Dinoflagelados de España (incluyendo archipiélagos Balear y Canario): Microorganismos trascendentes en proliferaciones de algas y producción de toxinas

FACULTAD DE FARMACIA Francisca Gallardo Cabeza de Vaca Dinoflagelados de España (incluyendo archipiélagos Balear y Canario): Microorganismos trascendentes en proliferaciones de algas y producción de toxinas. Facultad de Farmacia Trabajo Fin de Grado en Farmacia Microorganismos trascendentes en proliferaciones de algas y producción de toxinas en España, archipiélago Balear y Canario. Francisca Gallardo Cabeza de Vaca Facultad de Farmacia 17/06/2024 Departamento de biología vegetal y ecología Tutor: Rafael González Albaladejo Proyecto de carácter bibliográfico Resumen Las algas microscópicas son en su mayoría unicelulares, se encuentran en medios acuáticos formando el fitoplancton. Son productores primarios dentro de la cadena trófica de los ecosistemas acuáticos, mantienen el oxígeno en la atmósfera y aportan riqueza y biodiversidad marina. Las complejas y diversas características del reino Protista hacen que la clasificación de estos sea difícil de determinar. Dentro de las algas microscópicas se distinguen tres grupos, las euglenófitas, las diatomeas y los dinoflagelados. Esta revisión bibliográfica se centra en el estudio y clasificación de los dinoflagelados presentes en España incluyendo el archipiélago Balear y Canario. Las especies se recopilaron a través de las bases de datos AlgaeBase, Web of Science y GBIF. El estudio se ha enfocado en los cinco géneros que más especies presentaban en España y archipiélagos Balear y Canario. Destacando su descripción morfológica, hábitat, toxinas y síndromes que afectan de forma directa o indirecta al ser humano y al ecosistema. La implicación de distintos factores como la eutrofización de las aguas, la radiación solar, la temperatura, las corrientes y otros favorecerán la proliferación de este grupo de microalgas. Serán las causantes de las proliferaciones de algas tóxicas. Pueden causar pérdidas económicas y poner en riesgo la salud humana, sostenibilidad ambiental y vida acuática. PALABRAS CLAVES: AlgaeBase, dinoflagelados, microalgas, España, proliferaciones de algas tóxicas. Índice Índice de figuras i 1. Introducción 1 1.1. Clasificación.................................... 2 1.2. Nutrición ..................................... 2 1.3. Pigmentos..................................... 3 1.4. Morfología..................................... 4 1.4.1. Flagelos.................................. 5 1.4.2. Tecas ................................... 5 1.4.3. Sustancias de reserva . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 6 1.5. Reproducción................................... 6 1.6. Floraciones de algas dinoflageladas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 8 1.6.1. Intoxicación paralizante (PSP) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 9 1.6.2. Intoxicación diarreica (DSP) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 10 1.6.3. Intoxicación neurotóxica (NSP) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11 1.6.4. Intoxicación por ciguatera (CFP) . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11 1.6.5. Intoxicación por Azaspiracida (AZA) . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12 2. Objetivos de la revisión 13 3. Metodología 14 4. Resultados y discusión 16 4.1. Clasificación y distribución de los dinoflagelados en España, Archipiélago BalearyCanario ................................. 16 4.1.1. Género Dinnophysis ........................... 17 4.1.2. Género Gymnodinium .......................... 18 4.1.3. Género Parvodinium ........................... 19 4.1.4. Géneros Tripos yCeratium ....................... 20 4.2. Aplicaciones de los dinoflagelados en salud . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 21 5. Conclusiones 23 Referencias 24 Apéndice 30 Índice de figuras 1. Clasificación de los dinoflagelados. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 3 2. Morfología de los dinoflagelados atecados. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 4 3. Morfología de los dinoflagelados tecados. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 5 4. Flagelos de dinoflagelados tecados y atecados. . . . . . . . . . . . . . . . . . 6 5. Ciclo de reproducción asexual de los dinoflagelados tecados. . . . . . . . . . 7 6. Ciclo de reproducción asexual de los dinoflagelados atecados. . . . . . . . . 7 7. Ciclo de reproducción sexual en los dinoflagelados. . . . . . . . . . . . . . . 8 8. Estructura química de la saxitoxina. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 10 9. Estructura química del ácido okadaico y análogos. . . . . . . . . . . . . . . . 10 10. Estructura química de las pectenotoxinas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11 11. Estructura química de las yessotoxinas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 11 12. Estructura química de las brevetoxinas . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12 13. Estructura química de las ciguatoxinas. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12 14. Estructura química de la azaspiracida. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 12 15. Base de datos AlgaeBase. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 14 16. BasededatosWoRMS. ............................. 15 17. BasededatosGBIF................................ 15 18. Diagrama de Venn con los resultados obtenidos. . . . . . . . . . . . . . . . . 16 19. Gráfica de géneros más abundantes. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 17 1 INTRODUCCIÓN 1. Introducción La denominación “dinoflagelado” procede del griego dinos cuyo significando es “remolino”, haciendo referencia a su peculiar forma de movimiento. Seguido de flagellum, procedente del latín, cuyo significado es “un látigo”. Filogenéticamente, los dinoflagelados pertenecen al clado llamado Alveolata (Leander y Keeling, 2003). Dentro de Alveolata los dinoflagelados constituyen un grupo conocido como Apicomplexa, formando el linaje Myzozoa (Cavalier-Smith y Chao, 2004). Se piensa que estos organismos evolucionaron a partir de un ancestro flagelado que posiblemente poseía plastidios y se alimentaba por mixotrofía (Muñoz-Gómez y Slamovits, 2018).Además,este linaje evolucionó hacia la existencia de células flageladas nadadoras, las cuales son muy características del grupo, conocidas como dinocontas. Los dinoflagelados se presentan como un grupo de eucariotas unicelulares. Su diversidad y complejidad los hacen incomparables con otros grupos. Entre algunas de sus peculiaridades encontramos sus diferentes modos de nutrición, sus características celulares y la capacidad de establecer simbiosis con otros organismos (Hackett et al., 2004). Además sus cromosomas se mantienen permanentemente condensados y carecen de proteínas asociadas al ADN tipo histonas (Gornik et al., 2015). Conforman un grupo muy antiguo y exitoso. Se han adaptado a diferentes hábitat como mares, estuarios,entornos tropicales y alcanzando además aguas frescas e hipersalinas. En cuanto a su modo de nutrición, se pueden encontrar especies heterotróficas, fotosintetizadoras y mixotróficas. Las fotosintetizadoras y las mixotróficas presentan plastidios con clorofila de los tipos ayc, además de otros pigmentos fotosintéticos como la peridinina. Esta última, es una xantofila exclusiva en este grupo, (Jiang et al., 2012). Los heterotróficos tienen leucoplastos y se alimentan a través de diversos mecanismos como son osmotrofia, fagotrofia o mixotrofía, los cuales serán descritos más adelante. Otra característica del grupo es que pueden presentar una cubierta compuesta de placas de naturaleza celulósica, llamadas tecas (dinoflagelados tecados), o presentarse de forma desnuda sin ella (dinoflagelados atecados). Bioquímicamente, no solo resaltan por poseer dichos pigmentos. Además hay que mencionar la capacidad que tienen algunas de estas especies dinoflageladas para producir potentes neurotoxinas, estas toxinas cuando llegan a los seres humanos provocan intoxicaciones paralizantes (Paralythic Shellfish Poisoning; PSP), intoxicaciones neurotóxicas (Neurotoxic Shellfish Poisoning; NSP), intoxicaciones amnésicas (Amnesic Shellfish Poisoning; ASP), intoxicaciones diarreicas (Diarrhetic Shellfish Poisoning; DSP) todo ello por el consumo de 1 1 INTRODUCCIÓN mariscos contaminados, o la intoxicación por ciguatera (Cigüatera Fish Poisoning; CFP) por el consumo de peces contaminados. Son agentes potenciales, provocan las conocidas proliferaciones de algas nocivas llamadas comúnmente “mareas rojas”. Se forman tanto en aguas dulces como marinas. Sin embargo, la diferencia se encuentra en la capacidad de producir toxinas, siendo las especies de agua dulce incapaces de producirlas. Es un fenómeno repetitivo, de gran interés mundial por su gran impacto negativo. Hay numerosos factores ambientales que pueden favorecer el crecimiento de estas floraciones de algas. Entre estos factores se encuentra la eutrofización (Smayda, 2004). Se produce un aumento de nutrientes, se incrementa de forma general el nitrógeno y fósforo (Cloern, 2001). También influyen otros factores como la radiación solar, la temperatura y las corrientes de aguas. Este suceso es natural, pero conlleva graves peligros ecológicos. 1.1. Clasificación La clasificación de los dinoflagelados es muy compleja debido a la gran variedad existente de estos microorganismos, a las continuas observaciones y nuevos registros basados en datos moleculares, que conllevan modificaciones y cambios en la taxonomía. Existen diferentes clasificaciones en los dinoflagelados. Estos se pueden clasificar en base a su morfología, características evolutivas o modo de reproducción entre otras. En una resumida clasificación se distinguen las siguientes clases: Syndinea, a la que pertenece el orden Syndinales. Noctiluciphyceae, a la que pertenece el orden Noctilucales. Dinophyceae yGymnodiniphycidae, que incluyen órdenes como Gymnodiniales oBrachidiniales, entre muchos otros. Peridiniphyphycidae que incluye órdenes como Prorocentrales,Dinophysales oGonyaulacales. En la figura (1) se pueden observar numerosos órdenes y familias. 1.2. Nutrición Los dinoflagelados presentan diferentes modos de nutrición. Encontramos numerosas especies que utilizan compuestos orgánicos. Son aquellas que no presentan pigmentos, han perdido la capacidad de realizar la fotosíntesis y se alimentan solo de forma heterotrófica (Tang et al. 2010). Hay especies heterótrofas que presentan plastidios (Keeling, 2013) conocidos de forma general como leucoplastos. Es decir, se adaptaron a este modo de vida pero 2 1 INTRODUCCIÓN Figura 1: Clasificación de los dinoflagelados. no perdieron sus plastidios, ya que estos orgánulos se utilizarán para llevar a cabo otras funciones celulares distinta de la fotosíntesis. La mayoría de las especies sin embargo poseen plastos y llevan a cabo la fotosíntesis, en la que se obtiene la energía de la luz y se produce nutrientes a partir del carbono inorgánico y sustancias minerales como el nitrógeno, fósforo, azufre y otros micronutrientes como el hierro o el zinc (Saldarriaga y Taylor, 2017). Se encuentra otro modo de alimentación heterotrófico, complementario con la fotosíntesis denominada fagotrofia. Se captura y se incorpora mediante vesículas de partículas y su posterior digestión mediante fagocitosis. Las especies de dinoflagelados fotosintetizadores que llevan a cabo esto se les conoce como mixotróficos. Pueden ser mixotróficos facultativos, realizándola en condiciones donde la iluminación sea escasa. Hay otras especies que son mixotróficos obligados y necesariamente deben realizar la fagotrofia en conjunto con la fotosíntesis para poder sobrevivir. 1.3. Pigmentos La gran mayoría de los dinoflagelados fotosintetizadores presentan clorofila a, clorofila c, y peridinina, esta última es una xantofila. Estos dinoflagelados se conocen también como dinoflagelados peridiníneos. La peridinina se caracteriza por extender el rango de absorción hacia unas longitudes de onda que son inalcanzable para la clorofila (Archibald, 2012). Estos plastidios de forma habitual presentan pirenoides, los cuales se definen como in- 3 1 INTRODUCCIÓN clusiones proteicas. Van a ser reservorio de la enzima RuBisCO, la cual fija el dióxido de carbono durante la fotosíntesis e interviene en la síntesis del almidón. Se van a presentar uno o varios pirenoides dependiendo del tamaño del plastidio y de la especie. Además se caracterizan por presentar una disposición del genoma diferente del resto de plastidios (Howe et al., 2008). También encontramos especies de dinoflagelados que carecen de estos plastidios con peridinina. En otras especies lo que se observan son los cleptoplastidios. Estos se clasifican como plastidios pero presentan la peculiaridad de no ser permanentes, sino que son obtenidos de las presas. Estos se van a mantener vivos por un tiempo en el citosol del dinoflagelado. A diferencia de los verdaderos plastidios, no se han integrado genéticamente y deben ser renovados continuamente o bien por fagocitosis o por mizocitosis (Saldarriaga y Taylor, 2017). 1.4. Morfología Los dinoflagelados presentan gran variedad de formas. Las más abundantes son las células móviles con flagelos. En función de la posición en la que se presente el flagelo se distinguen las siguientes especies: Dinocontas: presentan los flagelos alojados en el cingulum o cíngulo, situado en el ecuador de la célula. Presentan una parte conocida como sulcus o sulco. La cual se encuentra en la región ventral de la célula (Saldarriaga y Taylor, 2017). Desmocontas: los flagelos surgen del extremo anterior de la célula. Opistocontas: los flagelos se disponen en el extremo posterior de la célula. En las especies de dinoflagelados desnudos, que no poseen placas de celulosa, el episoma es conocido como epicono, y el hiposoma como hipocono. Esta morfología puede verse en la figura (2). Figura 2: Morfología de los dinoflagelados atecados. En cuanto a las especies que poseen placas de celulosa rígidas, el episoma normalmente es conocido como epiteca y el hiposoma como hipoteca. La morfología de estas especies se representa en la figura (3). 4 1 INTRODUCCIÓN que se ha visto que producen menos toxicidad que el ácido okadaico. Las estructuras químicas de pectenotoxinas y yessotoxinas se representan en las figuras (10) y (11) respectivamente. Figura 10: Estructura química de las pectenotoxinas. Figura 11: Estructura química de las yessotoxinas. 1.6.3. Intoxicación neurotóxica (NSP) Se produce por la ingestión de almejas, ostras y mejillones que están contaminados por brevetoxinas (Driggers et al., 2016). La exposición a estas toxinas produce parestesia, sensación reversión frío-calor, nauseas, vómitos, diarreas, descoordinación en los movimientos, síndrome respiratorio (Ulloa et al., 2017). Estas toxinas son producidas por la especie Gymnodinium breve, cuya estructura química puede verse en la figura (12). El riesgo de intoxicación neurotóxica en mariscos está relacionado con las floraciones de algas tóxicas. La mayor preocupación es cuando aparecen síntomas neurológicos (Arnold, 2011). Estudios recientes han descrito que los aerosoles que proceden de estas toxinas producen un síndrome de inhalación transitorio y de resolución espontánea que se caracteriza por problemas respiratorios e irritación ocular (Fleming et al., 2011). 1.6.4. Intoxicación por ciguatera (CFP) Se trata de una intoxicación por consumo de peces contaminados con ciguatoxinas (CTX) o maitotoxinas. En la figura (13) se representa la estructura química de dicha toxina. Entre los síntomas descritos se encuentran los trastornos gastrointestinales como náuseas, diarrea 11 1 INTRODUCCIÓN Figura 12: Estructura química de las brevetoxinas o vómitos, además de trastornos neurológicos como dolores musculares, sensación reversa frío-calor y parálisis muscular. También pueden provocar trastornos cardiovasculares. Estos síntomas se resuelven en varias semanas, aunque el dolor, la debilidad y el prurito pueden persistir durante días, meses e incluso años. Son producidas por varios dinoflagelados del género Prorocentrum y del género Amphidinium. Las ciguatoxinas (CTX) son liposolubles y termoresistentes. Provocan un aumento de la permeabilidad de los canales de sodio muy potente. Figura 13: Estructura química de las ciguatoxinas. 1.6.5. Intoxicación por Azaspiracida (AZA) Las maitotoxinas (MTX) son hidrolubles y termoresistentes. Estudios in vitro han demostrado que causan un aumento del influjo de iones de calcio en todas las líneas celulares que se han ensayado, aunque esta toxina no es importante en la intoxicación por ciguatera debido a su baja concentración en el pescado y a su pobre absorción en el tracto gastrointestinal. Figura 14: Estructura química de la azaspiracida. 12 2 OBJETIVOS DE LA REVISIÓN 2. Objetivos de la revisión Hasta el momento no hay ningún estudio en el cual se hayan recopilado la diversidad de dinoflagelados presentes en España. Por tanto, este estudio supone un avance en el conocimiento de dicha diversidad para este grupo tan escasamente estudiado. El presente trabajo fin de grado fundamentalmente se basa en conocer la biodiversidad de especies de dinoflagelados presentes en España, incluyendo también las costas de los archipiélagos Balear y Canario. El conjunto de géneros y especies han sido extraídos de las bases de datos AlgaeBase, World Register of Marine Species (WoRMS) y Global Biodiversity Information Facility (GBIF). Posteriormente, se realiza un breve estudio de los géneros que más especies presentan en el ámbito de estudio. Para ello se recurre a la base de datos Web of Science (WoS) para localizar los estudios más recientes sobre estos géneros, profundizándose así tanto en las enfermedades y síndromes que pueden provocar en seres humanos como en el impacto que tienen sobre los ecosistemas. 13 3 METODOLOGÍA 3. Metodología Para proceder a realizar este trabajo se utilizaron tres bases de datos: AlgaeBase, WoRMS y GBIF. De ellas se extrajo la recopilación de géneros y especies de dinoflagelados en Península Ibérica, incluyendo el archipiélago Balear y Canario. La base de datos AlgaeBase (ver figura 15) incluye información sobre algas marinas, algas de agua dulce, hierbas marinas y algas terrestres. También incluye datos sobre especies, además de imágenes, bibliografías y registros de distribución, siendo la más completa sobre algas marinas en la actualidad. A través de ella se pueden obtener datos como nomenclatura, taxonomía o distribución. Para obtener la lista de dinoflagelados en España, incluyendo los archipiélagos Balear y Canario, lo primero que se hizo fue filtrar la búsqueda por la distribución de las especies en el país, en este caso se eligió España. Tras ello se seleccionó el hábitat, tanto dulce como marino. El último paso fue recopilar el número de especies por género. Figura 15: Base de datos AlgaeBase. La segunda base de datos utilizada fue WoRMS (figura 16). Esta proporciona una recopilación completa de nombres actualizados de los organismos marinos. Se pueden encontrar artículos de cualquier nivel taxonómico, incluyendo información sobre la ecología, anatomía, historia, importancia económica, entre otras. Para obtener la lista de dinoflagelados, al igual que anteriormente, se filtró por país para posteriormente filtrar por dinoflagelados. La tercera base de datos que se utilizó fue GBIF (figura 17). Esta base de datos está conformada por más de dos millones de registros biológicos. Además cuenta con más de siete millones de especies, incluyendo diferentes taxones (Animalia, Fungi, Plantae). También cuenta con más de noventa mil conjuntos de datos, más de dos mil publicaciones y además posee más de cuarenta mil recursos. En esta base de datos, se filtraron aquellos registros que tienen un soporte físico, es decir, un registro que está en una institución científica. Además se filtró por país y especies. Tras la recopilación de especies en las tres bases de datos se eliminaron todos los sinóni- 14 3 METODOLOGÍA Figura 16: Base de datos WoRMS. Figura 17: Base de datos GBIF. mos (registros con diferentes nombres que hacen referencia al mismo organismo), dejando un solo registro por especie. También se eliminaron todas las categorías infraespecíficas como subespecies, variedades y formas, las cuales no se han incluido en el trabajo. Tras ello, clasificamos las especies obtenidas por género al que pertenecen, permitiendo así cuantificarlas y ver fácilmente cuáles eran los géneros que más especies conservaban. Posteriormente se realizó un diagrama de Venn para determinar cuantas especies de dinoflagelados se obtuvieron en común entre las distintas bases de datos utilizadas. Para su realización se usó el software R (R Developmental Core) con ayuda del paquete ggVenn- Diagram (Gao y Dusa, 2024). Para el estudio bibliográfico se utilizó la base de datos WOS, centrando la búsqueda en las especies que pertenecían a los cinco géneros más abundantes en la Península. Para la búsqueda en WOS se incluyeron las palabras claves: dinoflagelados, enfermedad, mariscos, toxina e intoxicación por mariscos. Se restringieron los registros a aquellos incluidos en el área de investigación "Pharmacy and Pharmacology”. 15 4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN 4. Resultados y discusión Tras la consulta mediante las bases de datos AlgaeBase, GBIF y WoRMS para conocer cuántas especies de dinoflagelados existen en España, incluyendo los archipiélagos Balear y Canario se obtuvieron un total de 107 especies, este número de especies fue el resultado de la aplicación de distintos filtros como región o hábitat. De estos resultados, 7 fueron extraídas de la base de datos WoRMS, 39 de la base de datos AgaeBase y 61 de la base de datos GBIF. El diagrama de Venn, representado en la figura (18), muestra el número de especies que corresponde con cada base de datos y relaciona el número de especies que tienen en común dichas bases de datos, coincidiendo en este caso dos especies entre las bases de datos WoRMS y GBIF y coincidiendo otras dos especies entre las bases de datos GBIF y Algae- Base. En resumen, el 55% de las especies presentes en este trabajo se extrajeron de la base de datos GBIF, el 35% de la base de datos AlgaeBase y el 6% de la base de datos WoRMS. Figura 18: Diagrama de Venn con los resultados obtenidos. 4.1. Clasificación y distribución de los dinoflagelados en España, Archipiélago Balear y Canario Tras la recopilación de las especies de dinoflagelados registradas en Península y archipiélagos Balear y Canario, se agruparon por género al que pertenecen. La finalidad es saber cuales son los más prevalentes, describirlos y definir los riesgos que existen en estas regiones. Como se puede ver en la figura (19), en este gráfico destacan por su abundancia dos géneros, Tripos yCeratium, seguidos de Parvodinium,Gymnodinium yDinophysis. A continuación se hace una pequeña descripción de estos cinco géneros, empezando por aquellos que producen un problema para la salud debido a la producción de toxinas, que darán lugar a las intoxicaciones. 16 4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN Figura 19: Gráfica de géneros más abundantes. 4.1.1. Género Dinnophysis El género Dinnophysis, se encuentra formando parte del fitoplancton marino. Su distribución se ve influenciada por la salinidad y la temperatura del agua. Se clasifican como dinoflagelados tecados y presentan forma elíptica. Además poseen dos flagelos que le permite libre movimiento. Se caracterizan por su modo de nutrición, ya que son mixotróficos (Leal et al., 2022). Combinan la fotosíntesis y la heterotrofia. Lo más destacable de este género es que aunque la mayoría de los dinoflagelados fotosintéticos tienen plastidios con peridinina, las especies fotosintéticas de Dinophysis tienen plastidios similares a criptófitos. Contienen ficobilina en lugar de peridinina (Gaonkar y Campbell, 2023). Estos dinoflagelados tienen un papel importante en la cadena alimentaria, siendo productores primarios, aunque destacan por su implicación en las proliferaciones de algas tóxicas (Detoni et al., 2024). Son productores de toxinas lipofílicas (Louzao et al., 2015) como son las dinofisistoxinas (Kim GY. et al., 2011) el ácido okadaico y las pectenotoxinas (Hattenrath y Glober , 2017). Producen intoxicaciones diarreicas (DSP) (García et al., 2018) que aparecen con síntomas como diarrea, vómitos o calambres abdominales (Turki et al., 2014). Ensayos en animales han demostrado que estas toxinas provocan daño epitelial, acumulación de líquido en el tracto gastrointestinal e incluso a dosis elevadas, provocan la muerte. También se ha demostrado que estas sustancias son promotoras de tumores y, cuando se 17 4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN inyectan en el cerebro de roedores, inducen un daño neuronal parecido al que se observa en el Alzheimer. El ácido okadaico y algunos de sus derivados son potentes inhibidores de las proteínas fosfatasas. La inhibición de estas enzimas son las responsables de los efectos intestinales que producen, de sus efectos tóxicos agudos, de su actividad promotora de tumores y de la toxicidad neuronal (Vale P. y Sampayo MAD., 2000). Las especies del género Dinophysis registradas en Península, archipiélago Canario y Balear fueron: Dinophysis acuta. Dinophysis acuminata. Dinophysis caudata. Dinophysis sacculus. Dinophysis tripos. Dinophysis fortii. Estas especies son muy difíciles de diferenciar entre ellas ya que su morfología es muy parecida. Las autoridades que supervisan la calidad de las aguas y la calidad de los productos que se obtienen del mar monitorizan las concentraciones de estas toxinas, ya que existe un elevado riesgo de intoxicación. Proliferaciones de estas especies provocan un impacto negativo sobre la industria pesquera (Detoni et al., 2024). 4.1.2. Género Gymnodinium El siguiente género descrito es Gymnodinium. Se encuentra formando parte del fitoplancton marino y de aguas dulces. Se caracterizan por su estructura celular. Son atecados, es decir, sin la presencia de placas rígidas de celulosa. Poseen dos flagelos, uno longitudinal y otro transversal. Presentan diversidad en su modo de nutrición. Pueden llevar a cabo la fotosíntesis, ya que poseen clorofila y otros pigmentos accesorios como la peridinana o presentar nutrición mixotrófica, es decir, captan nutrientes de fuentes externas. Gymnodinium generalmente se reproduce por división binaria, aunque también pueden reproducirse sexualmente y formar quistes. Destaca de este género la capacidad de producir toxinas aunque no todas sus especies las producen. Gymnodinium catenatum es una de las especies más destacadas por la producción de dichas toxinas (Leal et al., 2022). Producen la saxitoxina (Costa et al., 2018), afectando al sistema nervioso central. Provocan alteraciones en las membranas nucleares, condensación de cromatina y fragmentación del ADN (Estrada et al., 2014). Dependiendo de la concentración en la que se encuentren pueden llegar a provocar la muerte (Mendoza-Flores et al., 2021). Recientemente se han conocido las toxinas GC(30), un nuevo grupo de toxinas análogas de hidroxibenzoato (Savela et al., 2016) las cuales han sido identificadas en cepas de Gymnodinium catenatum. La toxicidad de estos compuestos no se conoce bien hasta el momento. Estas son las especies del género Gymnodinium registradas en Península, archipiélago Balear y Canario: 18 4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN Gymnodinium albulum. Gymnodinium hyalinum. Gymnodinium uberrimum. Gymnodinium varians. Gymnodinium catenatum. Gymnodinium impudicum. Hay numerosos métodos en estudio para la detección de Gymnodinium catenatum. Entre estos está la tira reactiva (Fang et al., 2023). Se basa en inmunocromatografía con oro coloidal. Los resultados experimentales han demostrado que la tira reactiva tiene buena especificidad y sensibilidad a la saxitoxina. Otro de los métodos en desarrollo para la detección de estas toxinas es el basado en la PCR cuantitativa en tiempo real (qPCR). Se utilizan sondas para la detección y cuantificación del gen sxa4 (Cruz et al., 2018). También se están creando métodos para la desintoxicación de bivalvos vivos (Leal et al., 2023). Utilizan un mecanismo de adsorción de toxinas paralizantes a través de una resina de intercambio catiónico. Las sales y la materia orgánica son factores a tener en cuenta ya que pueden dificultar la absorción, pudiendo bloquear el poro a causa de las interacciones entre las moléculas. 4.1.3. Género Parvodinium El siguiente género es Parvodinium, un género muy reciente ya que anteriormente, las especies que lo conforman en la actualidad, pertenecían al género Peridinium (Kretschmann et al., 2018). Las especies de Parvodinium se encuentran formando parte del fitoplancton en ecosistemas de agua dulce, como lagos y embalses (Pandeirada et al., 2022). Presentan un tamaño pequeño y generalmente formas esféricas u ovaladas (Dong et al., 2022). Tienen dos flagelos, uno transversal y otro longitudinal. Presentan teca, lo que les proporciona rigidez y protección (Luo et al., 2021). Son fotosintéticos, poseen clorofila de tipo ay c, además de pigmentos accesorios que les permiten captar luz. Se reproducen por fisión binaria y también darán lugar a la formación de quistes, permitiéndoles sobrevivir en condiciones adversas. Es decir, se reproducen tanto sexual como asexualmente (Pandeirada et al., 2023). Este género no es conocido por producir toxinas o intoxicaciones como los anteriormente mencionados, pero su proliferación de forma incontrolada también puede tener graves consecuencias en la calidad del agua (Kutlu et al., 2020). Un crecimiento excesivo del fitoplancton puede acabar con una disminución del oxígeno, produciendo hipoxia, además de aumentar los niveles de nitrógeno y fósforo (Bellorín et al., 2022). Producen la eutrofización del agua, afectando a la vida acuática, además de los problemas estéticos y de olores. Estas son las especies del género Parvodinium regristadas en Península, archipiélago Balear y Canario: Parvodinium africanum. 19 4 RESULTADOS Y DISCUSIÓN Parvodinium centenniale. Parvodinium deflandrei. Parvodinium elpatiewskyi. Parvodinium lubieniense. Parvodinium pusillum. Parvodinium umbonatum. Parvodinium inconspicuum. 4.1.4. Géneros Tripos yCeratium Por último, dos géneros pertenecientes al mismo orden y que hasta hace poco tiempo no se distinguían taxonómicamente entre ellos. Son los géneros Tripos yCeratium pertenecientes ambos al orden Gonyaulacales (Macedo et al., 2021a). Las especies pertenecientes a Tripos yCeratium comparten características similares en cuanto a la morfología y modo de vida. Sus especies poseen teca (Bellorín et al., 2022). Es un orden amplio que incluye gran diversidad de géneros (Adamovich y Medvinsky, 2023). Poseen en su mayoría una estructura muy característica, presentando proyecciones en forma de “cuernos”. En base a los estudios realizados, se piensa que estas proyecciones les ayudan tanto a la flotación del cuerpo como al movimiento. Las diferencias estructurales entre dichos géneros podría deberse a la influencia del medio en el que se encuentran, de la temperatura y de la salinidad (Pérez y Sánchez, 2002). En cuanto a sus modos de reproducción ídem a los mencionados anteriormente, sexualmente o por fisión binaria (Rengefors y Anderson, 1998). Además pueden dar lugar a quistes en condiciones desfavorables, pudiendo permanecer latentes hasta que las condiciones mejoren y poder así continuar con su ciclo de vida (Louati et al., 2023). De Tripos yCeratium no hay registros que les atribuyan la síntesis de toxinas ni la producción de intoxicaciones (Macedo et al., 2021b). Dichos dinoflagelados se ven involucrados en las proliferaciones de algas masivas. Estas proliferaciones de algas no van a ser tóxicas pero van a causar problemas a nivel del medioambiental. Conllevan a la disminución del oxígeno en el agua, al aumento de nitrógeno y dióxido de carbono e incluso a la eutrofización del agua (Rahav y Berman, 2023), afectando a los ecosistemas marinos. Algunas de sus especies como Tripos furca yTripus fusus son capaces de producir bioluminiscencia en condiciones muy específicas (Amorim y Moura, 2021). Las especies de los géneros Tripos registradas en Península, archipiélago Balear y Canario son: Tripos arietinus. Tripos belone. Tripos candelabrus. Tripos contortus. Tripos declinatus. 20 [39] Kellmann R, col. Biosynthesis and molecular genetics of polyketides in marine dinoflagellates. MAR DRUGS. 2010;8(4):1011-48. [40] Kirkpatrick B, Fleming L, Bean J, Nierenberg K, Backer L, Cheng Y, et al. Aerosolized red tide toxins (brevetoxins) and asthma: continued health effects after 1 h beach exposure. Harmful algae. 2011;10(2):138-43. [41] Knaack JS, Porter KA, Jacob JT, Sullivan K, Forester M, Wang RY, et al. 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Orden Gonyaulacales Género Alexandrium Alexandrium affine (H.Inoue & Y.Fukuyo) Balech Alexandrium minutum Halim Alexandrium minutum Y.Halim Alexandrium tamarense (Lebour) Balech Alexandrium taylori Balech Orden Gymnodiniales Género Amphidinium Amphidinium elenkinii Skvortzow Orden Peridiniales Género Apocalathium Apocalathium aciculiferum (Lemmermann) Craveiro, Daugbjerg, Moestrup & Calado Orden Suessiales Género Biecheleria Biecheleria ordinata (Skuja) Moestrup Orden Gonyaulacales Género Ceratium Ceratiium azoricum Cleve Ceratium carriense Gourret Ceratium compressum Gran Ceratium cornutum (Ehrenberg) Claparède & J.Lachmann Ceratium extensum (Gourret) P.T.Cleve Ceratium furcoides (Levander) Langhans Ceratium gibberum Gourret Ceratium hexacanthum Gourret Ceratium hirundinella (O.F.Müller) Dujardin Ceratium horridum (O.Zacharias) Sournia Ceratium inflatum (Kofoid) Jørgensen Ceratium lamellicorne Kofoid Ceratium longirostrum Gourret Ceratium lunula Schimper ex Karsten Ceratium massiliense (Gourret) E.Jørgensen Ceratium pentagonum Gourret Ceratium platycorne Daday Ceratium pulchellum Schröd. Ceratium setaceum Jørgensen Ceratium teres Kofoid Ceratium trichoceros (Ehrenberg) Kofoid Orden Thoracosphaerales Género Chimonodinium Chimonodinium godlewskii (Wołoszyńska) Moestrup & Calado Chimonodinium lomnickii(Wołoszyńska) Craveiro, Calado, Daugbjerg, Gert Hansen & Moestrup Orden Gonyaulacales GéneroCoolia Coolia monotis Meunier Orden Phytodiniales Género Cystodinium Cystodinium cornifax (A.J.Schilling) G.A.Klebs Cystodinium unicorne G.A.Klebs Orden Dinophysiales Género Dinophysis Dinophysis acuminata Claparède & Lachmann Dinophysis acuta Ehrenb. Dinophysis caudata Saville-Kent Dinophysis norvegica Claperède & Lachmann Dinophysis sacculus F.Stein Dinophysis tripos Gourret Orden Peridiniales Género Durinskia Durinskia dybowskii (Wołoszyńska) Carty Orden Peridiniales Género Glenodiniopsis Glenodiniopsis steinii Wołoszyńska Orden Peridiniales Género Glochidinium Glochidinium penardiforme (Er.Lemmermann) Boltovskoy Orden Peridiniales Género Gloeodinium Gloeodinium montanum G.A.Klebs Orden Lepidoptera GéneroGoniodoma Goniodoma polyedricum (Pouchet) E.Jørgensen Orden Gonyaulacales Género Gonyaulax Gonyaulax clevei Ostenfeld Orden Gymnodiniales 31 Género Gymnodinium Gymnodinium albulum Lindemann Gymnodinium catenatum Graham Gymnodinium hyalinum A.J.Schilling Gymnodinium impudicum (Fraga & Bravo) Hansen & Moestrup Gymnodinium uberrimum (Allman) Kofoid & Swezy Gymnodinium uberrimum (G.J.Allman) Kofoid & Swezy Gymnodinium varians Maskell Orden Gymnodiniales Género Hemidinium Hemidinium nasutum F.Stein Orden Peridiniales Género Heterocapsa Heterocapsa rotundata (Lohmann) Gert Hansen Orden Dipsacales Género Kolkwitziella Kolkwitziella acuta (Apstein) Elbrächter Orden Noctilucales Género Noctiluca Noctiluca scintillans (Macartney) Kof. & Swezy Orden Gonyaulacales Género Operculodinium Operculodinium centrocarpum Wall Orden Peridiniales Género Palatinus Palatinus apiculatus (Ehrenberg) Craveiro, Calado, Daugbjerg & Moestrup Palatinus pseudolaevis (M.Lefèvre) Craveiro, Calado, Daugbjerg & Moestrup Orden Peridiniales Género Parvodinium Parvodinium africanum (Lemmermann) Carty Parvodinium centenniale (Playfair) Carty Parvodinium deflandrei (M.Lefèvre) Carty Parvodinium elpatiewskyi (Ostenfeld ) Kretschmann, Zerdoner & Gottschling Parvodinium inconspicuum (Lemmerm.) Carty Parvodinium lubieniense (Wołoszyńska) Carty Parvodinium pusillum (Penard) Carty Parvodinium umbonatum (F.Stein) Carty Parvodinium umbonatum (F.Stein) Carty Orden Peridiniales Género Peridiniopsis Peridiniopsis borgei Lemmermann Peridiniopsis cunningtonii var. excavata (M.Lefèvre) Moestrup Orden Peridiniales 32 Género Peridinium Peridinium allorgei M.Lefèvre Peridinium cinctum (O.F.Müller) Ehrenberg Peridinium volzii Lemmermann Peridinium willei Huitfeldt-Kaas Orden Dinophysiales Género Phalacroma Phalacroma rotundatum (Clap. & J.Lachm.) Kof. & J.R.Michener Orden Gymnodiniales Género Polykrikos Polykrikos kofoidii Chatton Polykrikos schwartzii Buetschli Orden Noctilucales Género Pronoctiluca Pronoctiluca pelagica Fabre-Dom. Orden Prorocentrales Género Prorocentrum Prorocentrum lima (Ehrenberg) Dodge Prorocentrum micans Ehrenberg Prorocentrum rostratum F.Stein Orden Suessiales Género Prosoaulax Prosoaulax lacustris (F.Stein) Calado & Moestrup Orden Ptychodiscales Género Ptychodiscus Ptychodiscus noctiluca F.Stein Orden Peridiniales Género Staszicella Staszicella dinobryonis Wołoszyńska Orden Phytodiniales Género Stylodinium Stylodinium cerasiforme Pascher Stylodinium globosum Klebs Orden Phytodiniales Género Tetradinium Tetradinium javanicum Klebs Orden Gonyaulacales 33 Género Tripos Tripos arietinus (Cleve) F.Gómez Tripos belone (Cleve) F.Gómez Tripos brevis (Ostenf. & J.Schmidt) F.Gómez Tripos bucephalus (Cleve) F.Gómez Tripos candelabrus (Ehrenb.) F.Gómez Tripos contortus (Gourret) F.Gómez Tripos contortus var. karstenii (Pavill.) F.Gómez Tripos declinatus (Karsten) F.Gómez Tripos falcatus (Kof.) F.Gómez Tripos furca (Ehrenb.) F.Gómez Tripos fusus (Ehrenb.) F.Gómez Tripos horridus (Cleve) F.Gómez Tripos limulus (Pouchet) F.Gómez Tripos lineatus (Ehrenb.) F.Gómez Tripos longipes (J.W.Bailey) F.Gómez Tripos macroceros (Ehrenb.) F.Gómez Tripos minutus (E.G.Jørg.) F.Gómez Tripos muelleri Bory Tripos pavillardii (Jørg.) F.Gómez Tripos ranipes (Cleve) F.Gómez Tripos vultur (Cleve) F.Gómez 34