Los hongos benéficos del suelo

ISSN 2953-741X Funga Latina 3 (2025) V3A7 https://doi.org/10.5281/zenodo.17526653 1 © 2025 Fungalatina.com Los hongos benéficos del suelo The beneficial fungi from the soil Yamel del Carmen Perea-Rojas1, Rosa María Arias2, Clara Elena Vera Rodriguez3 y Rosario Medel-Ortiz1 1 Centro de Investigación en Micología Aplicada. Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México 2 Instituto de Ecología A.C., Red de Biodiversidad y Sistemática. Carretera antigua a Coatepec No. 351. Col. Congregación El Haya, 91073, Xalapa, Veracruz, México. 3 Facultad de Biología. Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México E-mail: [email protected] Received: 23 October 2025 Accepted for publication: 4 November 2025 Published: 10 November 2025 Editor: Nataly Gómez-Montoya Resumen: Los organismos benéficos del suelo incluyen animales, plantas y microorganismos; los cuales desempeñan un papel esencial en la salud y fertilidad edáfica. Intervienen en procesos ecológicos fundamentales como la descomposición de la materia orgánica, el reciclaje de nutrientes, la mejora de la estructura del suelo y el control biológico de plagas y enfermedades. Estas funciones mantienen la estabilidad ecológica y la productividad de los agroecosistemas. Entre los hongos benéficos destacan los hongos endófitos habitantes internos de raíz, tallo y hojas, que protegen contra patógenos, estrés abiótico y promueven el crecimiento vegetal mediante la producción de compuestos bioactivos, además de mejorar la absorción de nutrientes. Por otro lado, los hongos micorrícicos, ya sea endo o ectomicorrícicos, establecen asociaciones simbióticas con las raíces de las plantas, lo que incrementa la capacidad de absorción de agua y nutrientes (especialmente fósforo y nitrógeno) y aumentan la tolerancia frente a condiciones de estrés hídrico o edáfico. Un tercer tipo son los hongos solubilizadores de fósforo (HSF) que transforman las formas insolubles de este elemento en compuestos asimilables mediante la acción de enzimas fosfatasas y ácidos orgánicos. Este proceso mejora la disponibilidad de fósforo en el suelo y estimula el crecimiento y la productividad vegetal. En conjunto, estos hongos constituyen una herramienta biotecnológica sostenible con alto potencial para optimizar la nutrición vegetal, reducir el uso de fertilizantes químicos y fortalecer la resiliencia de los sistemas agrícolas, favoreciendo una producción más eficiente y ambientalmente responsable. Palabras clave: endófitos, endomicorrizas, ectomicorrizas, hongos solubilizadores de fósforo. Abstract: Beneficial soil organisms include animals, plants, and microorganisms, all of which play an essential role in soil health and fertility. They participate in fundamental ecological processes such as the decomposition of organic matter, nutrient recycling, improvement of soil structure, and biological control of pests and diseases. These functions maintain the ecological stability and productivity of agroecosystems. Among the beneficial fungi, endophytic fungi stand out. These internal inhabitants of roots, stems, and leaves protect against pathogens and abiotic stress, promote plant growth by producing bioactive compounds, and improve nutrient absorption. Mycorrhizal fungi, whether endoor ectomycorrhizal, establish symbiotic associations with plant roots, increasing the capacity to absorb water and nutrients (especially phosphorus and nitrogen) and enhancing tolerance to water and soil stress. A third type are phosphorus-solubilizing fungi (PSF) that transform insoluble forms of this element into assimilable compounds through the action of phosphatase enzymes and organic acids. This process improves phosphorus availability in the soil and stimulates plant growth and productivity. Together, these fungi constitute a Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 2 sustainable biotechnological tool with high potential for optimizing plant nutrition, reducing the use of chemical fertilizers, and strengthening the resilience of agricultural systems, thus promoting more efficient and environmentally responsible production. Keywords: endophytes, endomycorrhizae, ectomycorrhizae, phosphorus-solubilizing fungi. This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License Introducción Los organismos benéficos del suelo comprenden una amplia diversidad de animales, plantas y microorganismos (principalmente bacterias y hongos) que habitan en este entorno y desempeñan funciones esenciales para mantener su salud y fertilidad. Estos organismos participan en procesos fundamentales como la descomposición de la materia orgánica, el reciclaje de nutrientes, la mejora de la estructura del suelo y el control biológico de plagas y enfermedades, contribuyendo así al equilibrio y productividad de los ecosistemas agrícolas. Dentro del suelo, la rizosfera constituye una zona de intensa actividad biológica donde las raíces de las plantas interactúan con una comunidad microbiana diversa y dinámica. Estos microorganismos influyen directamente en el crecimiento, la nutrición y la salud de las plantas, incidiendo en la productividad de los cultivos y en la calidad de las cosechas (Barea et al. 2005). A los organismos que ejercen un efecto positivo sobre las plantas se les denomina organismos benéficos, y su acción se manifiesta a través de distintos mecanismos. Algunos solubilizan nutrientes esenciales, como fósforo o potasio, que se encuentran en formas químicamente no disponibles; otros establecen asociaciones simbióticas que amplían la capacidad radicular para explorar el suelo y absorber agua y nutrientes (Lynch 1994). El interés por estos microorganismos ha aumentado en las últimas décadas debido a su potencial como herramientas biotecnológicas para promover una agricultura sostenible. La incorporación de hongos y bacterias benéficas en formulaciones comerciales, conocidas como bioinoculantes, contribuye a mejorar la salud de los cultivos, incrementar el rendimiento y reducir la dependencia de fertilizantes y pesticidas sintéticos. Esta práctica representa una alternativa viable para disminuir el impacto ambiental de la agricultura intensiva y preservar la biodiversidad del suelo (Aktar et al. 2009, Compant et al. 2025). En este contexto, resulta fundamental profundizar en el conocimiento y aplicación de grupos de hongos benéficos con relevancia agrícola, entre los que destacan los micorrizógenos y los solubilizadores de fósforo. Estos organismos cumplen un papel clave en la movilización y aprovechamiento de nutrientes, además de favorecer la resiliencia de los cultivos ante condiciones adversas. Cada uno de estos grupos de hongos habita en distintos niveles dentro del perfil del suelo. En la Figura 1 se ilustran los horizontes edáficos y la distribución de los principales tipos de hongos. Los hongos endófitos se localizan predominantemente en el horizonte O, compuesto por hojarasca, ramas, tallos y otros residuos vegetales en diferentes etapas de descomposición. Los hongos micorrícicos se asocian principalmente al horizonte A, donde establecen simbiosis con las raíces de las plantas. Finalmente, los Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 3 hongos solubilizadores de fósforo se desarrollan en la rizosfera, que abarca los horizontes A y B, zona en la que interactúan estrechamente con las raíces y los minerales del suelo. Figura 1. Distribución de los principales grupos de hongos benéficos en los diferentes horizontes del suelo. Imagen de autor desconocido, bajo licencia CC BY-NC-ND. Como se mencionó anteriormente los hongos benéficos se clasifican en: Hongos endófitos El término endófito (del griego endon – dentro y phyton – planta) significa literalmente “dentro de la planta”. El primero en mencionar a los hongos endófitos fue De Bary (1866), quien introdujo el concepto en el siglo XIX. Posteriormente, Carroll (1988) los definió como mutualistas que colonizan los tejidos aéreos de plantas vivas sin provocar síntomas de enfermedad. Más tarde, Petrini (1991) amplió esta definición para incluir a todos los organismos que habitan los órganos vegetales y que, en algún momento de su ciclo de vida, pueden colonizar los tejidos internos de las plantas sin causar daños aparentes al huésped. Los hongos endófitos son reconocidos como microorganismos benéficos que establecen relaciones simbióticas con las plantas. Se encuentran en prácticamente todos sus tejidos, aunque han sido estudiados con mayor detalle en hojas y raíces, donde desempeñan un papel fundamental en los mecanismos de defensa vegetal (Medel-Ortiz 2007). En general, estos hongos corresponden principalmente a formas asexuales de hongos ascomicetos, y se presentan como estructuras filamentosas o hifas que se establecen entre los espacios intercelulares o incluso dentro de las células del tejido vegetal. Existen dos formas principales de colonización por parte de los hongos endófitos: Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 4 a) Colonización vertical, cuando el hongo ya se encuentra presente en la semilla, como ocurre en algunas especies de pastos asociados con hongos de la familia Clavicipitaceae; y b) Colonización horizontal, cuando las esporas fúngicas ingresan a la planta a través de los estomas de las hojas (Fig. 2). En este caso, suelen tratarse de formas asexuales de Ascomicetos. Las especies vegetales pueden presentar relaciones, neutrales o antagonista dependiendo de las condiciones ambientales, los endófitos por el grupo taxonómico y la forma de colonización se pueden diferenciar en cuatro clases: i) la clase uno, son hongos clavicipitáceos asociados a pastos, que colonizan brotes y rizomas se trata de hongos de la clase Hypocreales, ii) la clase dos comprende hongos la mayoría Ascomicetos y raramente Basidiomicetos que colonizan raíces, tallos y hojas y se transmiten por la cubierta de las semillas y los rizomas, iii) la clase tres incluye el diverso grupo de endófitos asociados a bosques tropicales, boreales y comunidades árticas, colonizando los tejidos aéreos de plantas no vasculares, plantas vasculares sin semillas, coníferas y angiospermas leñosas y herbáceas también se pueden encontrar en flores, frutos, madera y corteza y iv) la clase cuatro incluye endófitos septados oscuros asociados a raíces, en general son formas conidiales de Ascomicetos (Rodriguez et al., 2009). Figura 2. Etapas del ciclo de vida de los hongos endófitos. (1) Infección inicial de la hoja mediante la entrada de esporas a través de los estomas. (2) Desarrollo del hongo en su fase asexual dentro de los tejidos vegetales. (3) Formación de estructuras sexuales tras la senescencia foliar y posterior liberación de esporas. Creado con BioRender.com. La recuperación de una comunidad de hongos endófitos a partir de su hospedero es un procedimiento relativamente sencillo. Se dispone de una técnica estándar (Fig. 3) que consiste en utilizar pequeños fragmentos de hoja previamente desinfectados —mediante enjuagues sucesivos con etanol, cloro, etanol y agua estéril— para evitar la contaminación microbiana. Estos fragmentos se colocan sobre un medio nutritivo, a menudo suplementado con antibióticos, que favorece el crecimiento de los endófitos desde el interior del tejido vegetal (Medel-Ortiz et al. 2021). Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 5 Figura 3. Procedimiento estándar para el aislamiento de hongos endófitos a partir de tejidos vegetales. Tomada de Medel-Ortiz et al. (2021). Hongos formadores de micorrizas El término micorriza (del griego mycos – hongo, y rhizos – raíz) se refiere a la relación simbiótica que se establece entre un hongo y las raíces de una planta. Estas asociaciones, denominadas asociaciones micorrícicas, se forman entre hongos filamentosos y los órganos subterráneos de plantas con semilla y coníferas, así como de los gametofitos de numerosas briófitas y pteridofitas. Se estima que cerca del 90 % de las plantas terrestres forman algún tipo de micorriza (Smith y Read 2008, Bonfante y Genre 2010). Estas asociaciones desempeñan un papel fundamental en la absorción de nutrientes del suelo y en la estabilidad de los ecosistemas terrestres. En esta simbiosis mutualista, ambos organismos obtienen beneficios: el hongo recibe carbohidratos y refugio de la planta, mientras que la planta incrementa su capacidad de absorber agua y nutrientes, principalmente fósforo y nitrógeno (Fig. 4), gracias a la red de hifas del hongo denominada micelio (Egli y Brunner 2011). Este micelio conecta diferentes plantas dentro de una comunidad vegetal y facilita el intercambio de nutrientes y señales químicas entre ellas (Bonfante y Genre 2010). Las micorrizas constituyen una de las interacciones biológicas más relevantes entre reinos, ya que involucran aproximadamente 340000 especies de plantas terrestres y más de 50000 taxones de hongos del suelo (Genre et al. 2020). Su origen data de hace unos 460 millones de años, en el Devónico temprano, lo que indica que esta cooperación resultó clave para la colonización terrestre de las plantas y su adaptación a ambientes con bajos niveles de nutrientes o condiciones de estrés (Brundrett y Tedersoo 2018). Las plantas micorrizadas presentan una mayor eficiencia en la absorción de nutrientes y una tolerancia superior a condiciones extremas, como sequías, bajas temperaturas o infecciones por patógenos, en comparación Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 6 con las plantas no micorrizadas, que suelen mostrar deficiencias minerales y menor resiliencia (Smith y Read 2008). Desde un punto de vista morfológico, los hongos micorrícicos se agrupan en dos grandes categorías: ectomicorrícicos, que forman micorrizas externas, y endomicorrícicos, que desarrollan micorrizas internas (Fig. 5A y 5B). Estos últimos se dividen, a su vez, en tres tipos principales: arbusculares, de orquídea y ericoides (Smith y Read 2008). Endomicorrizas Las endomicorrizas se caracterizan por desarrollarse dentro de las células corticales de la raíz. En esta simbiosis, las hifas del hongo penetran las células del córtex y forman estructuras especializadas que facilitan el intercambio de nutrientes. Las más comunes son las micorrizas arbusculares (MA), en las cuales el hongo produce dos estructuras distintivas: • Arbúsculos, diminutas ramificaciones con forma de árbol que permiten el intercambio de nutrientes entre la planta y el hongo. La planta aporta carbohidratos, mientras que el hongo transfiere fósforo, nitrógeno y otros minerales esenciales (Hamel et al. 1991). • Vesículas, estructuras globosas ubicadas dentro o entre las células radiculares que almacenan lípidos y fósforo (Bago et al. 2003). Las MA están formadas por hongos del filo Glomeromycota, un grupo antiguo y especializado que incluye géneros como Glomus, Rhizophagus, Acaulospora y Gigaspora (Smith y Read 2008). Estos hongos son simbiontes obligados, es decir, dependen completamente de la asociación con la planta para sobrevivir y reproducirse. Cada especie presenta una capacidad distinta para absorber y movilizar nutrientes específicos, como fósforo, zinc o cobre (Nogueira de Sousa 2023). Fuera de la raíz, las hifas se extienden por el suelo y amplían de forma significativa el volumen de exploración radicular, lo que incrementa la capacidad de la planta para absorber agua y nutrientes. Un rasgo característico de los Glomeromycota es la producción de glomalina, una glicoproteína que actúa como “pegamento” natural del suelo, ya que favorece la formación de agregados estables, mejora la estructura edáfica y contribuye a la retención de carbono y nutrientes (Rillig 2004). Esta glicoproteína contribuye a estabilizar los agregados del suelo y atrapar materia orgánica, actuando como un importante reservorio de carbono a largo plazo. Su presencia convierte a los Hongos Micorrícicos Arbusculares (HMA), no solo en aliados de la fertilidad edáfica, sino también en actores clave en la mitigación del cambio climático. Los HMA, poseen una gran relevancia agrícola, pues establecen asociaciones naturales con la mayoría de las plantas vasculares y pueden aplicarse como inoculantes en cultivos de importancia alimentaria, como café, maíz y frijol. Estas asociaciones simbióticas fortalecen el desarrollo vegetal, aumentan la eficiencia en la absorción de nutrientes y mejoran la tolerancia frente a condiciones de estrés hídrico, salino o nutricional. Además, los HMA contribuyen a la protección de las raíces mediante la inducción de respuestas de defensa en la planta y la producción de metabolitos secundarios con propiedades antimicrobianas, que limitan el desarrollo de patógenos y favorecen la sanidad de los cultivos (Nogueira de Sousa 2023). En conjunto, los HMA representan una herramienta biotecnológica de alto valor para la agricultura sostenible, ya que incrementan la fertilidad del suelo, mejoran la productividad Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 7 vegetal y reducen la dependencia de insumos químicos, contribuyendo a la conservación de los ecosistemas agrícolas. Figura 4. Intercambio de nutrientes como carbono, nitrógeno, zinc, fósforo y potasio del hongo hacia la planta y la transferencia de lípidos y carbono en forma de azúcares (fotosintatos) de la planta al hongo, representando la interacción simbiótica mutualista. Creado con BioRender.com. Ectomicorrizas Las ectomicorrizas se desarrollan externamente sobre las raíces, principalmente de árboles. En este tipo de asociación, el hongo no penetra las células radiculares, sino que envuelve las puntas de las raíces con un manto de hifas y forma una estructura denominada red de Hartig, ubicada entre las células epidérmicas y corticales, donde ocurre el intercambio de agua, carbohidratos y nutrientes minerales (Smith y Read 2008). Los hongos ectomicorrícicos (HEM) pertenecen principalmente a los filos Ascomycota y Basidiomycota, aunque también existen representantes del filo Mucoromycota (Brundrett y Tedersoo, 2018). Son hongos macroscópicos que producen cuerpos fructíferos visibles y, además de actuar como simbiontes, pueden comportarse como saprótrofos facultativos, capaces de descomponer materia orgánica del suelo (Lindahl y Tunlid 2015). Se calcula que entre 10000 y 60000 especies de plantas establecen ectomicorrizas con aproximadamente 20000 a 25000 especies de hongos ectomicorrícicos distribuidos globalmente (CarrilloSaucedo et al. 2022). Estas asociaciones predominan en árboles de bosques templados del hemisferio norte y sur, entre los que destacan Abies, Pinus, Cedrus, Juniperus, Quercus, Carpinus, Fagus y Populus. Las familias fúngicas más comunes incluyen Boletaceae (Boletus, Suillus), Amanitaceae (Amanita), Russulaceae (Lactarius, Russula), Paxillaceae y Sclerodermataceae (Pérez-Moreno y Read 2004). En México, se han registrado asociaciones de Pinus y Quercus con especies de Amanita, Boletus y Russula en diversos bosques templados. Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 8 Durante la formación de las ectomicorrizas (Fig. 5), las raíces desarrollan un manto fúngico que recubre sus puntas y provoca modificaciones morfológicas visibles, como engrosamientos bifurcados, nodulares o coraloides (Smith y Read 2008). Estos cambios dependen de la expresión génica de la planta huésped, la cual determina el grado de susceptibilidad a la colonización (Carrillo-Saucedo et al. 2022). El micelio que se extiende desde el manto hacia el suelo amplía el volumen de exploración edáfica, lo que incrementa la absorción de agua y nutrientes en comparación con las raíces no micorrizadas. Esta asociación también mejora la tolerancia de las plantas al estrés hídrico, la salinidad, la contaminación y las enfermedades radiculares. Además, las ectomicorrizas desempeñan un papel clave en el funcionamiento de los ecosistemas forestales, ya que facilitan la transferencia de agua, nitrógeno y metabolitos secundarios entre árboles conectados por una misma red micelial, fortaleciendo la interconexión y la resiliencia de las comunidades vegetales (Bonfante y Genre 2010). Figura 5. Esquema del interior de una raíz micorrizada con HMA (izquierda) y HEM (derecha) con sus respectivos organismos hospederos (maíz en endomicorriza y pino en la ectomicorriza) con los nombres de las partes más importantes de cada una. Creado con BioRender.com. Hongos solubilizadores de fósforo Entre los organismos benéficos que habitan la rizósfera, existe un grupo de hongos que desempeña un papel crucial en el ciclo biogeoquímico del fósforo, al transformar las formas no disponibles de este elemento en formas asimilables para las plantas. Estos hongos solubilizadores de fósforo (HSF) forman parte de los microorganismos promotores del crecimiento vegetal (PGPM, por sus siglas en inglés). Gracias a su actividad metabólica, las plantas pueden aprovechar las amplias reservas de fósforo insoluble fijadas a los minerales del suelo (Beltrán-Pineda 2014). El fósforo (P) es el segundo macronutriente esencial para las plantas, después del nitrógeno, y participa en procesos fisiológicos fundamentales como la fotosíntesis, la transferencia y almacenamiento Funga Latina 3 (2025) V3A7 Perea-Rojas et al 9 de energía (ATP, ADP), el desarrollo radicular, la floración y la formación de frutos. A pesar de encontrarse naturalmente en los suelos, la mayor parte del fósforo está en formas no disponibles, al encontrarse asociado a iones metálicos y partículas de limo o arcilla que lo inmovilizan en complejos insolubles. Esta deficiencia constituye una de las principales limitantes de la productividad agrícola, que tradicionalmente se ha afrontado mediante la aplicación de fertilizantes químicos. Sin embargo, estas prácticas resultan costosas, poco eficientes y generan impactos ambientales negativos, como la contaminación y eutrofización de cuerpos de agua (Pahalvi et al. 2021). En este contexto, los HSF representan una alternativa biotecnológica sostenible, ya que liberan fósforo disponible para las plantas y reducen la dependencia de fertilizantes sintéticos. La movilización del fósforo por parte de los hongos ocurre principalmente mediante dos mecanismos: mineralización y solubilización (Fig. 6). • Mineralización: consiste en la descomposición de compuestos orgánicos fosforados a través de enzimas fosfatasas, que liberan iones fosfato inorgánico a la solución del suelo (Tapia y García, 2013). • Solubilización: ocurre mediante la secreción de ácidos orgánicos de bajo peso molecular, los cuales reducen el pH del entorno y promueven la quelación de cationes metálicos (Fe³⁺, Ca²⁺, Al³⁺), liberando el fósforo insoluble. Entre los ácidos comúnmente producidos se encuentran el láctico, fumárico, ascórbico, isocítrico, málico y cítrico (Bononi et al. 2020). Diversos estudios han demostrado que los géneros Aspergillus y Penicillium son los principales hongos del suelo con capacidad para solubilizar fósforo, debido a su elevada producción de ácidos orgánicos y enzimas extracelulares. Además de aumentar la biodisponibilidad del fósforo, estos hongos mejoran la estructura del suelo, estimulan el crecimiento radicular y favorecen el establecimiento de otras asociaciones microbianas benéficas en la rizosfera. Investigaciones realizadas en invernadero y campo han evidenciado la alta capacidad de los HSF para transformar el fósforo insoluble y hacerlo disponible para las plantas, incrementando el contenido de fósforo en el suelo, la biomasa vegetal y, en algunos casos, la productividad de los cultivos (Arias et al. 2023). En la actualidad, los hongos solubilizadores de fósforo se estudian cada vez más en combinación con hongos micorrícicos arbusculares (HMA) dentro de consorcios microbianos. La integración de ambos grupos potencia los beneficios individuales: mientras los HSF incrementan la disponibilidad de fósforo soluble en el suelo, los HMA facilitan su absorción y transporte hacia la planta (Perea et al. 2019). Esta sinergia mejora la eficiencia en el uso de nutrientes, estimula el crecimiento vegetal y contribuye a la sostenibilidad de los sistemas agrícolas. El desarrollo de bioinoculantes basados en estos consorcios representa una estrategia prometedora para optimizar la productividad y reducir la dependencia de insumos químicos en la agricultura moderna. En conjunto, los hongos benéficos del suelo representan un componente esencial para la sostenibilidad de los ecosistemas agrícolas. Su capacidad para mejorar la estructura del suelo, incrementar la disponibilidad de nutrientes y fortalecer la resiliencia vegetal frente a condiciones de estrés los convierte en aliados clave para una agricultura más eficiente y respetuosa con el ambiente. El estudio y aplicación de hongos micorrícicos arbusculares, ectomicorrícicos y solubilizadores de fósforo, así como su integración en consorcios microbianos, abre nuevas perspectivas biotecnológicas orientadas a la