Variaciones estacionales de la fauna vágil asociada a Ectopleura crocea (Cnidaria, Hydrozoa) en el puerto de El Rompido (Huelva)

Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 Variaciones estacionales de la fauna vágil asociada a Ectopleura crocea (Cnidaria, Hydrozoa) en el puerto de El Rompido (Huelva) Seasonal variations of the vagile fauna associated with Ectopleura crocea (Cnidaria, Hydrozoa) in El Rompido marina (Huelva) K. GAVIRA-O’NEILL 1*, J. MOREIRA 1 & J. M. GUERRA-GARCÍA 2 1. Departamento de Biología (Zoología), Universidad Autónoma de Madrid, Cantoblanco, E-28049 Madrid, Spain. 2. Departamento de Zoología, Facultad de Biología, Universidad de Sevilla, Avda. Reina Mercedes 6, 41012 Sevilla, Spain. * Autor para correspondencia: Tel.: 0034 648030493; E-mail: katga[email protected] Recibido el 7 de julio de 2015. Aceptado el 22 de julio de 2015. ISSN: 1130-4251 (2015), vol. 26, 43-68 Palabras clave: Epifauna, Ectopleura crocea, estacionalidad, ecología, ambientes artificiales. Key words: Epifauna, Ectopleura crocea, seasonality, ecology, artificial environments. RESUMEN El desarrollo urbano en las zonas costeras se ha visto incrementado notablemente en los últimos años, resultando en un mayor número de estructuras artificiales en los ambientes marinos. Diversos organismos han sido capaces de colonizar las superficies de estos nuevos hábitats, incluyendo al hidrozoo Ectopleura crocea (Agassiz, 1862). Se estudió la epifauna asociada a esta especie a lo largo de un año en Puerto Marina, El Rompido, Huelva, con el objetivo de describir su composición y fluctuaciones temporales. En total, se encontraron 22 especies, mayoritariamente crustáceos anfípodos, siendo los más abundantes Stenothoe tergestina (Nebeski, 1881) y Apocorophium acutum (Chevreux, 1908). No se encontraron diferencias significativas a lo largo del ciclo anual en los valores de abundancia y diversidad, si bien se detectaron cambios en la composición faunística. En general, la diversidad de especies encontrada en Ectopleura crocea fue menor que la citada en otros estudios en hábitats naturales. Se sugiere que ello puede ser debido a características intrínsecas del hábitat artificial, tales como una menor heterogeneidad de sus superficies o a un mayor estrés ambiental. Por ello, para contrastar la consistencia a lo largo del tiempo y la causa de tales patrones, sería necesario estudios futuros que abarcasen un mayor rango temporal. Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 44 ABSTRACT Urban development in coastal areas has increased considerably in recent years, which has resulted in a larger number of artificial structures in coastal marine environments. However, various organisms have been able to colonize the surfaces of these new habitats, including the hydrozoan Ectopleura crocea (Agassiz, 1862). We studied the epifauna associated with this species over a year in Puerto Marina, El Rompido, Huelva, with the objective of describing its composition and temporal fluctuations. In total, 22 species were found, mostly amphipod crustaceans, the most abundant of these being Stenothoe tergestina (Nebeski, 1881) and Apocorophium acutum (Chevreux, 1908). No significant differences were found between the abundance and diversity of epifauna throughout the year, although changes in epifauna composition were detected over time. In general, the diversity found on Ectopleura crocea in the present study was lower than that reported by other studies in natural habitats. It is suggested that this could be due to intrinsic characteristics of the artificial habitat, such as lower heterogeneity of its surfaces or greater environmental stress. To contrast consistency over time and the causes of these patterns future studies carried out over a larger time period will be necessary. INTRODUCCIÓN En las últimas décadas, la tendencia a un mayor desarrollo urbano en las zonas costeras se ha acentuado notablemente (Small & Nicholls, 2003; Small & Cohen, 2004), dado que estas áreas ofrecen ventajas económicas y estratégicas, además de facilitar el acceso a los recursos que proporciona el mar (Sachs, 1997). Sin embargo, esta creciente urbanización está teniendo un gran impacto sobre los ecosistemas marinos, debido a la alteración o destrucción de los hábitats naturales, que suelen ser sustituidos por estructuras artificiales tales como diques, espigones, muelles, puertos y marinas (Chapman, 2003; Chapman & Bulleri, 2003; Bulleri & Chapman, 2010). La superficie de estas nuevas estructuras es susceptible de ser colonizada por diversas especies de algas e invertebrados, a menudo distintas a las que aparecen en el entorno natural circundante, alterando de esta forma la biodiversidad local y regional (Bulleri & Chapman, 2010). Muchas de estas especies forman parte del fouling, es decir, un conjunto de especies capaces de establecerse y sobrevivir sobre superficies artificiales sumergidas, móviles o inmóviles, las cuales utilizan como hábitat. La comunidad del fouling constituye una de las mayores fuentes de diversidad en la biota de los puertos y marinas, al estar a menudo compuesta por especies arborescentes y estructuralmente complejas tales como algas, hidrozoos o briozoos (Bradshaw et al., 2003). Así, la propia estructura de estos organismos supone un incremento en la complejidad del sustrato, pa- Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 45 sando de un sustrato intrínsecamente plano o liso (superficie de la estructura artificial) a un sustrato tridimensional (las propias ramificaciones de las especies del fouling), aportando, en consecuencia, una mayor diversidad de microhábitats; ello permite, a su vez, la presencia de numerosas especies de pequeños invertebrados epibiontes (Bradshaw et al., 2003). Las ventajas que ofrecen estos sustratos a los epibiontes son varias. Por ejemplo, el aumento de la complejidad así como la presencia de nematocistos en los hidrozoos, permite a los epibiontes obtener refugio frente a depredadores (Gili & Hughes, 1995; Flynn & Ritz, 1999; Giordano et al., 2011). Algunos organismos cleptocomensales pueden alimentarse de las presas del propio hidrozoo (Gili & Hughes, 1995; Genzano, 2001; Guerra-García et al., 2015) y las especies suspensívoras pueden servirse de este para elevarse en la columna de agua, para acceder al alimento potencialmente disponible en suspensión (Gili & Hughes, 1995; Bradshaw et al., 2003; Giordano et al., 2011). Entre las especies de hidrozoos frecuentes en el fouling, se encuentra Ectopleura crocea (Agassiz, 1862). Esta especie presenta una distribución mundial, desde el Pacífi co (Australia —Hayes et al., 2005—; Alaska —Molnar et al., 2008—) y Atlántico Sur (Genzano & Rodríguez, 1998) al mar Mediterráneo (Giordano et al., 2011), entre otros. Además, aparece sobre los cascos de embarcaciones, boyas u otros objetos flotantes. De hecho, Carlton & Hodder (1995) consideran que este hidrozoo ha expandido notablemente su distribución en las últimas décadas por su habilidad de separarse de los barcos a los cuales se fija, y dispersarse en consecuencia a lo largo de las costas, colonizando diferentes hábitats. Efectivamente, fragmentos de las colonias de Ectopleura crocea se separan fácilmente por la acción mecánica del oleaje (Schuchert, 2010), teniendo además otros modos de dispersión asexual (Rungger, 1969). En hábitats naturales suele aparecer sobre el mejillón Brachidontes rodriguezii (d’Orbigny, 1842) o sobre sustratos rocosos en general (Genzano & Rodríguez, 1998). Por otro lado, existen pocos estudios sobre el conjunto de la epifauna que alberga en sustratos naturales (Zamponi & Genzano, 1992; Genzano, 2001); sin embargo, se conoce que las colonias de Ectopleura crocea y especies relacionadas asentadas, por ejemplo, sobre barcos hundidos sustentan una rica fauna de pequeños invertebrados (Zintzen et al., 2008; Giordano et al., 2011). No obstante, el estudio de su epifauna en ambientes artificiales se ha centrado en determinados grupos taxonómicos (e.g. Guerra-García et al., 2015), y aún no se conoce con detalle la diversidad y composición de toda la fauna asociada que puede albergar. En general, la fauna asociada a hidrozoos está dominada principalmente por pequeños crustáceos, sobre todo anfípodos (Hughes, 1978; Zamponi & Genzano, 1992; Genzano, 2001; Giordano et al., 2011). Por otro lado, Ectopleura crocea parece constituir un hábitat adecuado para el asentamiento Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 46 inicial de algunas especies exóticas que llegan a los puertos. Así, Ros et al. (2013a) observaron que las dos únicas especies de anfípodos caprélidos presentes en hidrozoos sobre hábitats artificiales fueron las especies exóticas Paracaprella pusilla Mayer, 1890 y Caprella scaura Templeton, 1836. De hecho, Paracaprella pusilla apareció exclusivamente en el hidrozoo Eudendrium racemosum (Cavolini, 1785) en un estudio realizado en el sur de España (Ros et al., 2013b). Por otro lado, la fauna bentónica suele mostrar oscilaciones temporales en su diversidad y composición así como en la abundancia de las especies (Coma et al., 2000; Zintzen et al., 2008; Pacios et al., 2011). Este patrón se repite en el caso de la fauna asociada a organismos sésiles tales como hidrozoos (Genzano, 2005); en particular, durante los meses de verano aparece un mayor número de especies e individuos seguido de un posterior descenso en los meses de otoño e invierno. Por ejemplo, Zintzen et al. (2008) encontraron diferencias significativas entre las abundancias y tipos de especies que habitaban en Tubularia indivisa Linnaeus, 1758 en los meses de primavera-verano respecto a los de otoño-invierno. En este contexto, el principal objetivo del presente estudio es determinar la composición y diversidad del conjunto de la epifauna asociada a Ectopleura crocea en sustratos artificiales, concretamente en marinas del Sur de España. Hasta la fecha, tan sólo se habían estudiado las poblaciones de caprélidos presentes en este hábitat (Guerra-García et al., 2015). Además, se contrastará de forma específica la hipótesis que predice que la composición y abundancia de la fauna asociada variará a lo largo del tiempo, de forma similar a los patrones observados para invertebrados bentónicos en zonas templadas, a través de muestreos realizados con periodicidad bimensual durante un ciclo anual completo. MATERIAL Y MÉTODOS Zona de estudio El lugar elegido para el muestreo fue Puerto Marina, El Rompido, Huelva (37°12’57,5”N, 07°07’43,8”W) (fi gura 1). Dicho puerto se encuentra en la costa atlántica de la Península Ibérica, en la desembocadura del Río Piedras. Esta situación genera fuertes corrientes y fl uctuaciones considerables de salinidad y temperatura (Guerra-García et al., 2001). Su cercanía al Estrecho de Gibraltar conlleva la presencia de mareas con una amplitud de 3,7 metros entre pleamar y bajamar. Se trata de un puerto deportivo de poco tráfi co, contando con aproximadamente 300 amarres disponibles (Puerto Marina El Rompido, 2015). Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 47 Metodología de muestreo Las muestras destinadas al estudio de la fauna se recogieron de forma bimensual entre julio de 2010 y julio de 2011, ambos inclusive. Así mismo, durante cada muestreo se midieron los siguientes parámetros en el agua: temperatura, pH, salinidad, oxígeno disuelto (DO) y turbidez. Se realizaron tres mediciones para cada parámetro en puntos elegidos de forma aleatoria en el puerto; a partir de ellas, se calculó la media y desviación estándar para cada parámetro en cada muestreo. La salinidad y el pH se midieron mediante una sonda CRISON MM40; la temperatura y DO con un oxímetro CRISON OXI 45P; y la turbidez utilizando un turbidómetro WTW 335 IR, en unidades de turbidez nefelométricas (ntu). En cada fecha de muestreo se recolectaron tres réplicas de Ectopleura crocea, siguiendo el protocolo descrito por Guerra-García et al. (2015). Cada réplica consistía en una colonia bien desarrollada del hidrozoo; cada colonia se recogía separada de la siguiente por decenas de metros (Ros et al., 2013b). Dichas colonias se recolectaron de la superficie lateral del pantalán flotante, a poca profundidad; se separaron del sustrato a mano y se introdujeron en frascos con etanol 80% para su conservación y posterior estudio en el laboratorio. Metodología de laboratorio Para cada una de las réplicas, se sacudió la colonia correspondiente de Ectopleura crocea sobre un tamiz de luz de malla de 0,1 mm, con el objeto de separar la macrofauna y el sedimento (Ros et al., 2013b). A continuación, Fig. 1.—Mapa del área de muestreo en Puerto Marina El Rompido, Huelva. Fig. 1.—Map of the study area in Puerto Marina El Rompido, Huelva. Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 48 la muestra se lavó sobre dicho tamiz para eliminar la mayor cantidad de sedimento posible y seguidamente poder separar la fauna. Dicha separación se realizó utilizando una lupa binocular. En cualquier caso, cada colonia de Ectopleura crocea fue examinada minuciosamente para comprobar que ningún componente faunístico había quedado retenido en la misma tras el lavado previo. Cada uno de los individuos encontrados de la macrofauna fue identificado hasta nivel de especie siempre que fue posible, utilizando para ello una lupa binocular y un microscopio. Para comprobar el nombre válido y la clasificación vigente de cada especie se ha recurrido a la base de datos World Register of Marine Species (WoRMS Editorial Board, 2015). Dado que el volumen de sustrato variaba entre réplicas, la abundancia de cada especie se expresó como el número de individuos por 1000 ml de sustrato (Guerra-García et al., 2009a; Ros et al., 2013b; Guerra-García et al., 2015). Análisis de datos Se determinó para cada una de las tres réplicas de cada mes el número total de especies (S), la abundancia total, la diversidad expresada como el índice de Shannon-Wiener (H’, log2; Shannon & Weaver, 1963) y el índice de equidad de Pielou (J’; Pielou, 1966), así como la media y desviación estándar de los tres valores correspondientes en cada mes. Con el objeto de determinar si había diferencias significativas en la media de los valores de las variables mencionadas a lo largo del tiempo, se realizaron los correspondientes análisis de la varianza (ANOVA) de una vía, considerando el factor “Mes”. Previamente, se comprobó si existía heterogeneidad de varianzas por medio del test de Levene. Si ofrecía resultados significativos (P < 0,05), los datos fueron transformados a continuación por la raíz cuadrada o log (x + 1) (Underwood, 1996). En el caso de que el ANOVA indicase diferencias significativas, se utilizó la prueba post-hoc de Student-Neuman-Keuls (SNK) para identificar entre qué meses radicaban tales diferencias (Underwood, 1996). Estos análisis se llevaron a cabo con el paquete estadístico SPSS 21. Con el fin de determinar, en primer lugar, la similitud en la composición faunística entre los diferentes meses, y, en segundo lugar, su posible relación con los parámetros ambientales medidos, se realizaron diversos análisis multivariantes (paquete estadístico PRIMER v.6; Clarke & Warwick, 1994). Para ello, se utilizó el índice de Bray-Curtis como medida de la similitud entre cada dos réplicas; así, los valores de este índice se calcularon para cada posible comparación entre réplicas, ya fuesen del mismo mes o entre réplicas de meses distintos. Previamente, los datos de abundancia de cada Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 49 especie se transformaron por medio de la raíz cuadrada. La matriz triangular de los valores del índice de Bray-Curtis resultante se utilizó para clasificar las muestras por medio de un dendrograma (análisis CLUSTER) y para su subsiguiente ordenación (escalamiento multidimensional no paramétrico (MDS)). La prueba SIMPROF se realizó conjuntamente con el análisis CLUSTER para detectar qué muestras se agrupan significativamente (P <0,05). Se utilizó el BIOENV (PRIMER; Clarke & Warwick, 1994) para identificar los parámetros ambientales que mostrasen una mayor correlación con la composición faunística. Este es un método no paramétrico que calcula los valores del coeficiente de correlación de rangos armónicos de Spearman entre las respectivas matrices de similitud de datos bióticos (basada en la abundancia de especies y el índice de Bray-Curtis) y abióticos (basada en las variables ambientales medidas en el agua –5 en total– y las distancias euclídeas). Los datos abióticos fueron normalizados previamente. El análisis BIOENV compara ambas matrices de similitud, basándose en las distintas combinaciones posibles de parámetros ambientales (de una a cinco variables en este caso), seleccionando las que muestran mayores valores del coeficiente de correlación. RESULTADOS Parámetros ambientales Los valores de la temperatura del agua oscilaron en torno a un intervalo de aproximadamente 12°C, alcanzando su máximo en julio de 2010 (23,9 ± 0,4°C; media ± desviación estándar) y su mínimo en enero del año siguiente (12,0 ± 0,1°C). La salinidad mostró un patrón similar, con un máximo de 38,8 ± 0,1 PSU en julio de 2010 y un mínimo de 23,8 ± 0,1 PSU en marzo de 2011. La variación de los valores de pH no mostró un patrón temporal consistente, con valores más o menos similares, oscilando desde 7,9 ± 0,0 a 8,5 ± 0,0. Por el contrario, DO mostró un patrón temporal diferente, con el mínimo en septiembre de 2010 (7,1 ± 0,1 mg/l) y el máximo en mayo de 2011 (8,7 ± 0,1 mg/l). Por último, la turbidez presentó sus valores más altos en julio de 2010 (25,8 ± 1,0 ntu), disminuyendo considerablemente en los meses siguientes hasta llegar al mínimo en enero de 2011 (1,8 ± 0,7 ntu). Los parámetros ambientales se describen detalladamente en Guerra- García et al. (2015). Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 50 Composición faunística Se encontraron un total de 3097 individuos distribuidos en 22 especies asociadas a Ectopleura crocea a lo largo del periodo de estudio (Tabla I), pertenecientes a tres filos: Platyhelminthes, Annelida y Arthropoda. Este último fue el mejor representado tanto en abundancia como en número de especies (figura 2), concretamente debido a la aportación del orden Amphipoda, representado a su vez por ocho familias. Además, los anfípodos Apocorophium acutum (Chevreux, 1908) (Corophiidae) y Stenothoe tergestina (Nebeski, 1881) (Stenothoidae) fueron las únicas especies presentes en todos los muestreos. La familia Stenothoidae fue la más abundante en el conjunto del periodo de estudio, al constituir más del 60% de todos los individuos encontrados (figura 3). La representación en número de especies y abundancia total del resto de grupos zoológicos fue mucho menor, concretamente la correspondiente a platelmintos, anélidos y otros artrópodos. Tabla I.—Abundancia media de las especies encontradas en Ectopleura crocea cada mes (número de individuos por 1000 ml). Table I.—Mean abundance of species found on Ectopleura crocea each month (number of individuals per 1000 ml). 2010 2011 Jul Sep Nov Ene Mar May Jul Filo Platyhelminthes Clase “Turbellaria” Turbellaria indet. 50 0 0 143 0 488 0 Filo Annelida Clase Clitellata Subclase Oligochaeta Oligochaeta indet. 0 4000 0 0 0 122 0 Clase Polychaeta Subclase Sedentaria Orden Spionida Familia Spionidae Spionidae indet. 0 0 0 0 385 0 0 Dipolydora sp. 0 0 0 0 370 0 0 Subclase Errantia Orden Phyllodocida Familia Polynoidae Polynoidae indet. 36 0 0 0 0 0 0 Lepidonotus clava (Montagu, 1808) 36 0 0 0 0 0 0 Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 51 2010 2011 Jul Sep Nov Ene Mar May Jul Filo Arthropoda Subfilo Crustacea Clase Malacostraca Orden Amphipoda Suborden Senticaudata Superfamilia Caprelloidea Familia Caprellidae Caprella dilatata Krøyer, 1843 15253 0 8333 0 0 1153 18667 Caprella equilibra Say, 1818 0 0 0 154 0 25439 8333 Familia Podoceridae Podocerus variegatus Leach, 1814 0 20500 13667 769 0 0 1000 Superfamilia Corophioidea Familia Ampithoidae Ampithoe riedli Krapp-Schickel, 1968 0 0 0 0 570 0 0 Familia Corophiidae Apocorophium acutum (Chevreux, 1908) 555 34667 3500 712 5212 9368 22000 Corophium sp. 0 0 0 0 133 0 0 Monocorophium acherusicum (Costa, 1853) 0 0 0 375 4413 28798 42667 Monocorophium insidiosum (Crawford, 1937) 452 9333 0 0 0 0 0 Superfamilia Photoidea Familia Ischyroceridae Ericthonius punctatus (Bate, 1857) 0 0 1667 0 0 2484 35000 Jassa sp. 908 0 0 125 385 0 0 Superfamilia Aoroidea Familia Aoridae Microdeutopus sp. 0 0 0 0 133 0 0 Superfamilia Gammaroidea Familia Gammaridae Gammaridae indet. 53 0 0 0 385 0 0 Suborden Gammaridea Familia Stenothoidae Stenothoe tergestina (Nebeski, 1881) 9316 45833 27500 19588 36339 132812 200333 Stenothoe valida Dana, 1852 0 0 6833 1658 0 42689 22667 Orden Isopoda Suborden Cymothoida Superfamilia Anthuroidea Familia Paranthuroidea Paranthura costana Bate & Westwood, 1866 3600 0000 Subfilo Hexapoda Clase Insecta Orden Diptera Diptera indet. 36 0 0 0 0 0 0 Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 58 en las cinco combinaciones de variables con mayores valores del índice de correlación, concretamente en conjunción con la temperatura del agua. Tabla II.—Resultados del análisis BIOENV. Valores de correlación según el coeficiente de rangos armónicos de Spearman entre las variables abióticas y la composición faunística. Table II.—Results of the BIOENV analysis. Correlation values according to Spearman harmonic ranks between the environmental parameters and faunistic composition. Combinaciones de variables Correlaciones (ρw ) Turbidez Temperatura 0,371 Turbidez 0,356 Turbidez Temperatura Oxígeno 0,315 Turbidez Temperatura Oxígeno Salinidad 0,233 Turbidez Temperatura Salinidad 0,173 Fig. 9.—Ordenación MDS de las réplicas de cada mes basada en la matriz triangular de similitud (índice de Bray-Curtis) y en la abundancia de las especies (códigos de las réplicas: 07101 = mes: 07; año: 10; réplica: 1). Fig. 9.—MDS of the replicates of each month based on the triangular similarity matrix (Bray-Curtis index) and species abundance (codes of the replicates: 07101 = month: 07; year: 10; replicate: 1) Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 59 DISCUSIÓN Composición faunística La composición de la epifauna asociada a Ectopleura crocea en hábitats artificiales era hasta ahora desconocida, por lo que el presente estudio constituye el primero sobre este tema. Nuestros resultados destacan la clara dominancia de los crustáceos, concretamente de los anfípodos, en comparación con otros grupos zoológicos. Este patrón es similar al reportado en este y otros hidrozoos así como otras especies del fouling, en los que los anfípodos constituyen el grupo mejor representado en número de especies (Bavestrello et al., 1996; Genzano, 2001; García et al., 2009; Giordano et al., 2011; Pacios et al., 2011). La familia Stenothoidae ha mostrado una clara dominancia numérica, concretamente por parte de Stenothoe tergestina, que apareció en todos los muestreos. Esta especie ha sido encontrada asimismo sobre otros sustratos (Guerra-García et al., 2009b; Izquierdo & Guerra-García, 2011; Pacios et al., 2011), si bien con una abundancia mucho menor que sobre Ectopleura crocea. Esto podría indicar la existencia de algún tipo de asociación entre Ectopleura crocea y Stenothoe tergestina o bien que la segunda manifiesta algún tipo de preferencia de hábitat, tal y como se ha observado para Stenothoe brevicornis Sars, 1882 y el antozoo Actinostola callosa (Verrill, 1882) (Vader, 1983; Vader & Krapp-Schickel, 1996). No obstante, esta hipótesis deberá ser contrastada a través de estudios experimentales diseñados a tal efecto. Estudios sobre la epifauna de los componentes del fouling han sugerido que los anfípodos se sirven de estos sustratos para elevarse en la columna de agua, alcanzando así una mayor cantidad de detritus en suspensión (Gili & Hughes, 1995; Bradshaw et al., 2003; Giordano et al., 2011). Dado que la mayoría de las especies encontradas en el presente estudio son detritívoras (Guerra-García et al., 2014), podría considerarse que utilizan las colonias de Ectopleura crocea con este propósito. En este sentido, Guerra-García et al. (2015) encontraron que Ectopleura crocea acumulaba mayor cantidad de sedimento que el briozoo Bugula neritina (Linnaeus, 1758) en El Rompido, y que esto constituía además el principal componente de la dieta de los caprélidos encontrados, lo cual parece apoyar esta hipótesis. Por otro lado, Genzano (2005) indica que Caprella sp. constituye una de las principales presas de Ectopleura crocea durante los meses de primaveraverano, en parte debido a que es en esta época cuando es más abundante. Este patrón de abundancias es similar al encontrado en nuestro estudio, ya que Caprella dilatata Krøyer, 1843 y Caprella equilibra Say, 1818 aparecieron principalmente en los meses cálidos. Genzano (2001) sugirió que estas Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 60 especies utilizan el hidrozoo con el fin de obtener alimento por medio de dos estrategias: depredando otras especies de la epifauna y actuando como cleptocomensales, alimentándose de las presas del propio hidrozoo. Los resultados de Guerra-García et al. (2015) apoyarían esta posibilidad, dado el 18% del contenido digestivo de Caprella dilatata y Caprella equilibra estaba constituido por fragmentos de crustáceos. A su vez, ello concuerda con el hecho de que Caprella spp. utilice estrategias cleptocomensalistas para su alimentación en Ectopleura crocea, siendo este beneficio más importante que el potencial riesgo de ser depredado por este sustrato. Por último, aunque no existen estudios exhaustivos sobre anfípodos exóticos o invasores en la Península Ibérica, nuestros resultados parecen mostrar que tales especies están ausentes sobre Ectopleura crocea. No obstante, dado que la mayoría de las especies encontradas son criptogénicas, resulta complicado deducir su área de distribución nativa. Aún así, Ros et al. (2014) encontraron la especie exótica Caprella scaura en diez puertos de la costa sur-oeste de la Península Ibérica, por lo que El Rompido se encuentra en su área de distribución potencial. Dado que Caprella scaura presenta afinidad por ambientes artificiales (Ros et al., 2013a), cabría esperar que en un futuro esta se pudiese establecer en el puerto de estudio. De esta manera, el presente trabajo podría aportar información de base acerca de la potencial expansión de Caprella scaura, facilitando la interpretación de posibles desplazamientos o relaciones antagónicas con las especies nativas. Variación temporal Aunque no se encontraron diferencias significativas entre la abundancia y diversidad de los meses cálidos frente a los fríos, nuestros resultados parecen coincidir con los de estudios previos sobre otras especies (Zintzen et al., 2008; Pacios et al., 2011); así, se registraron los valores más altos de abundancia en la época del año más cálida y bajos en los meses de invierno. Sin embargo, al contrario que otros estudios, las muestras de otoño e invierno mostraron valores más bajos para los índices de diversidad que los de verano y primavera. Los resultados de Genzano (2001) sobre Ectopleura crocea también contrastan con los nuestros, dado que éste observó una fuerte dominancia de determinadas especies, lo cual repercute en los menores valores de estos índices. En nuestro caso, dichos resultados se observaron en julio de 2010, en el que si bien se encontró el mayor número de especies del periodo, también se registraron tanto el segundo valor más bajo de equidad como de diversidad, debido a la patente dominancia de las dos especies más abundantes, es decir, Caprella dilatata y Stenothoe Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 61 tergestina. Aún así, dicho patrón no se repitió al año siguiente, en el que se encontraron menos especies pero mayores valores de diversidad. Con el objeto de determinar si estos resultados se deben a factores estocásticos, a la variación de las propias condiciones ambientales, o si son consistentes en el tiempo, sería necesario realizar un estudio de mayor duración en el tiempo. Por otro lado, en un estudio similar, Zintzen et al. (2008) encontraron que las muestras de otoño-invierno eran muy similares entre sí, mientras que las de primavera-verano parecían más dispares. Aunque el análisis CLUSTER del presente estudio parece mostrar un patrón similar, la ordenación MDS indica que las muestras de septiembre y noviembre de 2010 y enero de 2011 aparecen dispersas, mientras que las muestras de verano aparecen formando grupos más definidos; este patrón es opuesto al descrito por Zintzen et al. (2008). Nuevamente, creemos que un estudio similar con un mayor rango temporal permitiría detectar las variaciones estacionales en la composición de la epifauna con mayor precisión. Diversidad de epifauna en Ectopleura crocea frente a otras especies En líneas generales, se podría decir que el sustrato aportado por representantes del filo Cnidaria (p. e., hidrozoos, corales) sustentan una menor diversidad que los aportados por macroalgas de los filos Rhodophyta u Ochrophyta (Tabla III). Como se ha mencionado anteriormente, algunos hidrozoos depredan las especies que habitan sobre ellos, al estar provistos de nematocistos y espirocistos que facilitan la captura (Vader, 1983; Genzano, 2005). Sin embargo, las algas, al ser autótrofas, no utilizan su epifauna como fuente de nutrientes. De esta manera, se podría inferir que los sustratos algales albergan un mayor número de especies, las cuales se benefician de la protección que dota el sustrato sin correr el riesgo de ser depredados; por el contrario, las especies que se encuentran sobre los cnidarios deben tener algún grado de especialización o ser capaces de explotar los recursos que brindan, ya sea con inmunidad frente a los nematocistos o con estrategias alimentarias como el cleptocomensalismo, obteniendo así un beneficio adicional que les conduzca a habitar sobre los hidrozoos, a pesar de la potencial peligrosidad del propio sustrato. Aún así, estas conclusiones deben tomarse con cautela, dado que la diversidad en hidrozoos es altamente variable y las diferencias en número de especies podrían deberse a diferencias puramente morfológicas ya que no todas las especies arborescentes son comparables entre sí (Meretta & Genzano, 2014). Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 62 Tabla III.—Comparación de la biodiversidad encontrada sobre distintas especies de porte arborescente (Cnidaria y macroalgas). En negrita se destacan las especies de la clase Hydrozoa. Table III.—Comparison of the biodiversity found on different arborescente species (Cnidaria and macroalgae). Species of the class Hydrozoa are marked in bold. Especie sustrato N.º Especies Grupos estudiados Fuente CNIDARIA Ectopleura crocea (Agassiz, 1862) 22 Macrofauna vágil Presente estudio Ectopleura crocea 26 Macrofauna vágil Genzano (2001) (como Tubularia crocea) Ectopleura crocea 35 Toda la fauna y flora Zamponi & Genzano (1992) (como Tubularia crocea) Eudendrium sp. 19 Anfípodos Navarro-Barranco et al. (2014) Kirchenpaueria pinnata (Linnaeus, 1758) 71 Toda la fauna Varela et al. (2009) Melithaea flabellifera (Kükenthal, 1908) 16 Toda la fauna Kumagai & Aoki (2003) Millepora alcicornis Linnaeus, 1758 95 Toda la fauna Martins Garcia et al. (2009) Palythoa caribaeorum (Duchassaing & Michelotti, 1860) 28 Toda la fauna Pérez et al. (2005) Sertularella polyzonias (Linnaeus, 1758) 67 Toda la fauna Varela et al. (2009) Tubularia indivisa Linnaeus, 1758 102 Toda la fauna Zintzen et al. (2008) RHODOPHYTA Ellisolandia elongata 60 Peracáridos Guerra García et al. (2012) (como Corallina elongata) Ellisolandia elongata 57 Peracáridos Izquierdo & Guerra-García (2011) (como Corallina elongata) Ellisolandia elongata (J. Ellis & Solander) K. R. Hind & G.W.Saunders 40 Peracáridos Guerra-García et al. (2009a) (como Corallina elongata) Asparagopsis armata Harvey 50 Peracáridos Guerra García et al. (2012) Asparagopsis armata 41 Crustáceos Pacios et al. (2011) OCHROPHYTA Halopteris scoparia (Linnaeus) Sauvageau 23 Peracáridos no anfípodos Guerra-García et al. (2009c) (como Stypocaulon scoparium) Halopteris scoparia 309 Macrofauna vágil Sánchez-Moyano et al. (2000, 2002) CHLOROPHYTA Caulerpa prolifera (Forsskål) J. V. Lamouroux 177 Macrofauna Sánchez-Moyano et al. (2001) Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 63 La comparación del número de especies encontradas sobre Ectopleura crocea en sustratos artificiales con otros sustratos revela que ésta alberga una biodiversidad diferente que en ambientes naturales. Así, Zamponi & Genzano (1992) encontraron que los poliquetos y los picnogónidos constituían los grupos mejor representados, mientras que los anfípodos aparecían con menor frecuencia. Esto contrasta con los resultados de nuestro estudio y otros sobre hidrozoos, en los que los crustáceos constituyen el grupo más importante (Genzano, 2001; Zintzen et al., 2008; Martins García et al., 2009; Navarro-Barranco et al., 2014). Los ambientes portuarios son hábitats sujetos potencialmente a mayores fluctuaciones y perturbaciones que los hábitats naturales circundantes, ya sea por la polución, cambios en la temperatura o salinidad (Bax et al., 2003; Arenas et al., 2006; Guerra-García et al., 2015). Concretamente, el puerto de El Rompido se encuentra en la desembocadura del Río Piedras, lo cual implica grandes fluctuaciones en salinidad y turbidez (ver Guerra-García et al. —2015— para una descripción detallada de los parámetros ambientales). En el presente estudio, la turbidez fue el parámetro ambiental (junto con la temperatura) con una mejor correlación con la composición faunística, si bien sus valores fueron bajos; el mes con una mayor turbidez (julio 2010) mostró uno de los valores de abundancia más bajos de todo el estudio, superado solo por enero de 2011. Asimismo, Guerra-García et al. (2006) encontraron que la turbidez era el factor que mejor se correlacionaba con la composición de la biota en el intermareal. Esto podría explicar en parte la menor biodiversidad encontrada en Ectopleura crocea en este ambiente artificial, frente a sustratos naturales (Zamponi & Genzano, 1992), dado que, al tratarse de un ambiente poco estable, son menos las especies nativas capaces de establecerse en dichas condiciones. Por otro lado, se ha encontrado que la biota de ambientes artificiales y naturales difiere significativamente entre ambos tipos de hábitat, debido a la abundancia de determinadas especies, apareciendo más especies “raras” en los entornos naturales (Chapman, 2003). Se ha sugerido que este patrón viene determinado por la mayor heterogeneidad de los sustratos naturales frente a los artificiales, o por diferencias en la dinámica del oleaje (Chapman, 2003; Bulleri & Chapman, 2004). Esta hipótesis podría extenderse a la epifauna del fouling, dado que la abundancia de ciertas especies, como Stenothoe tergestina, en el presente estudio fue considerablemente más alta de lo que se observa en sustratos naturales (Guerra-García et al., 2009b,c; Guerra-García et al., 2012; Navarro-Barranco et al., 2014), posiblemente dificultando el establecimiento de otras especies De este modo, los puertos y demás estructuras artificiales constituyen una doble amenaza para la biodiversidad regional: sustituyen zonas de mayor heterogeneidad de hábitats, Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 K. GAVIRA-O’NEILL, J. MOREIRA & J. M. GUERRA-GARCÍA 64 capaces de albergar mayor número de especies (Chapman, 2003; Chapman & Bulleri, 2004), y aumentan la presión en estas zonas naturales por la entrada y establecimiento de organismos exóticos en los sustratos artificiales (Ros et al., 2013a,b). En definitiva, futuros estudios deberían comparar la epifauna de Ectopleura crocea tanto en sustratos naturales como artificiales, para comprobar si las potenciales diferencias en su composición faunística se deben a las características intrínsecas del sustrato (naturaleza, heterogeneidad de su superficie, inclinación; Chapman, 2003) o bien a determinados parámetros ambientales. Ello será necesario para poder entender el papel de las estructuras artificiales en el medio marino, tanto como potenciales hábitats alternativos, como para determinar si constituyen un punto de entrada y asentamiento de especies exóticas o invasoras. CONCLUSIONES 1) La epifauna de Ectopleura crocea en ambientes artificiales, aun siendo menos diversa que en ambientes naturales, presenta una composición diferente, caracterizada por la dominancia numérica de los anfípodos, concretamente de Stenothoe tergestina. 2) No se encontraron diferencias significativas entre los valores de abundancia, diversidad o equidad entre los meses de primavera-verano y otoño-invierno, como predecía la hipótesis inicial, aunque sí se puede apreciar cierta sucesión temporal en cuanto a la composición faunística, siendo las muestras de los meses cálidos más similares entre sí que los de los meses de otoño-invierno. AGRADECIMIENTOS Macarena Ros, Ángela Saavedra y Manuel González colaboraron en la recolección de las muestras y en la separación de la epifauna. El presente estudio se ha financiado a través del proyecto de Excelencia P11-RNM-7041 de la Junta de Andalucía. Zool. baetica, 26: 43-68, 2015 FAUNA ASOCIADA A E. CROCEA EN AMBIENTES PORTUARIOS 65 BIBLIOGRAFÍA ARENAS, F., BISHOP, J.D.D., CARLTON, J.T., DYRYNDA, P.J., FARNHAM, W.F., GONZALEZ, D.J. & WOOD, C.A., 2006. Alien species and other notable records from a rapid assessment survey of marinas on the south coast of England. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom, 86(6): 1329-1337. BAVESTRELLO, G., CERRANO, C., CATTANEO-VIETTI, R. & SARA, M., 1996. Relations between Eudendrium glomeratum (Cnidaria, Hydromedusae) and its associated vagile fauna. Scientia Marina, 60(1): 137-143. BAX, N., WILLIAMSON, A., AGUERO, M., GONZALEZ, E. & GEEVES, W., 2003. Marine invasive alien species: a threat to global biodiversity. Marine Policy, 27(4): 313-323. BRADSHAW, C., COLLINS, P. & BRAND, A.R., 2003. To what extent does upright sessile epifauna affect benthic biodiversity and community composition? Marine Biology, 143(4): 783-791. BULLERI, F. & CHAPMAN, M.G., 2004. 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