scieee AI-readable full text Open interactive document viewer

Relación entre la osteoporosis y la pérdida ósea marginal en implantes osteointegrados. Estudio retrospectivo a dos años

Alonso Domínguez, Ana María

Abstract

Sabemos que la osteoporosis es una enfermedad sistémica que se suele dar en pacientes con baja densidad mineral ósea. La periimplantitis es una enfermedad que se da en los tejidos de alrededor de los implantes dentales, provocando inicialmente una inflamación y posteriormente pérdida (parcial o total) del hueso de soporte del implante. El MCI es un índice radiomorfométrico, que se halla mediante la ortopantomografía y según varios estudios es un indicador fiable del grado de osteoporosis y osteopenia56-58,63-73 de un paciente, incluso sin llegar a ser un instrumento intencionalmente reconocido de diagnóstico de osteoporosis. La relación entre la osteoporosis y la enfermedad periodontal (pérdida de los tejidos de soporte del diente) sí ha sido estudiada en la literatura 65,70,76,81-89,91-95 existiendo controversia acerca de la relación entre ambas enfermedades. A su vez también ha sido estudiado de manera más limitada la relación entre la osteoporosis y el fracaso implantológico, siendo aceptado que la osteoporosis no constituye un factor de riesgo para el fracaso implantológico. Pero para nuestro conocimiento hay pocos estudios que comparan la osteoporosis con la periimplantitis sin llegar a una conclusión determinante. Por ello, utilizando el MCI como indicador de la osteoporosis (ampliamente probado), vamos a comprobar si existe relación entre la periimplantitis y el MCI para valorar si el presentar el máximo grado de MCI (C3, ampliamente relacionado con la osteoporosis) supone un factor de riesgo a la hora de desarrollar una periimplantitis.

Full text

TESIS DOCTORAL Relación entre la osteoporosis y la pérdida ósea marginal en implantes osteointegrados. Estudio retrospectivo a dos años Ana Mª Alonso Domínguez Facultad de Odontología Universidad de Sevilla TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 2! JOSÉ RAMÓN CORCUERA FLORES, Doctor en Odontología y Profesor Sustituto Interino, acreditado ANECA a Profesor Ayudante Doctor del Departamento de Estomatología de la Universidad de Sevilla GUILLERMO MACHUCA PORTILLO, Doctor en Medicina, Profesor Titular, acreditado ANECA a Catedrático, del Departamento de Estomatología de la Universidad de Sevilla. CERTIFICAN: Que la licenciada en Odontología Dª. ANA Mª ALONSO DOMÍNGUEZ ha realizado bajo su tutela y dirección el trabajo titulado “Relación entre la osteoporosis y la pérdida ósea marginal en implantes osteointegrados. Estudio retrospectivo a dos años”, que presenta para la obtención del título de Doctor en Odontología. Lo que firman en Sevilla, a de de 2016. Fdo: Prof. Guillermo Machuca Portillo ! Fdo: Dr. José Ramón Corcuera Flores 19 Febrero TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 3! ÍNDICE TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 4! ÍNDICE 1.- INTRODUCCIÓN 6 1.1 La osteoporosis 7 Definición 7 Clasificación 8 Epidemiología 9 Etiopatogenia 14 Factores de riesgo 15 Prevención 16 Diagnóstico 18 1.2 La ortopantomografía como predictor del nivel de osteoporosis 20 1.3 Relación entre la enfermedad periodontal y la osteoporosis 26 1.4 Relación entre los implantes y la osteoporosis 32 1.5 Periimplantitis 35 Definición 35 Clasificación 36 Prevalencia 37 Etiología 38 Factores de riesgo 40 Diagnóstico 42 1.6 Relación entre la periimplantitis y la osteoporosis 43 1.7 Otros factores relacionados con la periimplantitis 45 2.- HIPÓTESIS DE INVESTIGACIÓN 46 3.-PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA 48 4.- OBJETIVOS 51 5.- MATERIAL Y MÉTODO 53 Tipo de estudio 54 Población de estudio 54 Criterios de inclusión y exclusión 55 Examen radiológico con ortopantomografías 55 Implantes 57 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 5! Patologías y medicación 57 Otras variables 58 Evaluación estadística 58 6.- RESULTADOS 61 7.- DISCUSIÓN 66 8.- CONCLUSIONES 70 9.- REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS 72 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 6! 1.- INTRODUCCIÓN TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 7! 1.- INTRODUCCIÓN 1.1 La Osteoporosis La Organización Mundial de la salud (1991) define la osteoporosis como una enfermedad metabólica sistémica caracterizada por la disminución de la masa ósea (MO) y un deterioro de la microarquitectura del tejido óseo, que conduce a una mayor fragilidad ósea y a un aumento del riesgo de fracturas. Esta definición implica nuevos conceptos: por una parte, permite observar la enfermedad sin la existencia obligatoria de fracturas, y por otra, habla ya de la alteración de la microarquitectura.1 En 2001, la Conferencia de Consenso del National Institute of Health (NIH), la definió como una “enfermedad esquelética caracterizada por el compromiso de la resistencia ósea que aumenta el riesgo de fractura”. En esta definición aparece el concepto de resistencia ósea, la cual refleja la integración de dos características principales, la densidad mineral ósea (DMO) y la calidad de hueso. La densidad de masa ósea se expresa como gramos de mineral por área o volumen, determinada individualmente por la masa ósea máxima y la cantidad de pérdida de hueso. La calidad ósea se refiere a la arquitectura, el grado de recambio, el acúmulo de lesiones como microfracturas y el grado de mineralización.2 Por tanto, la definición de Osteoporosis (OP) del NIH integra dos características: la cantidad de masa ósea (componente cuantitativo) y el concepto resistencia-fragilidad ósea (componente cualitativo). En 1994 la Organización Mundial de la Salud (OMS) estableció los criterios diagnósticos de la OP sobre la base de criterios epidemiológicos que tienen en cuenta la evolución de los valores de la masa ósea con la edad (evaluados con densitometría ósea como densidad mineral ósea) y la prevalencia e incidencia de las fracturas osteoporóticas en mujeres posmenopáusicas de raza blanca.3 Definiéndose cuatro categorías: • Normal: cuando la DMO es superior a -1 DE (desviación estándar) en la escala T. • Osteopenia: cuando la DMO se sitúa entre -1 y -2.5 DE en la escala T. • Osteoporosis: cuando la DMO es inferior a -2.5 DE en la escala T. • Osteoporosis grave o establecida: cuando al criterio de osteoporosis se añade la presencia de fracturas. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 8! La escala T toma como referencia la DMO de la población joven cuando se alcanza el pico máximo de masa ósea. La puntuación en la escala Z relaciona los valores de la DMO de otros grupos de población diferente a mujeres de raza blanca (varones, niños y otras razas), correspondientes a su mismo grupo de edad y sexo. El valor Z cobra un especial interés a la hora de establecer criterios terapéuticos, sobre todo en edades avanzadas.4 Hasta la fecha, esta clasificación densitométrica, basada en la escala T, se considera universalmente aceptada como criterio diagnóstico, a pesar que es una clasificación que plantea varias limitaciones, de manera estricta, sólo es adecuada para mujeres postmenopáusica de raza blanca, no tiene en cuenta el componente cualitativo del hueso, su aplicación principal es en columna vertebral y cadera y pueden existir interferencias en la medición por patología degenerativa o calcificaciones paravertebrales.5,6 Clasificación de la osteoporosis Osteoporosis primaria7,8: Constituye el grupo más amplio e incluye los casos de OP en los que no se identifica ninguna enfermedad que la justifique directamente. Se distinguen: OP idiopática juvenil y OP del adulto joven Afecta a niños o adultos jóvenes de ambos sexos con función gonadal normal. La OP idiopática juvenil es un trastorno raro, que se inicia generalmente entre los 8 y los 14 años. Se manifiesta por la aparición brusca de dolor óseo y de fracturas con traumatismos mínimos. El trastorno remite por sí solo en muchos casos y la recuperación ocurre de forma espontánea en un plazo de 4 ó 5 años. La OP idiopática del adulto joven se observa en varones jóvenes y mujeres premenopáusicas en las que no se objetiva ningún factor etiológico. El comienzo del trastorno en algunas mujeres aparece con el embarazo o poco después. Estas mujeres presentan disminuciones de la DMO del hueso trabecular que puede permanecer baja durante muchos años. Los estrógenos no son eficaces en este tipo de OP. La evolución es variable y a pesar de que los episodios de fracturas recidivantes son característicos, TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 9! no se produce un deterioro progresivo en todos los enfermos. Osteoporosis postmenopáusica. Tipo I Ocurre en un subgrupo de mujeres posmenopáusicas de 51 a 75 años y se caracteriza por una pérdida acelerada y desproporcionada de hueso trabecular (alta remodelación ósea). Las fracturas de los cuerpos vertebrales y de la porción distal del radio son complicaciones frecuentes. Se observa disminución de la actividad PTH para compensar el aumento de la reabsorción ósea. El tratamiento antirreabsortivo es eficaz para frenar la pérdida ósea. Osteoporosis senil. Tipo II Se detecta en algunas mujeres y varones de más de 70 años como consecuencia de un déficit de la función de los osteoblastos (bajo remodelado óseo). Otros factores etiopatogénicos son: sedentarismo-inmovilización, peor absorción intestinal de calcio, menor insolación y trastornos nutricionales que ocasionan déficit de vitamina D e hiperparatiroidismo secundario. Se asocia con fracturas de cuello femoral, porción proximal del humero y pelvis, por afectarse tanto el hueso cortical como el trabecular. El tratamiento antirreabsortivo es menos eficaz en este tipo de OP, tal y como cabe esperar por su mecanismo patogénico. Osteoporosis secundarias. Se clasifican en este grupo todos aquellos casos de OP que son una consecuencia o bien una manifestación acompañante de otras enfermedades o de su tratamiento. Las causas son numerosas y muy diversas.9 Epidemiología de la osteoporosis La osteoporosis es la enfermedad metabólica ósea más frecuente en países desarrollados. Convirtiéndose en un problema sanitario global cuya importancia va en aumento como consecuencia de la mayor esperanza de vida y los cambios en el estilo de vida. Su prevalencia real es difícil de establecer, ya que es una enfermedad asintomática hasta la aparición de complicaciones, lo que hace difícil la identificación de las personas que TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 16! ! El tratamiento con corticosteroides (5 mg/ día durante 3 meses o más de prednisona o equivalente) ! Enfermedades endocrinas: hipertiroidismo, hiperparatiroidismo, hipogonadismo masculino ! Fractura osteoporótica en primer grado ! Bajo peso (< 40 kg o IMC < 19 kg/m2) 2 . Factores de riesgo moderado ! La menopausia fisiológica ! Bajo consumo de calcio (< 500-850 mg / día durante períodos prolongados ) ! Fumadores (> 20 cigarrillos / día ) ! Alcoholismo ! Enfermedades osteopénicas: gastrointestinales (malabsorción, resección intestinal, enfermedad inflamatoria intestinal, gastrectomía), enfermedad hepática crónica, trasplante, artritis reumatoide, insuficiencia renal crónica, enfermedad pulmonar obstructiva crónica, diabetes mellitus ! Drogas: litio, anticomicial (difenilhidantoína, fenobarbital, etc), L-tiroxina, heparina, inmunosupresores (ciclosporina), bloqueo hormonal (inhibidores de la aromatasa y de gonadotrofinas), fármacos quimioterapéuticos Factores de riesgo de fracturas44 ! DMO compatible con osteopenia y osteoporosis ! Edad mayor de 65 años ! Fractura osteoporótica previa ! Fractura osteoporótica en primer grado ! Bajo peso ! Aumento del riesgo de caídas: debilidad muscular, problemas de marcha, del equilibrio o la movilidad, déficits visual o cognitivo, antecedentes de caídas, etc Prevención de la osteoporosis La prevención de la osteoporosis es muy importante porque las terapias actuales no tienen el potencial necesario para reparar los daños en la microarquitectura del hueso causados por la osteoporosis.45 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 17! Existen distintas estrategias de prevención y modificación de estilos de vida y la primera línea de la prevención de la osteoporosis, la terapia de reemplazo hormonal. Los objetivos que se pretenden alcanzar con la prevención son: optimizar el desarrollo esquelético y maximizar el pico de masa ósea, evitar las causas y los factores conocidos de OP secundaria, preservar la integridad estructural del esqueleto y prevenir las fracturas.17 Se considera que mantener una actividad física adecuada desde la infancia, limitar el consumo de bebidas alcohólicas, el abandono del tabaquismo y un aporte suficiente de calcio (1000-1200 mg/día) junto a una exposición regular a la luz del sol (sobre todo en personas muy mayores y residentes en instituciones), contribuyen a alcanzar durante la juventud el mayor pico de masa ósea posible y a mantenerlo en los años subsiguientes. El mantenimiento de estas medidas resulta importante incluso después de la aparición de la osteoporosis.46 Tratamiento farmacológico Además de la administración de suplementos de calcio y vitamina D se han evaluado diferentes intervenciones farmacológicas en sujetos con factores de riesgo de osteoporosis. Siendo susceptibles de recibir un tratamiento preventivo aquellos individuos con factores de riesgo y criterios densitométricos de osteopenia. Así, los estrógenos, el etidronato, el alendronato y el raloxifeno han demostrado ser eficaces en la prevención de pérdida de masa ósea. Terapia Hormonal Sustitutiva (THS) El tratamiento continuado con una asociación de estrógenos y progestágenos ha mostrado su eficacia en cuanto a la prevención de las fracturas vertebrales y no vertebrales. Se ha observado que tras más de 5 años de seguimiento con la THS, con estrógenos + progestágenos, se disminuye el riesgo de sufrir fracturas de cadera. No obstante, dicho tratamiento se acompaña en ocasiones de efectos adversos graves como son mayor probabilidad de padecer cáncer de mama y sufrir accidentes cerebrovasculares.47 Bifosfonatos Los bifosfonatos disminuyen la actividad de resorción ósea producida por los osteoclastos y constituyen el tratamiento farmacológico mejor estudiado en el TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 18! tratamiento de la osteoporosis comprobada. No obstante, son escasos los datos sobre su eficacia en poblaciones con bajo riesgo de fractura.48 Se ha comprobado que el alendronato y el risedronato reducen el riesgo de fracturas vertebrales y no vertebrales en mujeres postmenopáusicas tardías y están indicados en mujeres con osteoporosis densitométrica (< -2.5 DE). El etidronato reduce el riesgo de fracturas vertebrales en mujeres postmenopáusicas y está indicado en mujeres con osteoporosis densitométrica (< -2.5 DE) y/o fracturas previas. Así, se ha confirmado que los bifosfonatos son más efectivos en mujeres ancianas de alto riesgo con osteoporosis densitométrica y/o fracturas previas.49 Respecto a la calcitonina se ha observado que reduce el riesgo de fractura vertebral pero no se considera un tratamiento de primera línea de la osteoporosis.49 Diagnóstico de la osteoporosis Sospecha de osteoporosis: En la práctica clínica diaria disponemos de una serie de puntos guía que, cuando están presentes, sirven de puntos de partida y anclaje de nuestra sospecha de que el paciente que tenemos delante padece una osteoporosis o tiene riesgo alto de padecerla. Básicamente los podemos agrupar en tres bloques: • Existencia de factores de riesgo clínicos de OP. Dado que estos factores de riesgo tienen baja sensibilidad y baja especificidad, no son por sí solos un criterio diagnóstico de OP, pero su asociación con esta enfermedad hace que sea inexcusable su valoración.50 En la anamnesis, hemos de indagar de forma prioritaria aquellos factores con mayor peso relativo de riesgo de OP (Tabla 1). • Presencia de manifestaciones clínicas producidas por las fracturas osteoporóticas y sus consecuencias. • Hallazgos radiológicos sugestivos de OP: la radiología, también es muy poco sensible y muy poco específica para diagnosticar una OP. Es necesario que exista al menos un 30% de pérdida de la DMO para que pueda ser apreciable con la exploración radiológica. Y a la inversa, no siempre que la imagen radiográfica aparenta baja DMO se confirma en la densitometría, puesto que, es muy frecuente que se artefacte por la superposición de partes blandas, por la obesidad, por la penetración del rayo, por la calidad de la placa y por la técnica TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 19! del revelado. Sin embargo, con frecuencia encontramos múltiples signos radiológicos sugestivos de OP que son un complemento importante a la hora de sospechar el diagnóstico de OP, sobre todo ante la presencia de fracturas vertebrales. Ante cualquiera de estas circunstancias tenemos que pensar en el diagnóstico de OP. Se trata de abordar el manejo de la OP desde una estrategia de cribado mediante la detección oportunista (case-finding) de individuos con mayor riesgo de padecer una OP, aprovechando las visitas a la consulta por otros motivos de salud.41,50 A partir de aquí, hemos de completar el estudio realizando una anamnesis y exploración física completa, analítica, radiología y densitometría ósea. Con todo ello estaremos en condiciones de confirmar el diagnóstico, grado y tipo de OP; realizar el diagnóstico diferencial con otras patologías; aproximar el riesgo de fractura y plantear el tratamiento adecuado.41,51,52 Partiendo de la actual definición de osteoporosis como la pérdida progresiva de masa ósea y del deterioro de la calidad del hueso, lo que conlleva al adelgazamiento de la estructura del mismo, aumentando la fragilidad y puesto que su manifestación clínica más evidente es la fractura osteoporótica, el diagnóstico está basado en la determinación de la masa ósea y en el diagnóstico de la fractura osteoporótica ya establecida. Como ya hemos expuesto, la determinación de la masa ósea se establece con la realización de una densitometría ósea. El método utilizado más ampliamente es la absorciometría radiológica de doble energía (DEXA), validada como predictor del riesgo de fractura. Aceptándose por convención la DEXA como patrón oro. En la actualidad es la mejor técnica existente para determinar la masa ósea por su precisión, fiabilidad, baja radiación, gran experiencia acumulada y la posibilidad de valorar la densidad mineral ósea de cualquier región ósea axial o periférica, e incluso de todo el esqueleto.52 Siendo las zonas de medición más habituales la columna lumbar y el cuello del fémur. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 20! Las radiografías convencionales no pueden medir la densidad ósea, pero pueden identificar las fracturas de columna.53 El estudio radiológico de la columna vertebral dorsal (centrado en D7) y lumbar (centrado en L2) en bipedestación (de frente y de perfil), trata de valorar el estado de la columna vertebral y de documentar la presencia de fracturas osteoporóticas, que con frecuencia son asintomáticas, y suponen un importante marcador de riesgo de nuevas fracturas.54 En ocasiones, no existen fracturas, pero sí signos radiológicos de hipertransparencia ósea coherentes con OP.55 Además, contribuye a evidenciar otras causas de dolor de espalda (artrosis, escoliosis, espondilitis, etc.). También detecta focos de calcio extravertebral que pueden alterar la medición densitométrica. Se trata pues, de una técnica poco sensible para el diagnóstico precoz y de nulo valor para el seguimiento terapéutico. Sin embargo, es eficaz por su simplicidad y bajo coste. Las indicaciones para solicitar un estudio radiográfico se basan, además del antecedente del traumatismo mínimo que provoca dolor, en la sospecha clínica cuando la paciente presenta una cifosis dorsal marcada y/o pérdida de altura referida a la talla, sobre todo en referencia a una medición previa. La sensibilidad y especificidad de la radiografía para detectar osteopenia son bajas y depende mucho de los factores técnicos (distancia focal, quirovoltaje, tiempo de exposición) y de la grasa circundante. No es útil por tanto para detectar reducción de masa ósea, aunque sí nos vale, sobre todo, para detectar acuñamientos y aplastamientos. Otras modalidades diagnósticas de fracturas vertebrales son el TC y RNM, pero son técnicas más caras y no están al alcance de todos los facultativos. 1.2 La ortopantomografía como predictor del nivel de osteoporosis Debido a que la masa ósea mandibular se correlaciona con la masa total del hueso esquelético, se especula que en sujetos con antecedentes de fracturas osteoporóticas la condición morfológica cortical mandibular se podría ver afectada.56 Existen numerosos estudios que analizan los hallazgos radiográficos en las ortopantomografías (OPGs) y radiografías periapicales, correlacionándolos con el diagnóstico precoz de osteoporosis, destacando la importancia del dentista en el diagnóstico precoz de esta enfermedad.57,58 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 21! Esto es así puesto que la OPG es una prueba rutinaria en la práctica odontológica actual. De la ortopantomografía se obtienen índices fiables; de entre todos los índices estudiados, el índice cortical mandibular (MCI) es el que proporciona resultados más claros y en el que nos vamos a centrar a continuación. Uno de los primeros autores que tomaron conciencia de la importancia de las ortopantomografías orales como factor predictivo de la osteoporosis fue Renner, el cual examinó a once mujeres postmenopáusicas mediante la realización de ortopantomografías y observó que de las once mujeres, las seis que estaban diagnosticadas de osteoporosis, presentaban una mayor reabsorción de las crestas residuales que las que no tenían osteoporosis.59 Las once mujeres eran portadoras de prótesis completas, tanto superiores como inferiores. Renner se basó en una intuición anterior elaborada por Atwood DA. en la que daba a entender que la osteoporosis afectaba a las crestas edéntulas y recomendaba a los dentistas que, para mejorar la adaptación de sus pacientes postmenopáusicas a las prótesis completas, debían remitirlas al reumatólogo para que diagnosticara o tratara una posible osteoporosis.60 Con respecto a los índices para medir la pérdida de hueso alveolar en pacientes con osteoporosis, éstos fueron descritos por Björn AL. Björn medía la altura del nivel óseo en mesial y distal de premolares y molares mandibulares y hacía la medida de la pérdida de hueso; este índice sólo se aplicó para diagnosticar periodontitis pero no osteoporosis. Se le llamó índice Roentgenográfico y se le considera el primer índice que mide la pérdida de hueso mandibular.61 Más tarde, Wilding utilizó las ortopantomografías para valorar si eran fiables para medir la altura ósea de las crestas mandibulares. Utilizó mandíbulas disecadas, las midió y posteriormente les realizó una ortopantomografía y constató que sólo en un 4.9% de las ortopantomografías no coincidían las medidas.62 En 1994, el propio Klemetti, sobre 353 ortopantomografías en las que ya había medido el Panoramic Mandibular Index (PMI), desarrollado por Benson en 1991, midió la altura de la cortical mandibular y estableció una clasificación ordinal para clasificar la forma de la cortical mandibular en tres grupos, el Índice Cortical Mandibular (MCI): C1: el margen cortical inferior es lineal y grueso en ambos lados (cortical normal). TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 22! C2: El margen cortical inferior presenta defectos semilunares de reabsorción lacunar y/o defectos endoóseos en la cortical y se ve también una leve erosión de la cortical en al menos un lado. C3: La cortical presenta grandes áreas de reabsorción lacunar, grandes defectos endoóseos, la cortical es claramente porosa y la corteza está severamente erosionada. El autor concluye que no se debe utilizar una ortopantomografía para diagnosticar osteoporosis, si bien su clasificación ordinal es bastante exacta con respecto a la osteoporosis. Dado que ningún índice diagnostica con fiabilidad la osteoporosis en ortopantomografías y el mandibular cortical index (MCI) de Klemetti es bastante exacto, éste es el que se va a utilizar en el estudio ya que si las pacientes están clasificadas en C2 o C3, es muy probable que padezcan osteoporosis y serán remitidas al reumatólogo.63 En 1998 K. Horner y H. Devlin realizaron un estudio cuyo objetivo fue establecer si existe relación entre el índice de calidad ósea (BQI), el índice mandibular cortical (MCI) y la densidad mineral ósea (DMO). Utilizaron la DEXA como el “estándar de oro” para la medición de la DMO mandibular. En él participaron 40 mujeres desdentadas con una edad media de 64.4 años. Los pacientes con una DMO inferior a -1 DE (desviación estándar) por debajo de la DMO media de todos los pacientes, eran considerados como “baja” masa ósea en la mandíbula. Hubo una correlación significativa entre la DMO y el MCI, así como entre el BQI y la DMO en los datos de los dos observadores. Concluyendo tras el análisis de regresión múltiple, que el MCI fue más dominante en la determinación de la DMO. Destacando las limitaciones encontradas en la reproductibilidad de las evaluaciones, que pueden disminuir su utilidad en la práctica clínica.64 Bollen y cols. en 2000, quisieron comprobar si hombres y mujeres con antecedentes de fracturas tenían cambios morfológicos en la corteza mandibular, utilizando para ello el MCI y la altura de la mandíbula mediante la técnica descrita por Wical y Swoope. Se observó que la presencia de una corteza mandibular moderadamente erosionada, aumentó el doble las probabilidades de una fractura osteoporótica y que la corteza mandibular severamente erosionada aumentó 8 veces más las probabilidades de una historia de fractura osteoporótica. Resaltó también que los pacientes con antecedentes de fracturas osteoporóticas tenían una corteza más delgada.56 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 23! En 2002 se llevó a cabo un estudio por Persson y cols. en el cual se estudió la relación de osteoporosis con los hallazgos morfológicos en la corteza mandibular mediante el MCI. En este trabajo de 1101 sujetos de distintas nacionalidades y edades entre 60 y 75 años, se detectó una correlación intraclase estadísticamente significativa entre el MCI y el diagnóstico de osteoporosis, mientras que la asociación entre el MCI y la historia de autodiagnóstico de osteoporosis fue baja, aunque el valor predictivo negativo fue alto.65 Halling y cols. en 2005, hicieron un estudio en el cual se planteaba el objetivo de determinar la validez del índice de Klemetti del MCI en el diagnóstico de la osteopenia/osteoporosis, definida por una reducción de la densidad mineral ósea en el talón evaluada mediante la DEXA. Para ello, fueron estudiados 211 sujetos (102 hombres y 109 mujeres) con edades comprendidas entre 60 y 96 años. Demostrando en el estudio que había más osteopénicos y osteoporóticos en el grupo C3 que en C2 y C1, y que lo eran de una manera estadísticamente significativa. Concluyendo que valores por debajo de C3 es altamente predictivo de la ausencia de osteopenia/osteoporosis.66 En el estudio de Taguchi de 2006, con 17 dentistas entrenados en el análisis de la morfología de la cortical inferior mandibular, se identificó en un primer grupo 14 de 16 mujeres que padecían osteoporosis y 15 de 22 mujeres que padecían osteopenia de entre 61 mujeres estudiadas, las cuales también aceptaron someterse a una densitometría de cadera. Los dentistas de este estudio, analizando la morfología de la cortical inferior mandibular sólo identificaron erróneamente a 10 pacientes (16%). Según este estudio los dentistas entrenados pueden identificar a aquellas mujeres que padecen osteoporosis postmenopaúsicas, analizando la morfología de la cortical inferior mandibular por medio de las ortopantomografías que tienen en sus propias clínicas, con tanta especificidad, sensibilidad y eficacia como analizando las herramientas clásicas para el diagnóstico de la osteoporosis.67 Devlin y cols. en 2007, desarrollaron un estudio con 653 mujeres de entre 45 y 70 años de edad, diagnosticadas previamente de osteoporosis. En él mediante las mediciones de tres radiólogos experimentados, se valoró el ancho cortical mandibular (MCW) y el MCI, como métodos previamente referidos para el diagnóstico de la osteoporosis. Se concluyó que la anchura cortical tiene mejor eficacia en la detección de la osteoporosis que el índice cortical mandibular. Y que sólo aquellos pacientes con la corteza inferior TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 24! más fina (<3mm) deben ser referidos para un estudio más detallado de la osteoporosis.68 El Mandibular Cortical Width (MCW) previamente referido, mide la altura del borde inferior de la cortical mandibular distal al foramen mentoniano. Se mide determinando en primer lugar la localización de ambos agujeros mentonianos, a continuación se traza una línea tangencial al borde inferior de la mandíbula y después una línea paralela a la línea anteriormente trazada, la cual contacta con el borde superior de la cortical mandibular. Por último se realiza una línea perpendicular a las dos líneas y que pasa por el centro del agujero mentoniano. Sugiriendo que un ancho de la cortical mandibular inferior o igual a 3 mm es un indicador apropiado para referir a una mujer posmenopáusica a realizarse la densitometría ósea, ya que puede ser un indicador de osteoporosis. En ese mismo año, Vlasiadis y cols. quisieron comprobar la eficacia del diagnóstico de la radiografía dental panorámica para comparar los índices anatómicos mandibulares con la densidad mineral ósea de la columna, en un grupo de mujeres con osteopenia/osteoporosis y la determinación de la frecuencia de la pérdida de dientes. 133 mujeres con edades entre 33 y 80 años fueron incluidas y diagnosticadas mediante la DEXA. A parte del MCI, también se evaluó el ancho cortical mandibular (MCW), el índice panorámico mandibular (PMI) y la reabsorción de la cresta alveolar, centrándonos ahora únicamente en el MCI. Se observó que cuando el grado de MCI aumenta (C2 o C3), la edad de las pacientes también lo hacia, así como los años de la menopausia. También se asoció un alto grado de índice cortical mandibular (C3) con valores bajos de DMO.58 El Índice Panorámico Mandibular (PMI) del que se habla en el estudio anterior, calcula la ratio entre la densidad o espesor cortical mandibular respecto a la relativamente constante distancia entre el agujero mentoniano y el borde inferior mandibular. Por tanto: PMI (superior) = espesor de la cortical / distancia del margen superior del agujero mentoniano al borde inferior de la mandíbula. PMI (inferior) = espesor de la cortical / distancia del margen inferior del agujero mentoniano al borde inferior de la mandíbula. Así se considera que un PMI inferior o igual a 0.3 mm puede ser un indicador de OP. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 25! Çakur y cols. en 2008, realizaron un estudio para intentar determinar si los cambios radiográficos pueden ser encontrado en la mandíbula de pacientes con osteoporosis mediante el uso de radiografías, para realizar un diagnóstico precoz de la enfermedad. Además del MCI se utilizó un nuevo método para medir la densidad ósea radiográfica de la mandíbula, que utiliza una radiografía panorámica dental que incorpora una cuña de aluminio. Fueron comparados con la densidad mineral ósea vertebral total de las vértebras lumbares, medido mediante la DEXA en 25 mujeres osteoporóticas de entre 50 y 59 años. Se determinó la existencia de una correlación negativa significativa del MCI con la DMO. Por otra parte, no hubo correlación entre el MCI y el nuevo método de medición de la densidad mineral mandibular. Concluyendo que es recomendable el uso de las radiografías panorámicas en la práctica dental para identificar a mujeres con baja DMO no diagnosticadas previamente, actuando el MCI como un indicador del estado óseo esquelético.69 Erdogan y cols. en 2009 presentaron un estudio para evaluar si las radiografías dentales se puede utilizar para el diagnóstico de la osteoporosis. Fue evaluado el número de dientes remanentes, el estado periodontal, radiografías periapicales y radiografías panorámicas para la medición del MCI. 108 sujetos formaron parte del estudio. Se observó una reducción significativa en el número de dientes en el grupo de pacientes osteoporóticos, así como una menor densidad mineral ósea en los pacientes con la cortical severamente erosionada. Mostrando una relación significativa entre el índice cortical mandibular propuesto por Klemetti y la DMO esquelética y la densidad alveolar.70 También en 2010, Leite A. F. buscó relacionar siete índices (MCI, anchura visual de cortical mandibular, mental index (MI), antegonial index (AI), Antegonial depth, gonial angle y antegonial angle) con la densidad ósea mandibular (MBD), medida por medio de la densitometría lumbar en 351 mujeres. Demostró que los índices antegoniales y el ángulo gonial no se pueden utilizar como valores predictores de osteoporosis; sin embargo, el mental index, el MCI y una estimación visual de la anchura de la cortical mandibular inferior son los índices más precisos a la hora de poder diagnosticar precozmente la osteoporosis postmenopáusica.71 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 32! después de un análisis univariado. Llegando a la conclusión de que la pérdida ósea sistémica puede ser un indicador de riesgo para la destrucción periodontal.95 Passos J. y cols. realizaron un estudio en 521 mujeres postmenopáusicas, de las cuales 94 eran casos (presencia de periodontitis) y 427 controles (ausencia de periodontitis). El diagnóstico de la osteoporosis se basó en informes densitométricos y los criterios establecidos por la OMS, registrándose osteopenia/osteoporosis en el 83% de los casos y en el 70.7% de los controles. Se llevó a cabo la evaluación y diagnóstico periodontal de las pacientes, detectándose un 18% de pacientes con periodontitis. En el análisis de asociación entre las mujeres con osteoporosis/osteopenia, se detectó que la probabilidad de tener periodontitis fue dos veces mayor que en aquellas con densidad mineral ósea normal. También se analizó en relación con el uso de medicación para la osteoporosis y con el número de dientes presentes en boca, observándose que la asociación se incrementó entre aquellas pacientes no usuarias de medicación y las que presentaban al menos diez dientes en boca.82 Por último, en algún estudio se ha llegado a la conclusión también de que la osteoporosis tiene un efecto perjudicial sobre el rendimiento y la eficiencia masticatoria y acelera la resorción residual crestal en pacientes osteoporóticos desdentados de edad avanzada. Siendo importante recordar, que estos pacientes se enfrentan inevitablemente a una resorción residual crestal irreversible y continua y una función masticatoria reducida.96 1.4 Relación entre los implantes y la osteoporosis La osteoporosis en otras zonas del esqueleto parece estar asociado con una disminución de la DMO en la mandíbula.97,98 De esta manera, el compromiso del metabolismo óseo sistémico existente en la OP puede ser un factor de riesgo que afecte a la osteointegración y al mantemiento de la osteointegración de los implantes.99 La osteointegración se mide por el porcentaje de contacto entre la superficie del implante y el hueso, la cual puede verse afectada por las características del implante, el procedimiento quirúrgico y también por las variables dependiente del pacientes que TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 33! pueden afectar a la cantidad y a la calidad del hueso. Para lograr la osteointegración de los implantes es necesario asegurar su estabilidad primaria adecuada. Por lo tanto, la OP, caracterizada por la pérdida de hueso, la alteración de la microestructura y la reducción de la capacidad de regeneración del hueso, ha sido considerado como una posible contraindicación o un factor de riesgo para la colocación de los implantes dentales.44 Respecto a la osteointegración, Shibli y cols. realizaron un análisis histológico comparativo entre los implantes con carga eliminados en pacientes con y sin osteoporosis. No mostró diferencias en los porcentajes de contacto hueso-implante entre ambos grupos. No siendo diferentes los resultados histomorfométricos una vez que se estableció la osteointegración entre ambos grupos. Lo cual sugiere que la osteoporosis no se puede considerar una contraindicación en la colocación de implantes en pacientes con osteoporosis.100 Duarte y cols. por su parte, analizaron histológicamente dos grupos de ratas (con y sin ovariectomía). Los resultados obtenidos indicaron que la deficiencias de estrógenos no tuvo efecto sobre el contacto implante-hueso en el área cortical. Sin embargo, el área de hueso dentro de los límites de las espiras del implante en el área cortical se vio afectada significativamente por la deficiencia de la hormona. Del mismo modo, todos los parámetros (contacto implante-hueso y área de hueso) se vieron influidos de manera significativa en el área de hueso esponjoso por la disminución de los niveles de estrógeno.101 Algunos estudios han establecido una relación entre la pérdida de hueso alveolar y la sistémica, relacionada con mediciones en el segundo metacarpiano, la densidad ósea en la cadera o la masa ósea generalizada. Estas comparaciones se han extendido a los implantes de titanio en la cavidad oral frente a la cadera. Pero la comparación no sería precisa porque los implantes dentales están sujetos a la acción de las bacterias de la cavidad oral, y en la cadera no. En otros términos de tensión y carga mecánica, las circunstancias podrían considerarse similares.102 Para evaluar la supervivencia de los implantes dentales Holahan y cols.. estudiaron tres grupos de pacientes de mujeres postmenopáusicas (ausencia de osteoporosis, osteopenia TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 34! y osteoporosis), observando que las pacientes con osteoporosis y osteopenia no fueron significativamente más propensas a desarrollar fracaso de los implantes en comparación con aquellas no osteoporóticas.99 En una revisión llevada a cabo por Tsolaki y cols. de estudios en humanos se registraron distintos resultados acerca de la relación de los implantes y la osteoporosis.97Algunos de ellos fueron: Alsaadi y cols. en un estudio llevado a cabo en 1212 mujeres y 792 hombres con 6946 implantes, tanto en pacientes con osteoporosis y sin osteoporosis, se observó una relación significativa de la osteoporosis y el fracaso temprano de los implantes.103 Por otro lado, Amorim y cols. en su estudio de 39 mujeres entre 48 y 70 años de edad, con 19 pacientes osteoporóticas, realizaron la DEXA de columna y del cuello del fémur para el diagnóstico de la osteoporosis. Colocaron 39 implantes en el grupo osteoporótico y 43 en el grupo control. En este caso no encontraron asociación entre la osteoporosis y el fracaso de los implantes.104 Moy y cols., realizaron un estudio de cohorte retrospectivo entre 1982 y 2003, con 1140 pacientes donde el 59.4% eran del sexo femenino. En él, 161 mujeres estaban sometidas a terapia hormonal sustitutiva y 304 no lo estaban. Se encontró un menor índice de éxito de los implantes en aquellas pacientes que recibían tratamiento con terapia hormonal sustitutiva.105 Friberg y cols. realizaron un estudio con 11 mujeres y 2 hombres diagnosticados de osteoporosis con la DEXA de columna y cadera. Se colocaron 70 implantes, con un seguimiento medio de 3.3 años. Se obtuvo un 97% de éxito de los implantes en maxilar y un 97.3% en la mandíbula.106 Becker y cols. utilizaron 49 casos (implantes fracasados) de los cuales 10 de ellos tenían osteoporosis y 49 controles (implantes no fracasados), con 7 pacientes con osteoporosis entre ellos. Se realizó el diagnóstico mediante la DEXA a nivel de la zona distal del radio y el cúbito. Con 3 años y 10 meses de seguimiento, no se observó relación entre la osteoporosis y la supervivencia de los implantes.107 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 35! Keller y cols. en un estudio llevado a cabo en conejos, con un grupo control y tres grupos de casos, a los cuales se les administraba glucocorticoides para provocar la condición osteoporótica en el hueso y así ver si afectaría o no a la osteointegración de los implantes. Los implantes fueron colocados en la tibia proximal lateral. Se observó una reducción significativa en el porcentaje de contacto del implante con el hueso durante la osteointegración en los grupos con condiciones de osteoporosis, en comparación con el área de los implantes en el grupo control. Respecto a las fuerzas de extracción de los implantes, no se encontraron diferencias significativas entre los distintos grupos.108 1.5 Periimplantitis El término periimplantitis apareció por primera vez en la literatura en 1987 en un estudio realizado por Mombelli y cols. y fue descrito como unas condiciones patológicas infecciosas de los tejidos de alrededor del implante.109 Actualmente la periimplantitis se puede definir como un proceso inflamatorio que se produce alrededor del implante, incluyendo tanto la inflamación de los tejidos blandos como la pérdida progresiva del hueso de soporte, más allá del remodelamiento óseo.110 La periimplantitis se caracteriza por la presencia de inflamación de la mucosa con sangrado al sondaje positivo, profundidad de bolsa igual o superior a 5 mm, una pérdida ósea acumulada igual o superior a 2 mm y/o 3 o más espiras del implante expuestas.111 En principio, hasta una pérdida de 0.2 mm de hueso alrededor de los implantes en el primer año, y posteriormente 0.1 mm anuales, se considera dentro de los limites aceptables.112 El grado de periimplantitis clínicamente puede ser clasificado en grado 0, 1, 2 o 3. (Tabla 3) Como clasificación radiológica de la periimplantitis se encuentra la propuesta por Lagervall y Jansson.113, que elige como referencia en función del sistema de implantes, la interfase implante-pilar o el punto más coronal de la superficie rugosa del implante. Dividiéndolos en cuatros grupos: • 0: sin pérdida ósea marginal. • 1: pérdida ósea marginal de un tercio o menos de la longitud del implante (pérdida ósea grado 1). TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 36! • 2: pérdida ósea marginal de más de un tercio hasta dos tercios o menos de la longitud del implante (pérdida ósea grado 2). • 3: pérdida ósea marginal de más de dos tercios de la longitud del implante (pérdida ósea grado 3). Tabla 3. Clasificación clínica de la periimplantitis de Renvert and Claffey114,115 Para poder comparar la pérdida ósea es necesario tener una radiografía inicial de la carga del implante. Sin embargo en los casos en los que no existe se recomienda utilizar una distancia vertical de 2 mm desde el nivel óseo marginal tras la remodelación que se espera posterior a la colocación del implante.110! GRADOS PERIIMPLANTITIS Signos de enfermedad Periimplantitis grado 0 • Fracaso de la osteointegración • Fractura del implante • Movilidad del implante >1mm horizontal Periimplantitis grado 1 (leve) • Sangrado al sondaje ± Supuración • Profundidad de bolsa <4 mm • Pérdida ósea <2 mm • Cuerpo extraño en surco periimplantario (comúnmente cemento) Periimplantitis grado 2 (moderada) • Sangrado al sondaje ± Supuración • Profundidad de bolsa 4-6 mm • Pérdida ósea <2 mm Periimplantitis grado 3 (severa) • Sangrado al sondaje ± Supuración • Profundidad de bolsa >6 mm • Pérdida ósea >2 mm TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 37! Prevalencia de la periimplantitis Respecto a la prevalencia de la periimplantitis, es importante destacar la variación en los valores registrados en los estudios, debido a los distintos criterios de periimplantitis que existen. En una revisión y metaanálisis de la literatura de la epidemiología de la periimplantitis realizado por Mombelli y cols.116 se ha registrado datos respecto a la incidencia/prevalencia que oscilan desde el 1% al 38% de los implantes afectados, en función del estudio. Destacando algunos de ellos a continuación: Bragger y cols., con 89 casos y 160 implantes colocados, de tipo ITI, con 8 a 12 años de seguimiento, consideraron periimplantitis una profundidad de bolsa mayor a 5 mm y sangrado +/supuración, a partir del registro de 24 casos de periimplantitis.117 Por otro lado, Gatti y cols. en 2008, tomaron 62 casos y 227 implantes, de tipo Nobel, Zimmer, Mathys, Straumann y Friadent con 5 años de seguimiento. Se consideró periimplantitis una profundidad de bolsa mayor a 5 mm más supuración u otro signo de infección y pérdida ósea. Los resultados obtenidos en este estudio fue 3% de los casos y 3l.1% de los implantes colocados.118 En 2010, Koldsland y cols. en un estudio con 109 sujetos y 372 implantes colocados de tipo Astra Tech, Branemark, Straumann y 3i y 8.4 años de seguimiento, se determinó que existía periimplantitis cuando había una profundidad de bolsa superior a 4 mm o superior a 5 mm más sangrado al sondaje +/supuración y pérdida ósea. La incidencia/prevalencia de periimplantitis registrada varió de 11% al 47% de los pacientes y del 5% al 37% de los implantes.119 Simonis y cols. realizaron un estudio retrospectivo de serie de casos, donde incluyeron 55 casos y 131 implantes, de tipo Straumann y superficie pulverizada de plasma de titanio (TPS), durante 10 años de seguimiento. Se aceptaba como periimplantits aquellos casos con profundidad de bolsa mayor a 4 mm más sangrado al sondaje +, más pérdida ósea superior o igual a 2.5 mm o bien la exposición de 3 espiras del implante. Los casos detectados con periimplantitis fueron de 38% en pacientes periodontalmente comprometidos y del 11% en pacientes periodontalmente sanos.120 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 38! En un estudio desarrollado por Rodrigo y cols. en 2011, con 22 sujetos y 68 implantes, de tipo Straumann y chorreado con arena, grano grueso y grabado ácido (SLA) y con 5 años de seguimiento, existía periimplantitis cuando había presencia de bolsas superior a 3 mm, sangrado +, más pérdida ósea superior a 3 mm. En él se registró unos valores de periimplantitis del 6% de todos los implantes.121 En 2012, Roccuzzo y cols. tomaron una muestra de 101 pacientes y 228 implantes de tipo Straumann y TPS, durante 10 años. Se consideró periimplantitis aquellos casos en los que fue necesario tratamiento antibiótico/quirúrgico de acuerdo con el protocolo de terapia de apoyo interceptivo acumulativo, registrándose periimplantitis en el 11% de los casos de pacientes periodontalmente sanos, 27% en pacientes con compromiso periodontal moderado y 47% en los casos de compromiso periodontal severo.122 En ese mismo año, Lee y cols. llevaron a cabo un estudio con 60 pacientes y 117 implantes de tipo Straumann, TPS y SLA , con seguimiento de 8 años. Se determinó que existía periimplantitis cuando había una profundidad de bolsa mayor a 4 mm más sangrado al sondaje +. Los resultados obtenidos fueron del 37% de los casos de pacientes periodontalmente comprometidos y del 17% en pacientes periodontalmente sanos, así como el 27% de los implantes de pacientes periodontalmente comprometidos y el 13% de los implantes de pacientes periodontalmente sanos.123 En otra revisión llevada a cabo por Derks y cols., en la que se realizó un meta-análisis, cuando se estudió la prevalencia de la periimplantitis, se obtuvieron unos valores medios de 21.7%. Mostrando una relación positiva estadísticamente significativa entre la prevalencia de la periimplantitis y el tiempo medio de función de los implantes.124 Etiología de la periimplantitis La razón real de la pérdida de hueso marginal alrededor de los implantes sigue siendo muy controvertido. Por un lado se postula la infección como la causa principal, y por otro lado, también se estudia el papel de la sobrecarga de los implantes como otra de las razones del aumento de la pérdida ósea marginal. La colonización bacteriana se puede producir en torno a los implantes, ya sea desde el TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 39! mismo momento de la colocación o por una infección posterior. Algunos autores asemejan la periodontitis que se produce en los dientes con la periimplantitis en los implantes dentales, pero existen grandes diferencias entre los tejidos que rodean a cada uno de ellos. Por lo que se cuestiona que se pueda aplicar el mismo razonamiento para ambos.125 Se ha indicado que la periimplantitis puede estar asociada con bacterias anaerobias gramnegativas presentes en la enfermedad periodontal, como son la P. gingivalis, T. denticola, F. nucleatum o A. actinomycetecomitans. Mientras que otros la asocian con otro espectro distinto, incluyendo bacterias comensales de la cavidad oral y otras bacterias relacionadas con infecciones de dispositivos médicos implantados (S. aureus y S. epidermidis). Por lo que, los microorganismos asociados con todos los casos de periimplantitis no pueden limitarse a ser los mismo que los de la enfermedad periodontal.115,126 Algunos autores han observado que se producía con mayor frecuencia la pérdida ósea alrededor de los implantes en pacientes con antecedentes de periodontitis, en comparación con aquellos pacientes sin antecendentes.125,127 También en un estudio prospectivo donde se siguió a pacientes periodontalmente sanos y periodontalmente comprometidos (moderados o graves) durante 10 años, se observaron complicaciones biológicas en los tres grupos, pero significativamente mayor en los pacientes con compromiso periodontal grave.122,128 Se ha concluido que sin terapia de mantenimiento periodontal en pacientes afectados periodontalmente, la periimplantitis puede ser una complicación común a largo plazo.111 Se crearon experimentalmente características de periodontitis y periimplantitis y fueron comparadas, dando como resultado que la clínica y los signos radiográficos de la destrucción del tejido fueron más pronunciados y el tamaño del infiltrado de células inflamatorias en el tejido conectivo fue más grande, acercándose a la cresta ósea en la periimplantitis.129,130 Esta mayor susceptibilidad para la pérdida ósea alrededor de los implantes puede estar relacionada con la ausencia de inserción de las fibras de colágeno en el implante, como sucede en el caso de los dientes.130,131 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 40! Sin embargo, algunos autores no encuentran asociación con una mayor aparición de periimplantitis en aquellos pacientes periodontalmente comprometidos.122,128,132 Por otro lado, se postula la sobrecarga como otro posible factor agravante de la periimplantitis. La sobrecarga oclusal se ha definido como la carga que es mayor que la que son capaces de soportar las prótesis, componentes del implante o tejido interfaz.133 Los implantes son considerados menos tolerantes a las cargas oclusales no-axiales debido a la ausencia de ligamento periodontal en comparación con los dientes. Algunos estudios han sugerido que las cargas oclusales del implante se concentran en el hueso marginal, remodelándose éste en respuesta a la tensión.134,135 Así la tensión excesiva puede causar microfracturas en el hueso y producirse la pérdida ósea eventual.136,131 Se ha detectado que una sobrecarga excesiva causa defectos óseos en forma de cráter en comparación con los grupos sin carga o estáticos.137 También se ha demostrado en modelos experimentales que la sobrecarga sobre los implantes produce claramente la pérdida de hueso marginal.138,139,125 Según Miyata y cols. una sobrecarga oclusal de menos de 100 µm no parece ser capaz de causar pérdida ósea. Sólo una sobrecarga de 180 µm o más puede dar lugar una pérdida ósea vertical.140 Factores de riesgo de periimplantitis Se han identificado una serie de factores que podrían llevar al establecimiento y la progresión de la periimplantitis.131 Entre ellos se encuentran: Una historia de enfermedad periodontal previa, como se ha referido anteriormente. Algunos estudios han indicado que aunque la tasa de supervivencia de los implantes no se ve afectada por la historia periodontal, la periimplantitis es uno de los hallazgos frecuentes en este tipo de pacientes. Mal control de la placa o imposibilidad de limpieza. En ocasiones el diseño de las prótesis sobre implantes no tienen en cuenta la posterior limpieza mecánica de la zona por parte del paciente. Así como también puede impedir la evaluación clínica con sondaje o cuidados domiciliarios. Todo esto se debe considerar en el momento de la confección de la prótesis para facilitar la higiene diaria. Aun así corresponde a los TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 41! profesionales de la odontología instruir al paciente en un buen control de la placa y asegurar un buen mantenimiento periodontal regular, pudiendo intervenir a tiempo si se detectaran complicaciones. Cemento residual. La cementación de coronas sobre implantes es común en los diseños de prótesis sobre implantes, siendo posible dejar restos de cemento por debajo de la restauración, lo cual obstaculizará el acceso al espacio subgingival para la terapia no quirúrgica. A su vez el cemento causa inflamación, pudiendo estar la periimplantitis relacionada con la rugosidad de éste, además su superficie proporciona un medio ambiente idóneo para la fijación bacteriana. Tabaco. Se ha informado que existe un mayor riesgo de periimplantitis en los pacientes fumadores. Obteniendo odd ratios mayores de desarrollar la enfermedad en los pacientes consumidores de tabaco que aquellos que no lo hacen. Genética. Las variaciones genéticas se han citado como un factor de riesgo para la periimplantitis. Sin embargo, la asociación entre el polimorfismo del gen de la IL-1 y la periimplantitis está aún por determinar, ya que los resultados son contradictorios. Diabetes. No existe una conclusión definitiva de que los pacientes con diabetes presenten mayor incidencia de periimplantitis. Es conocido que niveles altos de glucosa en sangre puede afectar a la reparación de los tejidos y los mecanismos de defensa del huésped, ya que el control diabético afecta a la función de los neutrófilos. Como resultado, la diabetes puede alterar la homeostasis del colágeno en la matriz extracelular y es asociada con la disfunción de los neutrófilos y el desequilibrio del sistema inmune. Por lo tanto, la capacidad de reparación de los tejidos y de los mecanismos defensivos a las agresiones de la placa dental pueden verse alterados. Posibles factores emergentes. Se continúa investigando acerca de las distintas áreas que pudieran afectar al desarrollo y la patogénesis de la periimplantitis. Entre esto se incluye, la artritis reumatoide con enfermedad concomitante del tejido conectivo, el consumo de alcohol o el aumento del tiempo de carga de los implantes. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 48! 3.-PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 49! 3.- PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA La osteoporosis se define como una enfermedad metabólica sistémica en la que los pacientes tienen baja masa ósea y se observa defectos en la microarquitectura ósea.1 Esto aumenta la fragilidad ósea y puede conducir a un mayor riesgo de fracturas. Aunque el estudio de la densidad ósea sigue siendo el “estándar de oro” para valorar si un paciente tiene osteoporosis o no, un reciente estudio en mujeres con osteoporosis con fracturas óseas patológicas, demuestra que la osteoporosis se puede identificar de forma fiable en una radiografía panorámica73, mediante el uso de índices radiomorfométricos, como el índice cortical mandibular (MCI). Este índice permite clasificar a los pacientes en tres grupos, de acuerdo con su grado de osteoporosis: los que no tienen patología ósea (C1), el grupo de osteopenia (C2) y el grupo de osteoporosis (C3).63 La periimplantitis fue descrita por primera vez por Mombelli y cols. en 1987 como cambios infecciosos y patológicos en los tejidos periimplantarios.109 Puede ser diagnosticado clínicamente (sangrado al sondaje, profundidad de sondaje >5 mm, 3 o más espiras expuestas del implante)111, 157 o radiológicamente (pérdida ósea marginal, POM). La POM es definida como la pérdida de hueso alrededor del implante, y este estudio se basa en esa variable. Cabe señalar que la pérdida ósea de 0.2 mm alrededor de lo implantes en el primer año se considera normal. Posteriormente, la pérdida ósea de 0.1 mm al año por sí no constituye ninguna enfermedad periimplantaria.158 Clínicamente, un implante es diagnosticado de periimplantitis en presencia de sangrado al sondaje, profundidad de bolsa de más de 6 mm o supuración de los tejidos periimplantarios.109, 159 También hay métodos radiológicos para evaluar la periimplantitis basados en la POM, algunos autores utilizan la POM desde el hombro del implante (más de 1 mm) como referencia160, otros utilizan el número de espiras que no están en contacto con el hueso161 (lo cual podría llevar a confusión cuando se evalúan distintos diseños de implantes), mientras que otro método se basa en la POM de acuerdo con la longitud del implante.159 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 50! La clasificación descrita por Lagervall y cols. es una de las más útiles y reproducibles para la detección radiológica de la POM.113 Los factores de riesgo para la periimplantitis incluyen la presencia de enfermedad periodontal, el mal control de la placa, restos de cemento en el surco periimplantario y la diabetes.119 Numerosos estudios han establecido una relación entre la pérdida de hueso alveolar y sistémica relacionada con mediciones en el segundo metacarpiano, la densidad ósea en la cadera o la masa ósea generalizada. Estas comparaciones se han extendido a los implantes de titanio en la cavidad oral frente a la cadera. Pero la comparación no sería precisa porque los implantes dentales están sujetos a la acción de bacterias de la cavidad oral, y en la cadera no. En otros términos de tensión y carga mecánica, las circunstancias podrían considerarse similares.102 Sin embargo, varios estudios demuestran una correlación negativa entre el fracaso del implante dental y la osteoporosis.106, 107, 142 Dvorak y cols., Maximo y cols., y Konstantinidis y cols., 144, 145, 146 han estudiando la correlación entre la periimplantitis y la osteoporosis y sus resultados no son concluyentes. La periimplantitis también podría estar relacionada con otros factores, como la enfermedad periodontal y la regeneración ósea guiada en la zona del implante 147, 148, 150 y con otras enfermedades sistémicas como la diabetes 159 y las enfermedades cardiovasculares.162, 163 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 51! 4.-OBJETIVOS TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 52! 4.- OBJETIVOS • Valorar si la periimplantitis y/o el MCI (como indicador de la osteoporosis) están relacionados con diferentes variables tales como el hecho de presentar alguna patología, el haber padecido enfermedad periodontal previa o el de haberse colocado los implantes en localizaciones que hayan recibido regeneración ósea • Valorar si la osteoporosis representa un riesgo para el desarrollo de la periimplantitis. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 53! 5.- MATERIAL Y MÉTODO TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 54! 5.- MATERIAL Y MÉTODO Tipo de estudio Estudio retrospectivo desarrollado en el Máster de Odontología Integrada de Adultos y Pacientes Especiales, en la Facultad de Odontología, de la Universidad de Sevilla., con la aprobación del comité ético de la Universidad de Sevilla. Llevado a cabo durante 2 años (2013-2014), se obtuvieron 134 ortopantomografías de 67 sujetos (n=67), una de ellas en el momento de la colocación de los implantes y otra 2 años después. Sobre dichas ortopantomografías se estudió el índice cortical mandibular (MCI) como un indicador de osteoporosis y se examinó el grado de periimplantitits según la clasificación radiológica para el diagnóstico de la periimplantitis de Lagervall y Jansson.113 Se evaluó la relación entre la periimplantitis y el MCI, así como la relación de las dos variables anteriores con otras variables demográficas, de hábitos personales y clínicas. Población de estudio Con el fin de lograr el objetivo de investigación planteado, se tomó un grupo muestral de 67 pacientes (31 hombres y 36 mujeres) con 212 implantes. Los pacientes tenían entre 37 y 90 años, con una media de edad de 65.2 años y eran procedentes del Máster de Odontología Integrada de Adultos y Pacientes Especiales de la Universidad de Sevilla. Para tener unos datos más específicos también se cogió una submuestra, seleccionando un implante para cada paciente de acuerdo con el siguiente procedimiento al azar: 1. Generación de un número aleatorio entre 0 y 1 para cada paciente. 2. Determinación del implante elegido para cada paciente, a partir del número aleatorio anterior y el número de implantes de los pacientes. 3. Asignación de un número de orden secuencial de cada implante dentro del paciente. 4. Identificación del implante elegido en el segundo punto. 5. Selección de la muestra con dichos implantes. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 55! Como resultado de la selección se seleccionaron 67 implantes (52 de diseño supragingival y 15 de diseño subgingival). Para estudiar la variabilidad en los resultados, a estos implantes se le aplicaron el mismo procedimiento estadístico llevado a cabo antes en el total de implantes. Criterios de inclusión y exclusión Criterios de inclusión de casos • Pacientes del Máster de Odontología Integrada de Adultos y Pacientes Especiales con implantes colocados entre el 1 de Septiembre de 2008 y el 1 de Julio de 2012. • Paciente con implantes colocados con mínimo 2 años de carga. Criterios de exclusión de casos • Pacientes con implantes no colocados en el Máster de Odontología Integrada de Adultos y Pacientes Especiales. • Pacientes con implantes colocados a partir del 1 de Julio de 2012. • Pacientes tratados con medicación que pudiera afectar al metabolismo óseo (bisfofonatos y tratamiento con corticoides a largo plazo). • Pacientes con enfermedad periodontal que no fueron reevaluados positivamente 6 meses después del tratamiento periodontal. Teníamos una población de 74 pacientes que al aplicar los criterios de inclusión y exclusión se vieron reducidos a 67. Examen radiológico con ortopantomografías Se realizó sobre la muestra de 67 pacientes un estudio radiológico por medio de una ortopantomografia donde se examinó: El índice cortical mandibular (Klemetti y cols.63, Ledgerton y cols.151). Para este estudio se aplicaron los criterios de Klemetti63 y Persson65 respecto a la cortical inferior mandibular: TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 56! C1: el margen endoóseo de la corteza es uniforme y alto en ambos lados. C2: el margen endoóseo muestra defectos semilunares y puede haber residuos endoóseos en uno o ambos lados. C3: la capa cortical presenta residuos endoóseos pesados y es claramente porosa en uno o ambos lados. (Figura 1) Se eligió este índice cualitativo por su simplicidad para ser determinado simplemente con la observación de la radiografía, sin necesidad de realizar sobre la radiografía mediciones manuales, ni tener que utilizar un software específico para dichas mediciones. Las ortopantomografías se analizaron en formato digital mediante el visor de fotografías de Windows 8 (Microsoft), utilizando el zoom de dicho programa para visualizar con mayor detalle tanto las corticales mandibulares como los implantes y así poder realizar correctas mediciones Las mediciones se realizaron por un investigador previamente calibrado, mediante la medición de todas las radiografías por un segundo examinador y valorando el coeficiente de correlación. Obteniendo un coeficiente de correlación de 0.87 correspondiente a un porcentaje de coincidencia de más del 90% (test de Spearman) Las ortopantomografías fueron tomadas por un Ortopantomógrafo de la casa Planmeca, modelo Promax y número de serie RDX309857. El tubo del ortopantomógrafo fue de la casa Planmeca, modelo Promax, tipo de tubo D-054SB2 y número de serie 1D02027. La magnificación de las ortopantomografías fue de 1:1. El grado de periimplantitis se examinó sobre la imagen de los implantes en la ortopantomografía utilizando el método previamente descrito para tal acción de Lagervall y Jansson113 Esta clasificación consiste en la división de la periimplantitis en cuatro grupos (Figura 2) : • 0: no pérdida ósea marginal. • 1: pérdida ósea marginal de un tercio o menos de la longitud del implante (pérdida ósea grado 1). • 2: pérdida ósea marginal de más de un tercio hasta dos tercios o menos de la longitud del implante (pérdida ósea grado 2). TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 57! • 3: pérdida ósea marginal de más de dos tercios de la longitud del implante (pérdida ósea grado 3). Además para el estudio estadístico también añadimos un quinto grupo, con aquellos pacientes que habían perdido el implante (grupo 4). Se compararon las ortopantomografías tomadas en el momento de la colocación de los implantes con la de dos años posteriores, para comprobar que los defectos óseos alrededor de los implantes obedecieran a una periimplantitis y no a un defecto en la colocación de los mismos. Implantes Los implantes colocados tenían dos tipos de diseño, yuxtaóseo, que carecían de cuello pulido, se colocaban a nivel óseo y estaban cubiertos por la encía, y de diseño supraóseo, con cuello pulido, que permite la curación sin ser sumergido. Realizándose un estudio comparativo entre ambos, para evaluar si había diferencias entre los dos tipos de implantes al comparar los resultados con cada variable. La totalidad de los implantes estudiados fueron del Sistema Straumann, tipo Standard Plus® (SP) o Bone Level® (BL), de 3.3 mm, 4.1 mm o 4.8 mm de diámetro y 6 mm, 8 mm, 10 mm y 12 mm de longitud. También se evaluó si fue necesario llevar a cabo una regeneración ósea en la localización receptora de los implantes. Hacemos distinción en el tipo de carga del implante, para evaluar si ésta predispone a una mayor periimplantitis, ya sea unitario, ferulizados o sobredentadura. Patologías y medicación Las patologías y medicaciones que se evaluaron en los pacientes, fueron recogidas de la información aportada por ellos en la historia clínica y respaldadas por un informe médico. Las que se consideraron más relevantes para el estudio fueron las siguientes: la osteoporosis, la hipercolesterolemia, la hipertensión arterial, la diabetes mellitus, la patología cardíaca, las alteraciones hepáticas, las alteraciones psicológicas, las alteraciones pulmonares, la epilepsia, el accidente vascular cerebral, la enfermedad del tiroides, el VIH+, las alteraciones de la coagulación, el cáncer y la esquizofrenia. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 64! Tabla 5. Relación entre la pérdida de hueso marginal y otras variables de la submuestra (n= 67) y la muestra (n= 212) n= 67 Grado de clasificación de Lagervall P 0 1 2 3 4 Grupo de MCI 1 17 (77.3%) 3 (13.6%) 0 (0.00%) 1 (4.5%) 1 (4.5%) N.S.(*) 2 19 (52.8%) 13 (36.1%) 3 (8.3%) 0 (0.00%) 1 (2.8%) 3 5 (55.5%) 3 (33.3%) 1 (11.1%) 0 (0.00%) 0 (0.00%) Regeneración ósea guiada Sí 4 (28.6%)*3 6 (42.9%) 1 (7.1%) 1 (7.1%)*1 2 (14.3%)*2 < 0.001 No 37 (69.8%)*3 13 (24.5%) 3 (5.7%) 0 (0.00%)*1 0 (0.00%)*2 Antecedentes de enfermedad periodontal Sí 20 (54.1%) 11 (29.7%) 4 (10.8%) 1 (2.7%) 1 (2.7%) N.S. (*) No 21 (70.0%) 8 (26.7%) 0 (0.00%) 0 (0.00%) 1 (3.3%) n= 212 Grado de clasificación de Lagervall P 0 1 2 3 4 Grupo de MCI 1 46 (60.5%) 23 (30.3%) 2 (2.6%) 1 (1.3%) 4 (5.3%) N.S.(*) 2 54 (45.8%) 52 (44.1%) 8 (6.8%) 0 (0.00%) 4 (3.4%) 3 10 (55.6%) 7 (38.9%) 1 (5.6%) 0 (0.00%) 0 (0.00%) Regeneración ósea guiada Sí 10 (23.8%) 24 (57.1%)*2 4 (9.5%) 1 (2.4%)*1 3 (7.1%) < 0.001 No 100 (58.8%)*4 58 (34.1%)*2 7 (4.1%) 0 (0.00%) 5 (2.9%) Antecedentes de enfermedad periodontal Sí 59 (44.4%) 57 (42.9%) 9 (6.8%) 1 (0.8%)*1 7 (5.3%) < 0.05 No 51 (64.6%) 25 (31.6%) 2 (2.5%) 0 (0.00%) 1 (1.3%) Test de Haberman: *1: p<0,05; *2: p< 0,01; *3: p< 0,01;*4: p<0,001; *N.S. No significativo TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 65! Tabla 6. Relación entre la pérdida de hueso marginal y cada tipo de implante (SP o BL) en la submuestra (n= 67) y la muestra (n= 212) n=67 Grado de clasificación de Lagervall P 0 1 2 3 4 SP 33 (63.5%) 13 (25.0 %) 4 (7.7%) 0 (0.00%) 2 (3.8%) N.S. (*) BL 8 (53.3%) 6 (40%) 0 (0.00%) 1 (6.7%) 0 (0.00%) n=212 Grado de clasificación de Lagervall P 0 1 2 3 4 SP 96 (53.9%) 65 (36.5%) 10 (5.6%) 0 (0.00%) 7 (3.9%) N.S.(*) BL 14 (41.2%) 17 (50%) 1 (2.9%) 1 (2.9%) 1 (2.9%) (*) No significativo Tabla 7. Relación entre el Índice cortical mandibular y otras variables en la submuestra (n= 67) y la muestra (n= 212) n=67 Grupo de MCI P 1 2 3 Osteoporosis Sí 1 (11.1%) 5 (55.6%) 3 (33.3%) N.S. (*) No 21 (36.2%) 31(53.4%) 6 (10.3%) Diabetes mellitus Sí 4 (26.7%) 10 (66.7%) 1 (6.7%) N.S. (*) No 18 (34.6%) 26 (50.0%) 8 (15.4%) n=212 Grupo de MCI P 1 2 3 Osteoporosis Sí 2 (10.0%) 11 (55.0%) 7 (35.0%) <0.0001 No 74 (38.5%) 107(55.7%) 11(5.7%) Diabetes mellitus Sí 8 (17.8%) 35(77.8%) 2 (4.4%) <0.01 No 68(40.7%) 83(49.7%) 16 (9.6%) (*) No significativo TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 66! 7.-DISCUSIÓN TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 67! 7.- DISCUSIÓN El índice mandibular cortical es un método usado para medir la osteoporosis, ya que se ha demostrado la correlación que existe entre ambos. Aunque no está reconocido por la OMS, existe una gran evidencia que hace que sea un método bastante fiable para medir la probabilidad de padecer osteoporosis.56-58,63-73 Por ello, el objetivo del presente estudio ha sido buscar la relación entre la osteoporosis, valorada mediante este método, y la periimplantitis, utilizando la clasificación de Lagervall y cols. que nos permite valorar radiológicamente la presencia de pérdida ósea alrededor de los implantes.113 En este estudio se ha analizado la asociación entre diferentes variables sociológicas y odontológicas, centrándonos en las más relevantes. Se ha comprobado que existe una relación significativa entre la osteoporosis y el MCI, observándose más casos de osteoporosis en el grado C3 del MCI. Esta relación positiva, es respaldada por diversos estudios de la literatura como el de Martínez-Maestre.73 Respecto al tratamiento de la OP y el MCI, también se ha obtenido una diferencia significativa, pues los pacientes con mayor grado de MCI presentaban tanto mayor OP como más frecuencia de tratamiento de la misma. También en el estudio de la diabetes y el MCI, se observa una relación significativa, tal y como sucede en el trabajo llevado a cabo por Jackuliak152, presentando aquellos pacientes diabéticos mayor grado de MCI (más osteoporosis) que los no diabéticos. La diabetes mellitus se asocia con un mayor riesgo de fracturas, debido a una reducción en la resistencia ósea. Siendo importante en estos pacientes, la osteopatía diabética, la cual se caracteriza por cambios microarquitecturales que disminuyen la calidad del hueso, conduciendo así a un mayor riesgo de sufrir una fractura en ambos tipos de diabetes, como se determinó en el estudio de Nyman153, en el cual se utilizaron modelos de ratones para comprobarlo. Este riesgo se asocia en los diabéticos tipo I por el déficit absoluto de insulina, pues la insulina al actuar como factor de crecimiento conduce a valores menores de pico de masa ósea.154 También se añaden otros factores de riesgo que acompañan a los pacientes diabéticos que aumentan la probabilidad de fracturas, como son algunas enfermedades autoinmunes. Observándose en los pacientes con diabetes tipo II una reducción mayor en la calidad ósea más que en la densidad mineral ósea.155 TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 68! Por otro lado, la mayoría de los estudios se centran en comparar la estabilidad de los implantes colocados en localizaciones que han necesitado regeneración ósea con respecto a aquellos colocados en localizaciones que no lo han necesitado, como es el estudio de Deli y cols. 156 donde al evaluar 216 implantes, valorando además determinados parámetros, se llega a la conclusión de que la estabilidad del implante varía en función de la región anatómica en la que se encuentre y de los diferentes procesos de curación del hueso. Pero se debería hacer más hincapié en si aquellos implantes que han necesitado regeneración ósea, se podrían ver afectados con el tiempo y existir una mayor probabilidad de pérdida ósea. Es por eso que en el presente trabajo, se analizaron esas dos variables, comprobando que sí existe una significación estadística entre los casos regenerados y el grado de periimplantitis (57.1% de implantes en localizaciones regeneradas presentaban grado 1 frente al 34% de implantes que se colocaron en localizaciones sin regenerar y presentaban el mismo grado de periimplantitis; 2.4% de implantes en localizaciones regeneradas presentaban grado 3 de periimplantitis; sin embargo, este grado era inexistente en implantes colocados en localizaciones no regeneradas). Coincidiendo con estos resultados, algunos estudios hablan de que la probabilidad de periimplantitis aumenta en aquellos implantes que necesitan regeneración ósea, por ejemplo el estudio llevado a cabo por Quirynen y cols.150 donde en una evaluación retrospectiva para valorar la periimplantitis retrógrada, los resultados establecen que los implantes fracasados se caracterizan por tener regeneración ósea guiada con una frecuencia de 2.5 veces superior. En la literatura está muy comprobado que existe una relación positiva entre la enfermedad periodontal activa y la periimplantitis, como se muestra en la revisión de Wilson y cols.147, donde se concluye que es necesario un mantenimiento periódico después de la colocación de los implantes y un buen hábito de higiene oral para evitar la periimplantitis en estos pacientes. Pero sin embargo, muy pocos estudios comprueban la relación entre la periimplantitis y la enfermedad periodontal ya controlada, como hemos estudiado en el presente trabajo. También en el estudio de Casado y cols.148 donde se demuestra claramente tras estudiar 215 pacientes con 754 implantes osteointegrados, que los pacientes con historia de enfermedad periodontal crónica tienen casi cuatro veces más probabilidad de desarrollar una periiimplantitis, existiendo una alta incidencia de enfermedad periimplantaria en pacientes con periodontitis crónica (p<0.001). Esto se puede deber, a que es probable TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 69! que se produzca una reacción inflamatoria similar a la que se produce en la enfermedad periodontal alrededor de los implantes, ya que la cavidad oral, la encía y el hueso continúan siendo los mismos en el paciente, explicándose así el por qué de este aumento de periiimplantitis en este tipo de pacientes. Resultados similares se muestran en el presente estudio, donde se ha establecido que el 42.9% de los implantes con diagnóstico previo de enfermedad periodontal, presentaban grado 1 de periimplantitis. Por otro lado, algunos autores como Rocuzzo y cols.122 y Rinke y cols.132 tras realizar estudios a largo plazo, no han observado que se produzca una mayor aparición de periimplantitis en pacientes con historia de enfermedad periodontal. Con los resultados obtenidos en este estudio en relación a la periimplantitis y el MCI, corroboramos estudios como el de Maximo y cols., Dvorak y cols. y!Konstantinidis y cols. En el primero de ellos144 se colocaron 337 implantes, en el segundo145 967 implantes y en el tercero146 592 implantes, los cuales fueron evaluados clínica y radiográficamente para valorar su estado y la existencia o no de enfermedad periimplantaria. El diagnóstico de la OP se realizó mediante un cuestionario al paciente acerca de su estado óseo y la falta de densidad mineral ósea. Al compararlo con este trabajo, en el que se han estudiado 212 implantes, evaluando radiográficamente los implantes y valorando la OP mediante el MCI, se obtienen las mismas conclusiones, ya que no parece ser que exista asociación significativa entre la pérdida ósea periiimplantaria con la osteoporosis. La principal limitación de estos estudios es que la determinación de la condición ósea se realiza mediante el informe del paciente, lo cual puede inducir a sesgo. Lo mismo sucede en el presente trabajo, que aunque el MCI es un método válido para predecir la OP, no se ha contado con informes ni mediciones de la densidad mineral ósea de los pacientes estudiados. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 70! 8.-CONCLUSIONES TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 71! 8.- CONCLUSIONES 1. La periimplantitis entendida como pérdida ósea marginal está relacionada con colocar implantes en localizaciones que hayan recibido una regeneración ósea y con el diagnóstico previo de enfermedad periodontal. 2. La osteoporosis (evaluada mediante el MCI), no representa un riesgo de desarrollo de la periimplantitis. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 72! 9.-REFENCIAS BIBLIOGRÁFICAS TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 73! 9.- REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ! 1 Copenhague-Consensus Development Conference. Am J Med 1991; 90 : 107-10 2 NIH Consensus development Panel on Osteoporosis Prevention, Diagnosis and Therapy.JAMA 2001; 285.785-95. 3 World Health Organization.Assessment of fracture risk and its application to screening for postmenopausal osteoporosis.WHO technical report series 843, 1994. Geneve, Switzerland. 4 Lewiecki EM, Watts N, Mc Klung M, Petak S, Bachrak L, Sheperd J, Downs R.: Official Positions of the International Society for Clinical Densitometry. J Clin Endocrinol Metab 2004; 89:3651-5 5 Reid IR, Evans MC, Ames R, Wattie DJ. The influence of osteophytes and aortic calcification on spinal mineral density in postmenopausal women. J Clin Endocrinol Metab 1991; 72: 1372-4. 6 Black DM, Palermo l, Genant HK, Cummings SR. Four reason to avoid the use of BMD T-scores in treatment decisions of osteoporosis. J Bone Miner Res 1996; 11(Supl 1) S61. 7 Stephen M, Krane M, Holick F. Enfermedad ósea metabólica. Osteoporosis. Principios de Medicina Interna. Harrison. McGraw-Hill-Interamericana. 1998. (14ª Ed). Capítulo 355; 2557-70. 8 Riggs BL, Melton LJ. Osteoporosis: etiología, diagnóstico y tratamiento. Nueva York: Raven Press, 1998, 171-271. 9 Hermoso de Mendoza MT. Classification of osteoporosis. Risk factors. Clinical manifestations and differential diagnosis.An Sist Sanit Navar. 2003;26 Suppl 3:29-52. 10!Melton LJ 3rd. Epidemiología: Problema mundial. Reumatología 1995;11:6-7. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 80! ! 68 Devlin H, Karayianni K, Mitsea A, Jacobs R, Lindh C, Van der Stelt P et al. Diagnosing osteoporosis by using dental panoramic radiographs: the OSTEODENT project.Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod. 2007 ;104:821-8. 69 Cakur B, Sahin A, Dagistan S, Altun O, Caglayan F, Miloglu O, Harorli A. Dental panoramic radiography in the diagnosis of osteoporosis. J Int Med Res. 2008 ; 36:792-9. 70 Erdogan O, Incki KK, Benlidayi ME, Seydaoglu G, Kelekci S. Dental and radiographic findings as predictors of osteoporosis in postmenopausal women. . Geriatr Gerontol Int. 2009 ; 9:155-64. 71 Leite AF, Figueiredo PT, Guia CM, Melo NS, de Paula AP. Correlations between seven panoramic radiomorphometric indices and bone mineral density in postmenopausal women.Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod. 2010 ; 109:449-56. 72 Hastar E, Yilmaz HH, Orhan H. Evaluation of mental index, mandibular cortical index and panoramic mandibular index on dental panoramic radiographs in the elderly. Eur J Dent. 2011 ; 5 :60-7. 73 Martinez-Maestre MA, Corcuera Flores JR, Machuca G, Gonzalez-Cejudo C, Torrejon R, Castelo-Branco C. Panoramic radiomorphometry and vertebral fractures in Spanish postmenopausal women. Maturitas 2013;76:364-9. 74 Ríos JV, Machuca MC, Bullón P. Exploración clínica y radiográfica. Salud y enfermedades periodontales: examen, diagnóstico, pronóstico y clasificación. En: Echeverría García JJ, Guerrero Segura A, y cols. Manual SEPA de Periodoncia y Terapéutica de implantes. Ed. Médica Panamericana. , 2005. pgs : 3-9 75 Phillips HB, Ashley FP. The relationship between periodontal disease and a metacarpal bone index. Br Dent J. 1973;134:237-9. 76 Guiglia R, Di Fede O, Lo Russo L, Sprini D, Rini GB, Campisi G. Osteoporosis, TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 81! ! jawbones and periodontal disease. Med Oral Patol Oral Cir Bucal. 2013 1;18 :e93-9. 77 Ward VJ, Manson JD. Alveolar bone loss in periodontal disease and the metacarpal index. J Periodontol. 1973;44:763-9. 78 Kribbs PJ, Smith DE, Chesnut CH. Oral findings in osteoporosis. Part I: Measurement of mandibular bone density. J Prosthet Dent. 1983;50:576-9. 79 Norderyd OM, Grossi SG, Machtei EE, Zambon JJ, Hausmann E, Dunford RG, Genco RJ (1993) Periodontal status of women taking postmenopausal estrogen supplementation. J Periodontol 64:957–62. 80 Reinhardt RA, Payne JB, Maze CA, Patil KD, Gallagher SJ, Mattson JS (1999) Influence of estrogen and osteopenia/osteoporosis on clinical periodontitis in postmenopausal women. J Periodontol 70:823–8. 81 Jabbar S, Drury J, Fordham J, Datta HK, Francis RM, Tuck SP (2011) Plasma vitamin D and cytokines in periodontal disease and postmenopausal osteoporosis. J Periodontal Res 46:97–104. 82 Passos JS, Vianna MI, Gomes-Filho IS, Cruz SS, Barreto ML, Adan L, et al. Osteoporosis/osteopenia as an independent factor associated with periodontitis in postmenopausal women: a case-control study. Osteoporos Int 2013 ;24 :1275-83. 83 Groen JJ, Duyvensz F, Halsted JA. Diffuse alveolar atrophy of the jaw (noninflammatory form of paradental disease) and presenile osteoporosis. Geront Clin 1960;2:68-86. 84 Klemetti E, Collin HL, Forss H, Markkanen H, Lassila V. Mineral status of skeleton and advanced periodontal disease. J Clin Periodontol 1994 ;21 :184-8. 85 Bullón P, Machuca G. La atención odontológica en pacientes médicamente comprometidos. Madrid: Torreángulo-Laboratorios Normón Editores 1996. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 82! ! 86 Gur A, Nas K, Kayhan O et al. The relation between tooth loss and bone mass in postmenopausal osteoporotic women in Turkey: a multicenter study. J Bone Miner Metab 2003; 21: 43–7. 87 Taguchi A, Fujiwara S, Masunari N, Suzuki G. Self-reported number of remaining teeth is associated with bone mineral density of the femoral neck, but not of the spine, in Japanese men and women. Osteoporos Int 2004; 15: 842–6. 88 Inagaki K, Kurosu Y, Yoshinari N, Noguchi T, Krall EA, Garcia RI. Efficacy of periodontal disease and tooth loss to screen for low bone mineral density in Japanese women.Calcif Tissue Int 2005; 77: 9–14. 89 Kulikowska-Bielaczyc E, Gołebiewska M, Preferansow E. The relationship between mineral status of the organism and the number of teeth present and periodontal condition in postmenopausal patients. Adv Med Sci 2006; 51 (Suppl. 1): 130–3. 90 Phipps KR, Chan BK, Madden TE et al. Longitudinal study of bone density and periodontal disease in men.J Dent Res 2007; 86: 1110–14. 91 Nicopoulou-Karayianni K, Tzoutzoukos P, Mitsea A et al. Tooth loss and osteoporosis: the osteodent study. J Clin Periodontol 2009; 36: 190–7. 92 Megson E, Kapellas K, Bartold PM. Relationship between periodontal disease and osteoporosis. Int J Evid Based Healthc. 2010;8 :129-39. 93 Martínez-Maestre MA, González-Cejudo C, Machuca G, Torrejón R, Castelo- Branco C. Periodontitis and osteoporosis: a systematic review. Climateric 2010; 13 : 523-9. 94 Gondim V, Aun J, Fukuda CT, Takayama L, Latorre Mdo R, Pannuti CM, et al. Severe loss of clinical attachment level: An independent association with low hip bone mineral density in postmenopausal females. J Periodontol. 2013;84 :352-9. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 83! ! 95 Sultan N, Rao J. Association between periodontal disease and bone mineral density in postmenopausal women: A cross sectional study. Med Oral Patol Oral Cir Bucal. 2011 ;16 :e440-7. 96 Singhal S, Chand P, Singh BP, Singh SV, Rao J, Shankar R, et al. The effect of osteoporosis on residual ridge resorption and masticatory performance in denture wearers.Gerodontology. 2012;29 :e1059-66. 97 Tsolaki IN, Madianos PN, Vrotsos JA. Outcomes of dental implants in osteoporotic patients.A literature review. J Prosthodont. 2009;18 :309-23 98 Hohlweg-Majert B, Schmelzeisen R, Pfeiffer BM, et al: Significance of osteoporosis in craniomaxillofacial surgery: a review of the literature. Osteoporos Int 2006;17:167- 79 99 Holahan CM, Koka S, Kennel KA, Weaver AL, Assad DA, Regennitter FJ, et al. Effect of osteoporotic status on the survival of titanium dental implants. Int J Oral Maxillofac Implants. 2008 23 :905-10. 100 Martinez-Maestre MA, Corcuera Flores JR, Machuca G, Gonzalez-Cejudo C, Torrejon R, Castelo-Branco C. Panoramic radiomorphometry and vertebral fractures in Spanish postmenopausal women. Maturitas 2013;76 :364-69. 101 Duarte PM, Cesar Neto JB, Goncalves PF, Sallum EA, Nociti j. Estrogen deficiency affects bone healing around titanium implants: A histometric study in rats. Implant Dent. 2003;12 :340-6. 102 Jeffcoat MK. Oral bone loss and systemic osteopenia: Potemtial treatment and risks. In: Marcus R, Feldman D, Nelson DA, Rosen CJ, eds. Osteoporosis, 3rd Edition, vol. 2. Waltham, USA: Elsevier; 2008:1399-1415. ! TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 84! ! 103 Alsaadi G, Quirynen M, Komarek A, et al: Impact of local and systemic factors on the incidence of oral implant failures, up to abutment connection. J Clin Periodontol 2007;34:610-7. 104 Amorim MA, Takayama L, Jorgetti V, et al: Comparative study of axial and femoral bone mineral density and parameters of mandibular bone quality in patients receiving dental implants. Osteoporos Int 2007;18:703-9. 105 Moy PK, Medina D, Shetty V, et al: Dental implant failure rates and associated risk factors. Int J Oral Maxillofac Implants 2005;20:569-77. 106 Friberg B, Ekestubbe A, Mellstrom D, et al: Branemark implants and osteoporosis: a clinical exploratory study. Clin Implant Dent Relat Res 2001;3:50-6. 107 Becker W, Hujoel P, Becker B, et al: Osteoporosis and implant failure: an exploratory case-control study. J Periodontol 2000;71:625-31. 108 Keller JC, Stewart M, Roehm M, Schneider GB. Osteoporosis-like bone conditions affect osseointegration of implants. Int J Oral Maxillofac Implants. 2004;19 :687-94. 109 Mombelli A, van Oosten MA, Schurch E Jr., Land NP. The microbiota associated with successful or failing osseointegrated titanium implants. Oral Microbiol Immunol. 1987;2:145-51. 110 Sanz M, Chapple IL. Clinical research on peri-implant diseases: Consensus report of Working Group 4. J Clin Periodontol 2012;39(Suppl. 12):202-6. 111 Atieh MA, Alsabeeha NH, Faggion CM,Jr, Duncan WJ. The frequency of periimplant diseases: A systematic review and meta-analysis. J Periodontol. 2013;84 :1586- 98. 112 Peri-implant mucositis and peri-implantitis: A current understanding of their diagnoses and clinical implications. J Periodontol. 2013;84 :436-43. TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 85! ! 113 Lagervall M, Jansson LE. Treatment outcome in patients with peri-implantitis in a periodontal clinic: A retrospective study. J Periodontol. 2013;84:1365-73. 114 Renvert S, Claffey N. Non-surgical treatment of peri-implant mucositis and periimplantitis: a literature review. J Clin Periodontol 2008; 35(8 suppl.): 305−15. 115 Armas J, Culshaw S, Savarrio L. Treatment of peri-implant diseases: A review of the literature and protocol proposal. Dent Update. 2013;40:472,4, 476-8, 480. 116 Mombelli A, Muller N, Cionca N. The epidemiology of peri-implantitis. Clin Oral Implants Res 2012;23 Suppl 6:67-76. 117 Bragger U, Karoussis I, Persson R, Pjetursson B, Salvi G, Lang N. Technical and biological complications/failures with single crowns and fixed partial dentures on implants: a 10-year prospective cohort study. Clin Oral Implants Res 2005;16 :326-34. 118 Gatti C, Gatti F, Chiapasco M, Esposito M. Outcome of dental implants in partially edentulous patients with and without a history of periodontitis: a 5-year interim analysis of a cohort study. Eur J Oral Implantol 2008;1:45-51. 119 Koldsland OC, Scheie AA, Aass AM. Prevalence of peri-implantitis related to severity of the disease with different degrees of bone loss. J Periodontol 2010;81:231-8. 120 Simonis P, Dufour T, Tenenbaum H. Long-term implant survival and success: a 10- 16-year follow-up of non-submerged dental implants. Clin Oral Implants Res 2010;21 :772-7. 121 Rodrigo D, Martin C, Sanz M. Biological complications and peri-implant clinical and radiographic changes at immediately placed dental implants. A prospective 5-year cohort study. Clin Oral Implants Res 2012;23:1224-31. 122 Roccuzzo M, Bonino F, Aglietta M, Dalmasso P. Ten-year results of a three arms prospective cohort study on implants in periodontally compromised patients. Part 2: TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 86! ! clinical results. Clin Oral Implants Res 2012;23:389-95. 123 Cho-Yan Lee J, Mattheos N, Nixon KC, Ivanovski S. Residual periodontal pockets are a risk indicator for peri-implantitis in patients treated for periodontitis. Clin Oral Implants Res 2012;23:325-33. 124 Derks J, Tomasi C. Peri-implant health and disease. A sytematic review of current epidemiology. J Clin Periodontol. 2015;42:Suppl 16; S158-71. ! 125 Qian J, Wennerberg A, Albrektsson T. Reasons for marginal bone loss around oral implants. Clin Implant Dent Relat Res. 2012;14 :792 -807. 126 Leonhardt A, Dahlen G, Renvert S. Five-year clinical, microbiological, and radiological outcome following treatment of peri-implantitis in man. .2003; 74: 1415- 22 127 Roos-Jansåker AM1, Renvert H, Lindahl C, Renvert S.Nine- to fourteen-year follow-up of implant treatment. Part III: factors associated with peri-implant lesions. J Clin Periodontol. 2006;33 :296-301. 128 Pesce P, Menini M, Tealdo T, Bevilacqua M, Pera F, Pera P. Peri-implantitis: A systematic review of recently published papers. Int J Prosthodont. 2014;27 :15-25. 129 Lindhe J, Berglundh T, Ericsson I, Liljenberg B, Marinello C. Experimental breakdown of peri-implant and periodontal tissues. A study in the beagle dog. Clin Oral Implants Res 1992;3:9-16. 130 Schou S, Holmstrup P, Reibel J, Juhl M, Hjorting- Hansen E, Kornman KS. Ligature-induced marginal inflammation around osseointegrated implants and ankylosed teeth: Stereologic and histologic observations in cynomolgus monkeys (Macaca fascicularis). J Periodontol 1993;64:529-37. 131 Peri-implant mucositis and peri-implantitis: A current understanding of their TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 87! ! diagnoses and clinical implications. J Periodontol. 2013;84 :436-43. 132!Rinke S, Ohl S, Ziebolz D, Lange K, Eickholz P. Prevalence of periimplant disease in partially edentulous patients: A practice-based cross-sectional study. Clin Oral Implants Res 2011; 22:826–33. ! 133 Laney WR, ed. Glossary of oral and maxillofacial implant. Chicago, IL: Quintessence Co., 2007. 134 Rungsiyakull C, Rungsiyakull P, Li Q, Li W, Swain M. Effects of occlusal inclination and loading on mandibular bone remodeling: A finite element study. Int J Oral Maxillofac Implants 2011;26:527-37. 135 Hudieb MI, Wakabayashi N, Kasugai S. Magnitude and direction of mechanical stress at the osseointegrated interface of the microthrea J Periodontol. 2011;8:1061-70 136 Stanford CM, Brand RA. Toward an understanding of implant occlusion and strain adaptive bone modeling and remodeling. J Prosthet Dent 1999;81:553-61. 137 Duyck J, Rønold HJ, Van Oosterwyck H, Naert I, Vander Sloten J, Ellingsen JE. The influence of static and dynamic loading on marginal bone reactions around osseointegrated implants: an animal experimental study. Clin Oral Implants Res 2001; 12:207–18. 138 Hoshaw SJ, Brunski JB, Cochran GVB. Mechanical loading of Brånemark implants affects interfacial bone modeling and remodeling. Int J Oral Maxillofac Implants 1994; 9:345–360. 139 Isidor F. Loss of osseointegration caused by occlusal load of oral implant. Clin Oral Implants Res 1996; 7:143– 52. 140 Miyata T, Kobayashi Y, Araki H, Ohto T, Shin K. The influence of controlled occlusal overload on peri-implant tissue. Part 3: A histologic study in monkeys. Int J TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 88! ! Oral Maxillofac Implants 2000; 38.15:425–31. 141 Papantonopoulos G, Gogos C, Housos E, Bountis T, Loos BG. Peri-implantitis: a complex condition with non-linear characteristics. J Clin Periodontol. 2015;42:789–98. 142 Lindhe J, Meyle J, Group D of European Workshop on Periodontology. Periimplant diseases: Consensus report of the sixth european workshop on periodontology. J Clin Periodontol. 2008;35(8 Suppl):282-5. 143 Kühl S, Zücher S, Zitzmann NU, Filippi A, Payer M, Dagassan-Berndt D. Detection of peri-implant bone defects with different radiographic techniques – a human cadaver study. Clin. Oral Impl. Res. 00, 2015, 1–6. 144 Maximo MB, de Mendonca AC, Alves JF, Cortelli SC, Peruzzo DC, Duarte PM. Peri-implant diseases may be associated with increased time loading and generalized periodontal bone loss: preliminary results. J Oral Implantol 2008;34 :268-73. 145 Dvorak G, Arnhart C, Heuberer S, Huber CD, Watzek G, Gruber R. Peri-implantitis and late implant failures in postmenopausal women: A cross-sectional study. J Clin Periodontol. 2011;38 :950-5. 146!Konstantinidis IK, Kotsakis GA, Gerdes S, Walter MH. Cross-sectional study on the prevalence and risk indicators of peri-implant diseases. 2015;8:75–88. 147 Wilson V. An insight into peri-implantitis: a systematic literature review. Prim Dent J 2013;2 :69-73. 148 Casado PL, Pereira MC, Duarte ME, Granjeiro JM. History of chronic periodontitis is a high risk indicator for peri-implant disease. Braz Dent J 2013;24 :136-41. 149 Zangrando MS, Damante CA, Sant’Ana AC, Rubo de Rezende ML, Greghi SL, Chambrone L. Long-Term Evaluation of Periodontal Parameters and Implant Outcomes TESIS%DOCTORAL.%Facultad%de%Odontología.%Sevilla%2016! 89! ! in Periodontally Compromised Patients: A Systematic Review. J Periodontol 2015;86:201–21. 150 Quirynen M, Vogels R, Alsaadi G, Naert I, Jacobs R, van Steenberghe D. Predisposing conditions for retrograde peri-implantitis, and treatment suggestions. Clin Oral Implants Res 2005 ;16 :599-608. 151 Ledgerton D, Horner K, Devlin H, Worthington H. Panoramic mandibular index as a radiomorphometric tool: an assessment of precision. Dentomaxillofac Radiol. 1997 ; 26 : 95-100. 152 Jackuliak P, Payer J. Osteoporosis, fractures, and diabetes. Int J Endocrinol 2014;2014:820615 153 Nyman JS, Even JL, Jo CH, Herbert EG, Murry MR, Cockrell GE, et al. Increasing duration of type 1 diabetes perturbs the strength-structure relationship and increases brittleness of bone. Bone 2011 1;48 :733-40. 154 A.Milczarczykand, E.Franek,“Osteoporosis and bone fractures in patients with diabetes mellitus, Diabetologia Do !swiadczalna i Kliniczna, 2008 vol. 8, no. 2, pp. 63–7 155 S. A. Brown , J. L. Sharples. Osteoporosis: anunderappreciated complication of diabetes, Clinical Diabetes 2004., vol. 22, no. 1, pp. 10–20 156 Deli G, Petrone V, De Risi V, Tadic D, Zafiropoulos GG. Longitudinal implant stability measurements based on resonance frequency analysis after placement in healed or regenerated bone. J Oral Implantol 2014;40 :438-47. 157 Peñarrocha-Diago M, Maestre-Ferrín L, Cervera-Ballester J, Peñarrocha-Oltra D. Implant periapical lesion: diagnosis and treatment. Med Oral Patol Oral Cir Bucal 2012 1;17:e1023-1027.