArthur-Wilson. Ecology Letters 18: 200–216. PARTICIPANTS : B. EMERSON, IPNA-CSIC (ES) / R. GILLEPSIE, University of California (USA) / T. HENGL, ISRIC World Soil Information Institute (NL) / J. LOSOS, Harvard University (USA) / H. MORLON, CNRS (FR) / N. MOUQUET, CNRS Montpellier (FR) / R. RICKLEFS, University of Missouri (USA) / K. RIJSDIJK, IBED University of Amsterdam (NL) / J. ROSINDELL, University of Leeds (UK) / I. SANMARTIN, Real Jardín Botánico (ES) / D. SIMBERLOFF, University of Tennessee (USA) / K. TRIANTIS, University of Açores (PO) / B. WARREN, University of La Réunion (FR) / R. WHITTAKER, University of Oxford (UK). Fiche résultat 1 CESAB CENTRE DE SYNTHÈSE ET D’ANALYSE SUR LA BIODIVERSITÉ ISLANDS Assemblage des communautés écologiques sur les îles lointaines vers un nouveau modèle de biogéographie insulaire Porteur du projet : Christophe THEBAUD, CNRS Toulouse (FR) Postdoctorante : Julianne CASQUET, CNRS Toulouse (FR) Début et fin du projet : 2012-2015 Quels sont les paramètres qui peuvent influer sur la biodiversité des îles ? Quelles sont les différentes étapes de la diversification des espèces dans un environnement insulaire, et quels sont les processus évolutifs qui entrent en jeu ? Voici quelques exemples de questions auxquelles une équipe de chercheurs du Cesab a tenté de répondre à travers le projet Islands. Contexte et objectifs La théorie de la biogéographie insulaire (Etib) a longtemps servi de référent pour comprendre la formation des communautés sur les îles. Fondée sur le postulat que le nombre d’espèces d’une île dépend d’un équilibre dynamique entre des processus de colonisation et d’extinction, elle prédit notamment que les grandes îles ou celles qui sont proches des continents contiennent davantage d’espèces que les îles petites ou lointaines. Or bien que les prévisions de cette théorie aient souvent été vérifiées, la superficie et le degré d’isolement ne sont pas les seuls facteurs qui influencent la biodiversité des îles. En effet, la divergence évolutive 2 (quand deux groupes d’une même espèce développent des traits différents au sein de ces groupes afin de s’adapter aux différentes pressions environnementales et sociales) et la formation de nouvelles espèces sur les îles est un paramètre qui n’a jusqu’ici pas été pris en compte. Des études récentes ont suggéré que la spéciation - c’est à dire le processus évolutif par lequel de nouvelles espèces apparaissent - peut jouer un rôle analogue à la colonisation, en ajoutant des espèces aux communautés des îles éloignées. Deux populations insulaires issues d’un même événement de colonisation (une même population mère) peuvent ainsi se différencier à l’intérieur d’une île ou d’un archipel et devenir reproductivement isolées l’une par rapport à l’autre ; ce phénomène se nomme la cladogénèse. Mais les différences conséquentes entre les processus de spéciation et de colonisation ne permettent pas de déterminer comment et dans quelle mesure l’analogie peut être étendue à l’Etib ou à d’autres théories pertinentes qui cherchent à expliquer l’assemblage communautaire. L’objectif initial de ce groupe de travail a donc été de tirer parti des excellentes conditions expérimentales des systèmes insulaires pour examiner et comparer systématiquement l’influence des facteurs géographiques et géologiques sur l’évolution des assemblages écologiques, puis de fournir une nouvelle et meilleure compréhension des communautés d’espèces assemblées au fil du temps sur les îles. Méthode et approches utilisées pour le projet Dans un premier temps, l’approche générale a consisté à tester les ensembles de données assemblés par rapport aux prévisions issues de modèles biogéographiques. Ces derniers, nouvellement développés, peuvent rendre compte à la fois des facteurs écologiques et géographiques et des événements historiques dans l’évolution des organismes vivants sur les îles. Le Cesab a permis de rassembler à travers le groupe de travail Islands un important réseau des chercheurs les plus actifs dans ce domaine, et a par ailleurs lancé un effort majeur vers des activités plus conceptuelles et synthétiques. Principales conclusions Un des résultats majeurs n’avait pas été envisagé initialement ; il s’agit de la publication d’une revue et d’une synthèse célébrant le 50e anniversaire de l’Etib de MacArthur et Wilson. Dans l’article publié en 1963 dans Ecology Letters, les participants ont combiné leur expertise pour discuter de l’importance et la pertinence des grands principes qui ont émergé de la théorie au cours des dernières décennies, et proposer une série de perspectives pour la recherche future. Ce document contient une compilation d’idées et d’hypothèses sous-explorées ou potentiellement désuètes sur l’utilisation des îles comme un outil pour comprendre l’écologie et l’évolution en général. Figure 1 : Le modèle de la théorie de la biogéographie insulaire, illustrant les hypothèses initiales de MacArthur & Wilson concernant : (a) l’effet de la superficie de l’île sur le taux d’extinction, et (b) l’effet de la distance par rapport au continent sur le taux d’immigration. Le nombre d’espèces prédit apparaît sur l’axe des x, avec des flèches en pointillés marquant les équilibres entre les taux d’immigration et d’extinction. Extrait de Warren et al. 2015. 3 Impact pour la science et la société, la décision publique et privée Plus de cinquante ans après l’article référence de MacArthur & Wilson (1963) sur la théorie de la biogéographie des îles, il est opportun de prendre en compte de nouvelles approches de compréhension de l’écologie et de l’évolution. Jusqu’à récemment, il existait un véritable fossé entre les études écologiques spatiales, fondées sur de courtes échelles de temps, et les études évolutionnistes fondées sur des périodes plus longues et pour lesquelles la dimension spatiale est difficile à définir. Pour les écologistes et les biologistes de l’évolution, l’ensemble des atouts offerts par les îles en tant que systèmes modèles permet de réduire ce fossé. L’acquisition de plus en plus importante du séquençage de l’ADN au niveau génomique d’organismes non modèles, c’est à dire dont le génome n’a pas ou peu été modifié, revêt une importance primordiale dans cette entreprise. Elle fournit aux écologistes et aux biologistes de l’évolution des occasions sans précédent de découvrir l’histoire des lignées au niveau communautaire et de déchiffrer les processus sous-jacents à la formation communautaire. Beaucoup des perspectives discutées longuement au cours du projet Islands et présentées en détail dans un document de revue publié dans Ecology Letters (Warren et al., 2015: Figures 1 et 2) ne pouvaient être réalisées que grâce à cette avancée technologique. Par ailleurs, les îles, en tant que systèmes modèles, reçoivent actuellement un apport théorique considérable. Conformément à l’intuition de MacArthur et Wilson, les implications de ces analyses fondées sur les îles ne sont pas limitées aux environnements insulaires ; elles s’étendent à une compréhension bien plus globale de l’écologie et de l’évolution. Bibliographie : Warren, B.H., Simberloff, D., Ricklefs, R.E., Aguilée, R., Condamine, F.L., Gravel, D., Morlon, H., , Mouquet, N., Rosindell, J., Casquet, J., Conti, E., Cornuault, J., Fernández-Palacios, J.M. Hengl, T., Norder, S.J., Rijsdijk, K.F., Sanmartín, I., Strasberg, D., Triantis, K., Valente, L.M., Whittaker, R.J., Emerson, B.C., Gillespie, R.G., Thébaud, C. (2015) Islands as model systems in ecology and evolution: prospects fifty years after MacArthur-Wilson. Ecology Letters 18: 200–216. PARTICIPANTS : B. EMERSON, IPNA-CSIC (ES) / R. GILLEPSIE, University of California (USA) / T. HENGL, Isric World Soil Information Institute (NL) / J. LOSOS, Harvard University (USA) / H. MORLON, CNRS (FR) / N. MOUQUET, CNRS Montpellier (FR) / R. RICKLEFS, University of Missouri (USA) / K. RIJSDIJK, Ibed University of Amsterdam (NL) / J. ROSINDELL, University of Leeds (UK) / I. SANMARTIN, Real Jardín Botánico (ES) / D. SIMBERLOFF, University of Tennessee (USA) / K. TRIANTIS, University of Açores (PO) / B. WARREN, University of La Réunion (FR) / R. WHITTAKER, University of Oxford (UK). Figure 2 : Schéma de l’hypothèse du continuum d’équilibres, impliqués dans l’assemblée communautaire, modifiée à partir de l’article de E. O. Wilson (1969) Brookhaven. Une échelle de temps relative et hypothétique est utilisée. Les équilibres entre l’immigration et l’extinction locale sont colorés en rouge, tandis que l’équilibre entre l’immigration, la spéciation et l’extinction locale est coloré en violet. Une fois que les populations se sont différenciées in situ au niveau de l’espèce, les extinctions locales seront également des extinctions totales. Extrait de Warren et al, 2015.