Coexistiendo con una invasora en el estrecho de Gibraltar: la integración de Rugulopteryx okamurae en la fauna y flora residente

233 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 1. INTRODUCCIÓN A lo largo del tiempo, la complejidad fisiográfica del estrecho de Gibraltar (en adelante, EG) ha determinado en gran medida la diversidad de hábitats de su zona litoral, potenciando la riqueza de especies y la coexistencia de distintas estrategias biológicas (Zabala y Ballesteros, 1989). La calidad ambiental de los sistemas rocosos del Campo de Gibraltar (en adelante, CG) ha sido evaluada por numerosas contribuciones científicas que han tratado de explicar cómo las comunidades bentónicas se relacionan con el medio y como responden ante la alteración del hábitat. El litoral del CG ha presentado a lo largo del tiempo una zonación clara resultado de las condiciones abióticas y las interacciones ecológicas, llegando a ser calificado como un “mosaico biótico” en toda su franja litoral (Lámina 1A, B). Generalmente, el estado de Coexistiendo con una invasora en el estrecho de Gibraltar: la integración de Rugulopteryx okamurae en la fauna y flora residente Marta Florido, César Megina y José Carlos García Gómez Recibido: 1 de abril de 2022 / Revisado: 20 de abril de 2022 / Aceptado: 2 de junio de 2022 / Publicado: 5 de abril de 2023 RESUMEN Se presenta una revisión del estado actual del conocimiento de la interacción de Rugulopteryx okamurae con la biota marina del estrecho de Gibraltar, así como una discusión global sobre el papel de estas últimas en el proceso invasor. Tanto los hábitats más perturbados como los altamente diversos y presuntamente estables del Campo de Gibraltar han sufrido una homogeneización generalizada fruto de la superioridad competitiva de la invasora. Los efectos de la sustitución biótica se han transmitido de forma directa a las comunidades biológicas sésiles por competencia espacial e indirectamente a estas y otras comunidades asociadas que cumplen un papel fundamental en la estructura taxonómica y funcional del ecosistema marino. Palabras Clave: Rugulopteryx okamurae, invasión biológica, comunidad residente, interacción ecológica, estrecho de Gibraltar ABSTRACT A review of the current state of knowledge of the interaction of Rugulopteryx okamurae with the marine biota of the Strait of Gibraltar is presented, as well as a global discussion on the role of the latter in the invasive process. Both the most disturbed and the highly diverse and presumably stable habitats of the Campo de Gibraltar have suffered a generalised homogenisation as a result of the competitive superiority of the invader. The effects of biotic substitution have been transmitted directly to spatially competitive sessile biological communities and indirectly to these and other associated communities that play a fundamental role in the taxonomic and functional structure of the marine ecosystem. Keywords: Rugulopteryx okamurae, biological invasion, resident community, ecological interaction, Strait of Gibraltar 234 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 protección de la isla de Tarifa1 le ha otorgado una mayor riqueza de especies en comparación con zonas más próximas a focos urbanos e industriales, como la bahía de Algeciras (en adelante, BA) (Guerra-García et al., 2000). La franja mesolitoral de las zonas protegidas registra una comunidad rica y diversa de macroalgas (mayoritariamente perennes), con cinturones algales bien delimitados y dominada por rodofitas, entre las que resalta por su abundancia las algas coralináceas del género Ellisolandia (véaseGuerra-García et al., 2000; Guerra-García et al., 2011). En esta región destaca también la presencia de macroalgas sensibles a las perturbaciones abióticas, como Treptacantha usneoides (Flores-Moya et al., 1993) o la especie protegida Lythophyllum byssoides (Bermejo et al., 2014). La mayor parte de las especies protegidas están principalmente representadas por grupos faunísticos, como las lapas Cymbula safiana, Patella ferruginea (endémica del Mediterráneo occidental) o el coral naranja Astroides calycularis, cuya población en Tarifa ha sido reconocida como la más amplia en su área de distribución en el EG (Terrón-Sigler et al., 2016). El infralitoral es dominado por comunidades fotófilas de macroalgas, siendo los macroinvertebrados sésiles el componente mayoritario de las franjas más profundas. Son destacables especies de elevado valor ecológico indicadoras de la calidad ambiental en el infralitoral, como los bosques de laminariales de Saccorhiza polyschides y Laminaria ochroleuca (Lámina 1B) (García-Gómez y Magariño-Rubio, 2010). También, especies altamente sensibles como la nacra Pinna rudis o el vermétido Dendropoma cristatum, o los cnidarios Corallium rubrum y Paramuricea clavata (López-González, 1993), cuya estructura erecta y arborescente les permite alojar una importante comunidad de epifauna (Gili et al., 2014). Las restricciones de uso en la reserva también han permitido mantener especies susceptibles de la explotación 1 La isla de Tarifa pertenece al Parque Natural del Estrecho (PNE), declarado espacio marítimo-terrestre protegido por el Decreto 57/2003. Comprende el área entre la ensenada de Getares en Algeciras y cabo de Gracia, en Tarifa y forma parte del Inventario de Espacios Protegidos de Andalucía y de la Reserva de la Biosfera Intercontinental del Mediterráneo. 2 Muchas de las especies de macroalgas y macroinvertebrados sésiles generan hábitats biogénicos mediante la provisión de superficie natural para el biofoluling y la creación de refugio o alimento, soportando así una comunidad abundante y diversa de flora y/o fauna. comercial, como el erizo Paracentrotus lividus o la anémona de mar Anemonia viridis (García- Gómez y Magariño-Rubio, 2010). Gran parte de las especies descritas albergan comunidades epífitas ricas y diversas en macroinvertebrados, donde destacan los crustáceos peracáridos y los poliquetos por su número y diversidad (Guerra- García et al., 2009). La BA, por su parte, ha sido resaltada por albergar una elevada heterogeneidad de ambientes fruto de la antropización y las actividades costeras (Naranjo et al., 1996), lo que ha hecho calificar a sus comunidades bentónicas de una calidad ecológica inferior a las del Parque Natural del Estrecho (PNE) (Bermejo et al., 2014). Existe una representación general de especies tolerantes, con comunidades sésiles diferentes a las encontradas en la isla de Tarifa. La franja mesolitoral es dominada por poblaciones de Mytilus spp. y recoge una comunidad de macroalgas más pobre en número de especies que las áreas protegidas (Guerra- García, 2000). No se detecta la presencia de especies altamente sensibles como Cystoseira spp. o L. byssoides (Bermejo et al., 2014) aunque, sin embargo, especies sensibles de determinados grupos faunísticos son capaces de crecer en las áreas más alejadas a los focos de perturbación (Sánchez-Moyano, 1996; Naranjo et al., 1996). Parte de la diversidad en zonas como punta Carnero, próximas a otras sometidas a intensa presión antrópica, la conforman poblaciones de invertebrados de elevado valor ecológico por su papel biogénico2 (poblaciones de Eunicella sp., P. clavata, A. calycularis o Pentapora sp.) (García- Gómez et al., 2020). La estructura del ecosistema bentónico también ha sido influenciada por un uso diferencial del sustrato. Así, comunidades sésiles de superficies naturales (dominados generalmente por Ellisolandia elongata) difieren de las presentes en estructuras artificiales de puertos (densamente ocupados por Mytilus spp.) (Sedano et al., 2020b), confirmando la influencia 235 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 de la modificación antrópica del hábitat en la estructura de la comunidad. Igualmente, los estudios que han tratado de caracterizar las comunidades asociadas a los fondos biogénicos del CG también han demostrado la relación de la epifauna vágil con la heterogeneidad ambiental de la bahía (Conradi et al., 1997; Sánchez- Moyano et al., 2002; Sedano et al., 2020a). Lámina 1. Infografía del desarrollo espacial de R. okamurae en relación con el sustrato y las interacciones ecológicas esperadas con la comunidad residente según la ecología general de invasiones de macroalgas (véase Ólaffson et al., 2017). Se aporta la cita de todos los trabajos científicos que han abarcado cada una de las interacciones descritas en el marco de la invasión de R. okamurae 236 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 2. EL ESTRECHO COMO ESCENARIO DE CAMBIO GLOBAL Los patrones biológicos descritos han llevado a calificar la región del CG como punto caliente de biodiversidad, pero también un núcleo potencial de perturbación antrópica (Soussi et al., 2020; García-Gómez et al., 2002) e invasiones biológicas (Drake y Lodge, 2004). Si bien su proximidad a focos urbanos e industriales favorecen la alteración del medio a escala local, las actividades asociadas al tráfico marítimo, la introducción de infraestructuras portuarias o las prácticas pesqueras generan rutas de llegada y propagación de especies en un medio altamente conectado y de difícil acceso, lo que dificulta la actuación ante la llegada de especies potencialmente invasoras (Martínez-Laiz, 2022). Esta región ha experimentado eventos sucesivos de invasiones entre las que destacan las macroalgas tanto por su implicación ecológica en la transformación del hábitat (Ólaffson, 2017) como por su posición en el marco de las invasiones a nivel mundial3 (Williams y Smith, 2007). Así, la colonización y propagación de especies como Asparagopsis armata (Boudouresque y Verlaque, 2002), Asparagopsis taxiformis (Altamirano et al., 2008) o Caulerpa cylindracea (Altamirano et al., 2014) han contribuido a la alteración progresiva de los fondos del estrecho, ahora dominados por la feofícea de origen Pacífico Rugulopteryx okamurae. R. okamurae fue introducida en las costas del CG entre los años 2015 y 2016 (Altamirano et al., 2017; García-Gómez et al., 2020), tras ser identificada meses antes en la costa ceutí (Altamirano et al., 2016; Ocaña et al., 2016). En 2017, la distribución geográfica en estos enclaves fue clasificada insólita en comparación con otros casos de invasiones anteriores, ya que la especie llegó a ocupar más del 65% de las superficies rocosas horizontales y verticales bien iluminadas en un solo año (García- Gómez et al., 2020). Las corrientes y ciertas prácticas pueden desprender los talos de las superficies rocosas colonizadas y, manteniéndose 3 Más del 33% de las invasiones mundiales (tanto en medio terrestre como marino) ocurren en el mar Mediterráneo y están protagonizadas por macroalgas (los registros se duplican cada veinte años. 132 son los actuales). fotosintéticamente activos (Figueroa et al., 2020a), dar lugar a acumulaciones de alta densidad en la columna de agua (Lámina 1), lo que constituye una segunda vía de propagación de individuos clónicos (Rosas-Guerrero et al., 2020) y traslada las posibles afecciones a otras cotas espaciales (García-Gómez et al., 2018). Todo ello, con independencia de posibles vectores antropogénicos de dispersión accidental (biofouling de los cascos de embarcaciones o de materiales flotantes al pairo como plásticos) (García-Gómez et al., 2021c). La presencia de la especie ha acelerado la transformación de la estructura y dinámica de las comunidades bentónicas del estrecho, desde una elevada heterogeneidad ambiental (García-Gómez et al., 2003)today, essential to promoting adequate strategies for the use, management and conservation of littoral areas, especially if they are large protected zones. In each zone, cartography is necessary to elaborate a management zoning map, depending on the ecological value of the different benthic communities established and on the local geographical distribution. The methodology used in the elaboration of a map including the benthic communities of the Straits of Gibraltar (0-30 m depth; 40 km of littoral extension (Lámina 2A,B) a una severa homogeneización del paisaje (Altamirano et al., 2019) (Lámina 2C), lo que se presume alarmante por las estimaciones cartográficas de ocupación en el PNE (García- Gómez et al. 2021a; CAGPyDS, 2020) (Lámina 2D). La alta invasividad de la especie se atribuye, principalmente, a la combinación de una explotación óptima de los recursos (e. g. gran eficiencia en la captación de nitratos cuando las concentraciones externas son elevadas) (Mercado et al., 2020), junto con una elevada capacidad de propagación (asexual y vegetativa) (Altamirano et al., 2019) y plasticidad fotosintética (Figueroa et al., 2020a; Muñoz-Jiménez et al., 2020). Sin embargo, el éxito invasor y la magnitud del impacto dependen de multitud de factores, entre los que destacan no solo la ecofisiología del alga, sino también las condiciones del hábitat y 237 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 la composición de las comunidades residentes (Giangrande et al., 2021). De hecho, se prevé que un cambio drástico en las condiciones de temperatura en el estrecho en el año 2016 pudo desencadenar una serie de consecuencias ambientales que favorecieron tanto la presencia masiva de R. okamurae como una mayor la vulnerabilidad de la comunidad residente ante la invasión (Mercado et al., 2022). Pese a que las implicaciones en la estructura de la biota nativa son evidentes, los estudios inherentes a cómo la fauna y flora bentónica responde ante la presencia de R. okamurae constituyen un 25% del total de los trabajos realizados desde que la especie fue detectada fuera de su distribución nativa (teniendo en cuenta un total de 36 trabajos procedentes de revistas y boletines científicos) (Lámina 3). En general, la información generada hasta el momento es escasa, así como aquellas que son recogidas en bases de datos indexadas (62,2% de los trabajos revisados). Los estudios sobre la ecofisiología de la especie (19,4% de las publicaciones), así como la identificación de las áreas de distribución y evaluación de la invasión (27,8%) son fundamentales para comprender el éxito invasor y establecer las bases para posteriores estudios ecológicos. No obstante, la evaluación de las implicaciones ambientales requiere del conocimiento sobre la susceptibilidad del hábitat y los procesos intrínsecos a la interacción entre comunidad residente y especie invasora (Chapin et al., 2000). Esta información contribuiría además a impulsar y diseñar planes de gestión y control a la Lámina 2. Comparativa gráfica entre escenarios anteriores a la invasión de R. okamurae (A, B) y posteriores (C). A: Cartografía de las comunidades bentónicas presentes en el PNE en el año 2003. En la leyenda, se recogen parte de las comunidades biológicas que dominaban el litoral rocoso submareal entre los 0-30 metros. Debido a la ausencia de colonización directa de R. okamurae en los fondos blandos (manchas punteadas), no se han recogido estos puntos en la leyenda, si bien no se descartan posibles afecciones por las grandes cantidades de biomasa generadas por la especie. La leyenda e información completa pueden consultarse en García-Gómez et al., 2003; D: Cartografía que estima la cobertura potencialmente ocupada por R. okamurae en el litoral rocoso del PNE hasta 1 milla de distancia de la línea la costa, según García-Gómez et al., 2021a 238 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 invasión, como se refleja en la reciente Estrategia Nacional propuesta para el litoral español (MITECO, 2022). 3. LA INTEGRACIÓN DE R. OKAMURAE EN LA FAUNA Y FLORA RESIDENTE En 2020 se realizó la primera aproximación cuantitativa al impacto ecológico de R. okamurae en el CG, gracias al seguimiento temporal de una estación permanente de vigilancia ambiental4 ubicada en la isla de Tarifa desde el año 2013 (García-Gómez et al., 2020; 2021b). Esta monitorización, continuada hasta el año 2022, mostró como R. okamurae llegó a registrar coberturas superiores al resto de las especies 4 Estaciones de vigilancia ambiental SBPQ (Sessile Bioindicators in Permanent Quadrats): estaciones permanentes de monitorización intencionadamente situadas donde se presentan especies sésiles bioindicadoras de la variación ambiental. sésiles solo un año tras su establecimiento, en 2016 (García-Gómez et al., 2020). Desde entonces, la comunidad bentónica residente ha experimentado un detrimento paralelo a la expansión del alga, lo que ha llevado a la especie a ser a hoy un componente dominante de la comunidad fotófila de los fondos infralitorales del PNE (García-Gómez et al., 2021a; 2021b). Asimismo, la sustitución generalizada en la comunidad sésil podría traducirse en multitud de implicaciones indirectas en otros componentes del ecosistema, alterando la estructura espaciotemporal de las comunidades asociadas y afectando a la biodiversidad y estructura funcional de toda la comunidad (Lámina 1). Lámina 3. Porcentaje de aportaciones científicas disponibles sobre R. okamurae en las áreas de introducción (34 publicaciones totales). Si bien se incluyen trabajos de revistas o boletines no indexados por la relevancia de la información publicada, no se incluyen escritos de participaciones en congresos, reseñas de trabajos académicos o informes públicos o privados, debido a la dificultad de acceso a toda la información disponible. La numeración en el mapa y la leyenda indica el orden cronológico de aparición de la especie en las áreas de introducción según la bibliografía. El símbolo “–” indica que el trabajo en cuestión no aporta información sobre la zona de estudio, son trabajos experimentales o recogen un ámbito geográfico general (p. ej. revisiones, trabajos de modelización o meta-análisis) 239 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 3.1. Competencia con la flora R. okamurae alcanza los niveles máximos de cobertura (90%) en superficies fotófilas horizontales y verticales entre los 10 y 20 metros de profundidad (García-Gómez et al., 2020), hábitats preferentes para el desarrollo de comunidades de macroalgas y fanerógamas marinas. El solapamiento entre los distintos microhábitats y el uso de estos ha dado lugar a una variedad de escenarios de colonización espacial que hasta ahora han favorecido en su mayoría la propagación de la invasora a escala local (García-Gómez et al., 2021b). Así, R. okamurae ha excluido de forma rápida y directa a la mayor parte de la comunidad de macroalgas de los hábitats del coralígeno en su paso por el CG. Entre ellas, feofíceas y macroalgas incrustantes como Mesophyllum spp., (García-Gómez et al., 2020; Sempere-Valverde et al., 2021), especies oportunistas de crecimiento efímero (Colpomenia sp., Codium sp. o Halopteris sp.) y especies calcáreas perennes de crecimiento lento, como Jania rubens o la abundante E. elongata (García- Gómez et al., 2021b). Los impactos sobre las macroalgas residentes son promovidos principalmente por la competencia espacial directa y, en menor medida, por eventos de perturbación y/o estrés (véase García-Gómez et al., 2021b). Estudios experimentales en la ecofisiología de R. okamurae atribuyen este desequilibrio competitivo a la capacidad de propagación vegetativa y a la actividad fotosintética de la invasora, ambas elevadas en el rango térmico anual del estrecho (14ºC) y de dos a tres veces superior a la de otras especies de macroalgas (Rosas-Guerrero et al., 2020). Esto ha llevado a catalogar la exclusión espacial como la principal estrategia para la sustitución biótica (García-Gómez et al., 2021b). Aunque el escenario descrito demuestra que la contención por parte de la flora residente es débil, podría ocurrir, como en otros escenarios, que competidores específicos de macroalgas contengan el éxito de la invasión: siendo “invadidas pero no desplazadas” (Archino y Piazzi, 2021; Levine et al., 2004). Aunque en una baja proporción, se han percibido casos de coexistencia en los que ciertas especies de macroalgas no han sido totalmente desplazadas (e. g., A. armata, A. taxiformis (Lámina 1A, C; 4A), Plocamium cartilagineum o Sphaerococcus coronopifolius (Lámina 1A, C; 4A) (García- Gómez et al., 2021b). Parte de esta resiliencia podría estar influenciada por una elevada eficiencia para la explotación de los nutrientes, fruto de la naturaleza oportunista de estas especies (Merchán et al., 2020; Orfanidis et al., 2011). Es por ello que incluso en los hábitats más diversos y estructurados, la llegada de R. okamurae podría desembocar en un predominio general de caracteres generalistas que, aunque permitirían la coexistencia, también contribuirían al empobrecimiento del sistema, menos estructurado y susceptible a nuevas perturbaciones. Lámina 4. S. coronopifolius, A. armata y R. okamurae en los fondos someros de la isla de Tarifa (año 2021); B: nudibranquio Cratena peregrina sobre poblaciones de R. okamurae en sustratos horizontales completamente monopolizados por la especie invasora (8 metros de profundidad) (autor: Markos Digenis); C: colonia de Eunicella singularis residente en sustratos rocosos donde se ha producido una sustitución generalizada de la comunidad de macroalgas en los últimos cinco años (Rocadillos, interior de la BA, 5 metros); D: ejemplar de Maja squinado (parte ventral) completamente epifitado por R. okamurae (Rocadillos, BA). E: talo de R. okamurae enganchado en rama de Eunicella labiata, con pólipos retraídos en las zonas de contacto La estructura de las macroalgas puede ser utilizada por multitud de invertebrados que aprovechan las cavidades como refugio 240 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 o el tejido vegetal como alimento (Crooks, 2002). Dentro del CG, la comunidad de anfípodos de los hábitats intermareales más perturbados es rica en especies oportunistas y omnívoras, incluso en los hábitats dominados por macroalgas (Sedano et al., 2021b). Según Navarro-Barranco et al. (2019, 2021) la predominancia de caracteres generalistas favorece la sustitución del hospedador sin efectos irreversibles en la estructura de la comunidad, mientras que el cambio físico mantenga una complejidad estructural similar. De hecho, debido a ello, se ha demostrado como R. okamurae puede albergar comunidades más ricas y diversas que algunas de las macroalgas con las que interacciona en la costa sur del EG (Dictyota dichotoma o S. coronopifolius) (Navarro-Barranco et al., 2019; 2021). La comunidad asociada a estas especies es pobre en herbívoros y rica en detritívoros, tanto en las áreas de introducción como en las áreas nativas (Agatsuma et al., 2005), y se predice que algunos taxones herbívoros podrían ser resistentes a las defensas químicas de la invasora (caso descrito por Solís-Díaz et al. (2022) para comunidades de foraminíferos asociadas a R. okamurae). Pese a que estos patrones podrían predecir un efecto positivo en la comunidad, también es importante tener en cuenta las implicaciones funcionales de la homogeneización del hábitat, lo que podría incluso favorecer la asociación de especies oportunistas con potencial invasor (Braga et al., 2018). Además, en el CG existen especies de macroalgas (e. g. Fucus spiralis) que ocupan hábitats ahora dominados por R. okamurae y que constituyen una base importante para la dieta de su comunidad asociada (García-Gómez et al., 2021b; Torrecilla-Roca y Guerra-García, 2012). 3.2. Competencia con la fauna sésil Los hábitats del coralígeno del CG albergan una comunidad diversa en especies de invertebrados sésiles que contribuyen a la estructura física y funcional del sistema. En la isla de Tarifa, R. okamurae ha epifitado y desplazado a organismos propios de superficies verticales iluminadas, sombreadas y oquedades, afectando a especies sésiles de poríferos (Crambe crambe, Ircinia sp.), tunicados (Polycitor adriaticus, Aplidium sp.) y cnidarios, donde destaca la disminución, en términos de cobertura, de la especie protegida A. calycularis (García-Gómez et al., 2020; 2021a). La monopolización del sustrato puede afectar al fitness de algunas poblaciones de invertebrados relacionados con la comunidad residente (e. g., interacciones específicas de ingesta y puesta de nudibranquios con hidrozoos del género Eudendrium; Lámina 4B), o limitar el asentamiento espacial de poblaciones coloniales cuyas larvas utilizan mecanismos de dispersión pasiva (Ólaffson, 2017). En el caso de las colonias maduras, el desplazamiento espacial puede no ser tan acelerado como en otras especies bentónicas (e.g., macroalgas o macroinvertebrados vágiles) (véase García-Gómez et al., 2020, 2021a) (Lámina 4C). Sin embargo, la magnitud del impacto es igualmente elevada, ya que una restricción de las estrategias reproductivas, junto con el desarrollo de tasas de crecimiento lentas, limitan la capacidad de recuperación frente a las perturbaciones (Linares et al., 2005). Las superficies biogénicas que ofrecen algunos grupos faunísticos han permitido observar el enganche y recubrimiento sobre especies vágiles de áreas calmadas de la BA, como Sphaerechinus granularis (CAGyPDS, 2020), Maja squinado (Lámina 4D) o Bolma rugosa (pers. obs). Una epibiosis desmesurada del alga podría alterar las relaciones con las comunidades epífitas (McCook et al., 2001), alterar la disponibilidad de alimento para los consumidores del hospedador (Vergés et al., 2011) y combatir las estrategias de resistencia que estas especies normalmente ofrecen a la perturbación del hábitat, como discuten Algar-Salas et al. (2022) en un trabajo sobre la influencia del incremento de R. okamurae en poblaciones de Cladocora caespitosa de la costa de Granada. Por otro lado, el daño físico por sobrecrecimiento o enganche de talos flotantes de R. okamurae (Lámina 4E) podría ser amplio y diverso, ya que el contacto podría reducir la disponibilidad de luz por sombreado, generar abrasión o desencadenar distintos efectos químicos (Kennelly, 1989). En censos realizados en punta Carnero 241 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 (García-Gómez et al., 2021b) y en la isla de las Palomas (extremo oeste) se ha destacado el alto recubrimiento de gorgonias como las especies Eunicella spp. (Lámina 5A, B) y Leptogorgia lusitánica, así como el peligro de otras 10 especies de invertebrados de interés conservacionista (CAGyPDS, 2020). Mientras que las actuaciones de seguimiento han resaltado la densidad de las poblaciones de P. clavata en punta Carnero en comparación con años anteriores (230,4 individuos/ha) (CAGyPDS, 2020), esta especie ha sido severamente afectada por la presencia del alga invasora en la costa sur del estrecho (Ceuta, 20 m de profundidad), donde la densidad de las colonias antes presentes ha disminuido y el número de ramas necrosadas ha aumentado paralelamente al incremento en cobertura de R. okamurae (Sempere-Valverde et al., 2021). Al igual que las macroalgas, la fauna juega un papel biogénico fundamental en la estructura física del medio marino. No obstante, muchas de las relaciones que invertebrados como esponjas o gorgonias guardan con la macrofauna son específicas e irremplazables ante la sustitución del hospedador (e. g. comensalismo o parasitismo). Esto aporta una heterogeneidad espacial (en términos de estructura taxonómica y funcional) que se perdería con una sustitución generalizada de R. okamurae, como ya se ha reportado en invertebrados estrechamente asociados a P. clavata (Navarro-Barranco et al., 2021; Solís- Díaz et al., 2022). En la BA, la heterogeneidad de la comunidad sésil en el intermareal permite el desarrollo de las comunidades de anfípodos bajo escenarios de estrés ambiental (Sedano et al., 2021b). Puesto que dicha distribución está determinada por la identidad de los organismos sésiles a los que se asocian y la proporción de refugio, cualquier proceso de homogeneización biótica podría favorecer un empobrecimiento generalizado del hábitat y afectar a la resiliencia ante nuevas perturbaciones. 3.3. Las implicaciones indirectas de un paisaje transformado La exclusión espacial de especies ingenieras afecta a la disponibilidad de recursos y presas, alterando las cadenas tróficas y el control que ejercen algunos herbívoros y predadores en la estructura de la comunidad bentónica (Caronni et al., 2015) (Lámina 1). Así, grupos tróficos superiores podrían verse afectados por la presencia de R. okamurae o, por otro lado, influir en la contingencia de la comunidad residente a la invasión. Por ejemplo, los herbívoros pueden facilitar al alga de una mayor disponibilidad de espacio por una presión de consumo enfocada en las comunidades residentes o, por el contrario, podrían regular los impacto negativos por consumo directo de la especie invasora, lo que sin embargo también modificaría las relaciones tróficas (Santamaría et al., 2021). Hasta el momento, no existen evidencias de una posible regulación de la invasión de R. okamurae por herbívoros generalistas en las costas del estrecho. Prácticas experimentales con P. lividus señalan como posible responsable de ello al elevado contenido en dilkamural, un metabolito secundario que ha demostrado causar toxicidad a concentraciones naturales y que ha sido identificado en R. okamurae y no en otras macroalgas nativas (Casal-Porras et al., 2021). Respecto a los peces, se han señalado posibles interacciones con especies como Spondyliosoma cantharus (Chopa) (Figueroa et al., 2020a), Mugil spp. o Sarpa salpa (obs. pers.), la cual también ha sido investigada por consumir otras especies de macroalgas invasoras en el Mediterráneo (caso de Caulerpa racemosa) (Klein y Verlaque, 2008). Sin embargo, es necesario esclarecer las interacciones con los grupos tróficos superiores. Teniendo en cuenta que R. okamurae puede albergar una comunidad diversa y abundante de invertebrados, los predadores omnívoros podrían estar relacionados con el alga invasora de forma ocasional por su interacción con la epifauna y no por ingerir el material vegetal (Navarro-Barranco et al., 2019). Otros procesos como la acumulación de talos suspendidos en la columna de agua también podrían tener efectos en las especies pelágicas costeras, cuyo comportamiento podría verse modificado debido a la disminución de la visibilidad (Kirby et al., 2000). Por otro lado, la acumulación de biomasa en momentos estacionales clave puede conllevar 248 Medio Ambiente Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños, 58. Abril 2023: 233-248 Verlaque, M., Zenetos, A. y Katsanevakis, S. (2022). “Bioinvasion impacts on biodiversity, ecosystem services, and human health in the Mediterranean Sea”. Aquatic Invasions (3), p. 308–35. ■ Vergés, A., Alcoverro, T. y Romero, J. 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Marta Florido Laboratorio de Biología Marina, Dpto. de Zoología, Facultad de Biología, Universidad de Sevilla Área de Investigación Biológica I+D+i del Acuario de Sevilla César Megina Biodiversidad y Ecología de Invertebrados Marinos, Facultad de Biología, Universidad de Sevilla Área de Investigación Biológica I+D+i del Acuario de Sevilla José Carlos García Gómez Laboratorio de Biología Marina, Dpto. de Zoología, Facultad de Biología, Universidad de Sevilla Área de Investigación Biológica I+D+i del Acuario de Sevilla Cómo citar este artículo Marta Florido, César Megina y José Carlos García Gómez. “Coexistiendo con una invasora en el estrecho de Gibraltar: la integración de Rugulopteryx okamurae en la fauna y flora residente”. Almoraima. Revista de Estudios Campogibraltareños (58), abril 2023. Algeciras: Instituto de Estudios Campogibraltareños, pp. 233-248.