Relación entre la colonización de la encina por Curculio elephas Gyllenhal (Coleoptera, Curculionidae) y el periodo de caída natural de frutos

Bol. San. Veg. Plagas, 31:365-375, 2005 Relación entre la colonización de la encina por Curculio elephas Gyllenhal (Coleoptera, Curculionidae) y el periodo de caída natural de frutos F. J SORIA, A. JIMÉNEZ, M. VILLAGRÁN, M. E. OCETE En un encinar del SW de España se ha realizado el seguimiento de una población del gorgojo Curculio elephas Gyll. (Coleóptera, Curculionidae) durante 2001 y 2002. La finalidad del trabajo fue valorar y relacionar la incidencia de la infestación del insecto con el proceso de maduración y caída natural de frutos de la encina. Durante 2002 la producción de frutos de las encinas seleccionadas fue muy inferior a 2001, mientras que la infestación y densidad poblacional del insecto aumentó 2,6 y 2,8 veces, respectivamente. Estos aumentos poblacionales se produjeron como consecuencia de diversos factores, entre los que destacamos la menor disponibilidad de frutos y la ausencia de ganado porcino en la parcela de experimentación. Los frutos afectados por C. elephas presentaron un tamaño significativamente mayor que los sanos, sin embargo, esta selección creemos que está más relacionada con el grado de madurez que con el tamaño de los frutos. Durante 2001 se apreciaron dos picos de caída de bellotas, el primero se correspondió a un valor máximo de frutos afectados por el gorgojo y el segundo a un máximo de frutos sanos. En 2002 tan sólo se apreció un pico debido a los altos niveles poblacionales del insecto. Estos resultados junto con los obtenidos en un seguimiento controlado de la caída de frutos en 2002, sugieren que la actividad de C. elephas provoca una aceleración en la caída de frutos al suelo. F. J SORIA, A. JIMÉNEZ, M. VILLAGRÁN, M. E. OCETE. Laboratorio de Entomología Aplicada. Dpto. Fisiología y Zoología. Facultad de Biología. Universidad de Sevilla. Avda. Reina Mercedes, 6.41012 Sevilla. Palabras clave: Curculio elephas, Coleóptera, Curculionidae, Quercus rotundifolia, encina, bellota, caída de frutos INTRODUCCIÓN La encina (Quercus rotundifolia (Lamarck) y Q. ilex (Linneo)) y el alcornoque (Q. súber Linneoj son las especies arbóreas más representativas del bosque mediterráneo, que se caracteriza por tener un clima de inviernos moderadamente húmedos y veranos muy calurosos y secos. España es el primer país en cuanto a extensión del dominio de la encina, siendo la primera especie en superficie ocupada, unas 2.705.394 ha, es decir, el 16,48% del área arbolada. En el sur de España (Andalucía), zona donde se ha realizado el presente estudio, la encina dominante pertenece a la especie Quercus rotundifolia y ocupa un 34 % de la cobertura arbórea con unas 887.379 ha de extensión. La encina es una especie con un bajo poder de autogeneración por semillas, a pesar de su alta producción y ello se debe, principalmente, a que existe un elevado número de especies animales consumidoras de sus frutos que pueden ser las causantes de los bajos niveles de regeneración y, sin embargo, hay un gran desconocimiento de éstos. Entre los enemigos que afectan a la producción y a la regeneración de frutos de la encina habría que destacar a los insectos carpófagos, principalmente los lepidópteros Tortricidae, Cydia fagiglandana (Zeller), Cydia penkleriana (Denis & Schiffermüller) y Pammenefasciana (Linnaeus), y el coleóptero Curculionidae Curculio elephas (Gyllenhal). Las larvas de estos insectos se alimentan y desarrollan dentro de los frutos de gran número de Quercus sp., actividad que conlleva pérdidas en la producción de bellotas de estos árboles. Curculio elephas (Figura 1) es uno de los carpófagos más habituales de encinas y castaños (BÜRGÉS y GAL, 1981 a; CROCKER y MORGAN, 1983; DELPLANQUE et al., 1986; VÁZQUEZ et al., 1990; CHIANELLA et al., 1991; ROTUNDO et al., 1991; SORIA et al., 1995 y 1996). Este coleóptero presenta un ciclo biológico con una generación al año. Los adultos aparecen desde finales de junio a finales de septiembre (BONNEMAISON, 1964; BALACHOWSKY, 1966; BOVEY et al., 1975; BÜRGÉS y GAL, 1992). En los encinares del sur de España, comienzan a emerger desde finales de septiembre o principios de octubre, coincidiendo con las primeras lluvias otoñales y dejan de observarse a finales de octubre. Las puestas tienen lugar desde finales de agosto a septiembre (DEBOUZIE et. al., Figura 1. Ejemplar macho de Curculio elephas. 1993); en Andalucía desde mediados de septiembre o principios de octubre hasta finales de noviembre o mediados de diciembre (JIMÉNEZ, 2003). El desarrollo larvario se produce en el interior de un solo fruto y dura entre 35 y 40 días, tras los cuales éste ha quedado totalmente excavado y lleno de excrementos. Al finalizar su fase de alimentación en el fruto, la larva lo abandona perforando un orificio redondeado en el pericardio. Según salen, se entierran en el suelo donde construyen un cocón terroso para hibernar (RUPÉREZ, 1960; BOVEY et al., 1975; ROTUNDO y ROTUNDO, 1986; MENU y DESOUHANT, 2002). La larva permanece enterrada en diapausa durante todo el invierno y primavera, y a principios del verano siguiente comienza la pupación (RUPÉREZ, 1960; BOVEY et al., 1975; MENU y DEBOUZIE, 1995). La actividad larvaria de C. elephas ocasiona diversos tipos de daños en el fruto de la encina. Las larvas al alimentarse de los cotiledones de la bellota provoca daños en producción que pueden traducirse en pérdidas medias del 23,45% del peso húmedo y del 27,2 % del peso seco (SORIA et al., 1996), o del 50% de peso húmedo y del 60% del peso seco según VÁZQUEZ et al. (1990). C. elephas también puede afectar a la capacidad germinativa de encinas y alcornoques, ya que sus larvas puede destruir el embrión de la bellota (SORIA et al., 1996 y 1999 a), lo cual afecta de forma negativa a la autoregeneración en las dehesas y montes (LEIVA y FERNÁNDEZ-ALES, 2001). Por último, los adultos cuando pican el fruto pueden introducir microorganismos, como los hongos que sirven de alimento a ácaros, y las larvas maduras, cuando abandonan el fruto, dejan orificios en el pericardio que propician la entrada de colémbolos, hormigas, miriápodos y otros pequeños invertebrados que provocan una descomposición rápida de la bellota (DAJOZ, 2001). En la encina, C. elephas coloniza los frutos en copa pero suele completar su desarrollo larvario el suelo, después que la encina halla tirado sus frutos. En este trabajo se rea- liza un seguimiento de colonización del insecto y se relaciona con el proceso de maduración y caída natural de frutos de la encina. El seguimiento se realizó en un encinar de SW de España durante dos años, valorándose los niveles poblacionales de C. elephas, las relaciones entre los tamaños de los frutos sanos y colonizados, y comprobándose la incidencia del insecto ante una caída prematura de la bellota. MATERIAL Y MÉTODOS Zona de estudio. Los muéstreos se han realizado en una parcela encinar localizada en Castilblanco de los Arroyos a 72 Km de Sevilla (U.T.M. 29SQB6482). Se trata de una localidad donde predominan los encinares y alcornocales, paisajes típicos del bosque mediterráneo, y que pertenece al Parque Natural Sierra Norte de Sevilla. La parcela se aisló del resto de la finca por una valla de alambre que impedía la entrada del ganado. Con esta valla se evitó el consumo de frutos del suelo por la ganadería porcina típica de la zona, que provoca una eliminación rápida y progresiva de las bellotas en suelo. La parcela experimentación incluye un total de 105 encinas y se corresponde con una masa encinar pura, adehesada, de árboles con porte mediano (perímetro medio 89,5 cm) y con una densidad media de unas 50 encinas/ha. Muestreo de cajones. Con este muestreo se pretendió relacio'nar la evolución de la población de C. elephas con la caída natural de frutos de la encina. Para ello se eligieron y marcaron 10 árboles al azar que fueran productores de frutos. En la zona de proyección de la copa se colocaron dos cajones de 75x75 cm, con 20 cm de altura y el fondo de una malla de plástico (Figura 2). Los cajones se colocaron antes del periodo de caída de frutos y se retiraron cuando los árboles dejaron de tirar sus bellotas al suelo. No se tuvo en cuenta la orientación cardinal para la colocación de los cajones ya que no parece influir en la distribución del insecto (DEBOUZIE, 1984; DELPHANQUE^Ü/., 1986; SORIA et al., 1997). Semanalmente los frutos eran retirados y llevados al laboratorio para su análisis. A todos los frutos se les midió su longitud y anchura máximas, y se abrieron para determinar y cuantifícar la existencia de fases preimaginales de Curculio elephas (huevos o larvas), así como la presencia de orificios de salida (cada huevo, larva u orificio se computó como un individuo). Los muéstreos se llevaron a cabo de septiembre a enero de los años 2001 y 2002. Paralelamente a este muestreo, se recogieron muestras de copa de los diez árboles seleccionados. Se tomaron 20 frutos, al azar, de zonas de la copa que no tuvieran influencia con las zonas de caída en los cajones. Los muéstreos comenzaron en el mes de mayo en Figura 2. Cajón para la recogida de bellotas. Figura 3. Bolsones en ramas de encina. los dos años y finalizaron a mediados de noviembre, cuando han caído al suelo la mayoría de los frutos. La finalidad de este muestreo fue analizar la evolución del tamaño de frutos y el periodo de colonización y ovoposición de C. elephas. Muestreo de bolsones. En este muestreo se estudió de forma controlada la caída natural de frutos y la infestación del carpófago. La experiencia se realizó durante el año 2002 y consistió en envolver tres ramas jóvenes de cinco árboles con bolsas de tela de tul (luz de la malla de 1 mm y un volumen aproximado de 0,30 m3) (Figura 3). Tanto los árboles como las ramas se eligieron al azar dentro de la parcela de experimentación, excluyendo a los diez marcados para el seguimiento en cajones. Los árboles se marcaron con las letras A, B, C, D y E. Los bolsones se colocaron durante el mes de mayo para evitar que los frutos fueran atacados por Curculio elephas u otros insectos carpófagos. Se introdujo una pareja del curculiónido en cada bolsón, de modo que, por árbol, habría dos bolsones ocupados por insectos y uno utilizado como control. Los imagos fueron capturados en campo mediante el golpeo o vareo de ramas de la copa y las parejas se introdujeron en los bolsones de forma escalonada; en los árboles A y B se realizó el 24 de septiembre, en el C y E el 27 de septiembre y en el D el 4 de octubre. A los cinco días de haber sido introducidas, se retiraron las parejas de C. elephas para evitar que picaran frutos caídos en la malla. Los bolsones se revisaron cada tres días, retirándose los frutos que habían caído. Las muestras se examinaron en el laboratorio, anotándose el número de frutos con huevos o larvas (frutos picados) frente al número de frutos sanos. Análisis estadísticos. Para los análisis discriminatorios se empleó el test F de análisis de la varianza ANOVA cuando los datos cumplieron la hipótesis de normalidad (test Wilk-Shapiro) y el test de Kruskal-Wallis cuando no cumplieron esta hipótesis. El nivel de significación empleado fue del 5% RESULTADOS Niveles poblacionales La encina es una especie que tiende a producir bellotas todos los años, sin embargo, la producción puede variar de un año a otro dependiendo de factores como la climatología, genética del árbol, ataque de plagas y enfermedades, etc. En la parcela de experimentación, durante 2001 se recogieron 2075 frutos en cajones y 1085 en 2002. Esta 10 89 22,47 24,72 0,4831±0.1049 150 15,33 56,00 0,8267±0,0743 Cuadro 1. Porcentaje de frutos infestados y densidad poblacional de Curculio elephas en las encinas seleccionadas, durante 2001 y 2002. N, n° de frutos; S.E., Error estándar. Cuadro 2. Coeficientes de correlación entre los porcentajes de infestación y la densidad población de Curculio elephas durante 2001 y 2002. reducción en la producción de frutos puede incidir en las poblaciones de carpófagos y, muy especialmente, en C. elephas cuyos índices poblacionales variaron notablemente en los dos años de muestreo. Concretamente, en 2001 el porcentaje de frutos afectados por este insecto fue del 27,08% y la densidad poblacional (número medio de individuos por fruto) de 0,4304±0,0177, mientras que en 2002 el porcentaje de infestación fue del 71,15% y la densidad de 1,2028±0,0346. Durante los dos años, también se detectó la presencia del insecto carpófago Cydia fagiglandana (Lepidoptera, Tortricidae), que ocupó un 17,35% de los frutos en 2001 y un 13,64% en 2002. C. elephas estuvo presente en los diez árboles seleccionados durante los dos años de muestreo como se muestra en el cuadro 1, con densidades poblacionales que oscilaron entre 0233 y 0,877 en 2001, y entre 0,8049 y 2,5263 en 2002, encontrándose frutos hasta con 10 larvas. Al comparar los índices de infestación y densidad, de los dos años de muestreo, se obtienen correlaciones negativas entre el número de frutos disponibles (N) y la infestación y densidad poblacional de C. elephas (Cuadro 2). Por tanto, el número de frutos atacados y el número medio de individuos por fruto tienden a aumentar conforme disminuye el número de frutos disponibles en el árbol. Relación con el tamaño de fruto En las muestras de copa, las primeras puestas de Curculio elephas en frutos se detectaron a finales de septiembre-principios de octubre en 2001, mientras que en 2002, fueron a mediados de septiembre. Sin embargo, en ambos años, el tamaño medio de los frutos, en el momento de encontrar huevos y larvas neonatas, fue muy similar, con una longitud media entre 28 y 31 mm y una anchura entre 11 y 12 mm, que constituye, aproximadamente, el 90% del tamaño total de la bellota. Con las muestras de cajones, se compararon los tamaños medios de los frutos sanos y los afectados por C. elephas en los dos años de muestreo (Cuadro 3). En 2001 los frutos afectados tuvieron un largo y ancho medio superior al de los sanos; igualmente ocurrió en 2002, aunque durante este año los frutos fueron más pequeños. Las diferencias de las medias muéstrales fueron significativas tras aplicarle el test F. Estos resultados indican que existe una relación directa entre la puesta e infestación del curculiónido y el tamaño de los frutos disponibles. Evolución temporal de la caída La evolución temporal de caída de frutos en los cajones fue muy distinta en los dos años de muestreo, al igual que su producción Cuadro 3. Tamaños medios (mm) de frutos sanos e infestados por C. elephas durante 2001 y 2002. Figura 4. Evolución temporal de los frutos caídos en los cajones durante 2001 y 2002. N, n° total de frutos; N.cur, nl frutos infestados; N.sanos, n° frutos sanos. global. En 2001 se recogieron frutos desde la tercera semana de septiembre hasta la segunda semana de enero de 2002 (16 semanas), mientras que en 2002 los primeros frutos se recogieron en la primera semana de septiembre y, los últimos, durante la última semana de noviembre (12 semanas) (Figura 4). Durante los dos años, los frutos colonizados por C. elephas se detectaron en suelo a partir de la tercera semana de septiembre, coincidiendo, prácticamente, con las primeras puestas en copa. Los niveles máximos de infestación se dieron durante los meses de octubre y noviembre. La presencia de frutos afectados fue más prolongada en 2001 al igual que lo fue el periodo de caída. Sin embargo, las curvas de infestación de los dos años se muestran significativamente distintas. En 2001 hay dos picos de caída de frutos y en 2002 sólo uno. En el primer año, el primer pico coincide con el máximo de frutos con Curculio y otros carpófagos, y el segundo con un máximo de frutos sanos, lo cual induce a pensar que el insecto provoca ace- leración en la caída de frutos. En 2002, los niveles de infestación por carpófagos fueron muy altos (71,15% de C. elephas y 13,64% de Cydia fagiglandana), con valores máximos durante del mes de octubre, al igual que ocurrió en 2001. Estos altos niveles implican un porcentaje muy reducido de frutos sanos (15,21%), los cuales son insuficientes para originar el segundo máximo de caída que se produjo en 2001, donde la mayoría de los frutos eran sanos. Este hecho, hace que el perfil de la curva de caída total de frutos al suelo coincida con el de frutos afectados. Estudio de bolsones La experiencia de los bolsones se diseñó para comprobar si la actividad de Curculio elephas incidía en una caída prematura de los frutos de la encina. Los días medios de caída se exponen en el cuadro 4. De todos Cuadro 4. Número medio de días en la caída de frutos en los bolsones Al, A2, Bl, B2, Cl, C2, El y E2, bolsones con parejas de Curculio elephas; AT, BT, CT y ET, bolsones control. Cuadro 5. Número medio de días en la caída de frutos sanos (S) e infestados (I) en los bolsones con parejas de Curculio elephas. los bolsones colocados se descartaron los del árbol D, ya que esta encina comenzó a tirar frutos antes de la introducción de la pareja del insecto, y uno de los bolsones del árbol A cuya rama no produjo frutos. Se recogió un total de 287 frutos, 207 en los bolsones que presentaban una pareja de Curculio y 80 de los bolsones control. El tiempo medio de caída de frutos fue de 39,454 días en los bolsones con insectos y 57,712 días en los de control, diferencias que fueron significativas la aplicarles el test de Kruskal-Wallis (F=28,71,P=0,000). De estos resultados se desprende que prácticamente todos los bolsones que presentaban al curculiónido tiraban sus frutos en menor tiempo que en los bolsones control, a excepción del Cl que, como se aprecia en el cuadro 5, presentaba un alto número de frutos sanos que caen después que los picados. Además, tras comparar las medias de los bolsones con insectos con los bolsones control con el test de KruskalWallis, las diferencias salieron estadísticamente significativas en tres de los cuatro árboles. Los tiempos (el número medio de días de caída) de caída de frutos picados y frutos sanos en los bolsones ocupados por C. elephas se muestran en el cuadro 5. En todos los bolsones se observa que el tiempo de caída de los frutos picados es muy inferior al de los frutos sanos, diferencias que son significativas tras aplicarle el test Kruskal-Wallis a cada árbol (no se incluye el árbol A al presentar un número de muestra muy pequeño). Al analizar los datos globalmente, el tiempo medio de caída de los frutos picados fue 21,11 días frente los 58,08 días de los frutos sanos. Esta diferencia en la caída hace suponer que la acción trófica o de puesta de Curculio provoca una caída prematura de los frutos y, en este caso, unas 2,75 veces más rápido. DISCUSIÓN Niveles poblacionales Los aumentos o descensos poblacionales de insectos son debidos a factores de tipo abiótico, como son la temperatura (MENU, 1993 a; MANEL y DEBOUZIE, 1997) o las precipitaciones (MENU, 1993 b; DEBOUZIE et al, 2002; SOULA y MENU, 2003) y a factores bióticos, tales como la predación natural o la infectación por patógenos (MENU y DEBOUZIE, 1993). La colonización de frutos por Curculio elephas en 2002 resultó, aproximadamente, 2,6 veces superior a 2001 y la densidad poblacional unas 2,8 veces superior. Para explicar este gran aumento poblacional de C. elephas en 2002 destacamos los siguientes factores: 1) Condiciones climáticas favorables, particularmente los datos pluviométricos, ya que las abundantes lluvias caídas durante los meses de septiembre y octubre en nuestra zona, reblandecen el terreno facilitando las emergencias de adultos del insecto, como indican los autores MENU (1993 b) y DEBOUZIE et al. (2002). 2) En 2002 la producción de frutos fue inferior que en 2001 y, por tanto, el insecto tuvo que adaptarse a una menor disponibilidad de frutos aumentando sus índices poblacionales. 3) El ganado típico de la zona, principalmente el porcino, se alimenta del fruto caído en suelo, con o sin larvas en su interior. La ausencia de este ganado en la parcela de experimentación pudo provocar un aumento poblacional del carpófago al carecer de este "predador" típico de la dehesa mediterránea. La parcela de experimentación, muestra una gran variabilidad de densidades poblacionales de C. elephas por árbol, tanto en 2001 como en 2002. Esta heterogeneidad también fue observada por DEBOUZIE et al. (1993) y DESOUHANT et al. (1998) al realizar estudios de distribución del insecto en Castanea sativa. La heterogeneidad en la distribución de Curculio está supeditada a la variabilidad que presentan los distintos árboles de la masa, destacando el estado fisiológico de la encina, la calidad y cantidad de frutos que producen, así como con el grado de maduración de éstos. También hay que destacar la relación competitiva que existe entre C. elephas y otros insectos carpófagos, como Cydia fagiglandana (DEBOUZIE et al., 1996 y SORIAE al, 1999 b). Relación con el tamaño de fruto Las primeras puestas de Curculio elephas en copa se detectaron cuando los frutos de la encina presentaban un tamaño medio cercano al 90% del tamaño alcanzado cuando están completamente maduros. Este dato parece indicar una sincronización entre el periodo de emergencia de imagos y sus puestas y el grado de desarrollo de los frutos de su hospedador. De esta forma el carpófago tiene a su disposición un gran número de bellotas maduras o cercanas a su madurez que permiten el completo desarrollo de sus larvas, ya que éstas son incapaces de cambiar de fruto. En las muestras de cajones, los frutos afectados por C. elephas presentaban un tamaño significativamente mayor que los sanos, que parece indicar una elección de la hembra a la hora de realizar la puesta. Sin embargo, las diferencias de tamaño entre frutos afectados y sanos son tan pequeñas, que nos hacen suponer que esta elección de frutos para la puesta está más relacionada con otros factores. DESOUHANT (1996 y 1998) en unos estudios realizado en castaño, sugirió que la hembra de C. elephas puede testar la calidad de las frutos, eligiendo aquéllos que presentan una alta calidad. En encina, pensamos que la hembra de C. elephas tenderá a elegir entre aquéllos frutos de la copa que muestren un mayor grado de madurez, los cuales, a su vez, son los de mayor tamaño. Evolución temporal de la caída y estudio de bolsones La existencia de dos valores máximos de caída en 2001, podría tener una doble interpretación: 1) la presencia del insecto provoca una caída prematura del fruto; 2) el insecto coloniza los frutos más maduros, que son los que primeros que caen al suelo. Sin embargo, esta interpretación no es aplicable a los datos de 2002, debido a los altos niveles poblacionales de Curculio y otros carpófagos en la parcela de experimentación. Aunque los resultados parecen indicar una influencia de la actividad el insecto con una aceleración en la caída de frutos, el periodo de presencia de C. elephas coincide completamente con el periodo de caída natural de frutos de los encinares ibéricos, dificultando concluir taxativamente en esta relación. Por este motivo, se realizó en 2002 la experiencia con bolsones, cuyos resultados indican que los frutos colonizados por C. elephas caen 2,75 veces más rápido que los sanos. En un principio, este resultado sugiere que la actividad del insecto provoca una caída prematura de frutos al suelo, ya fueran maduros o no. Sin embargo, en condiciones naturales, el insecto tiene la posibilidad de elección de frutos que, a nuestro entender, son los más maduros de la copa mientras que en los bolsones esta capacidad de elección es muy limitada. Naturalmente, los frutos conforme maduran van cayendo al suelo y el efecto que provoca C. elephas al colonizarlos es la de acelerar la caída de las bellotas maduras de la encina. ABSTRACT SORIA F. J, A. JIMÉNEZ, M. VILLAGRÁN, M. E. OCETE. 2005. Relationship between the colonization of the holm-oak by Curculio elephas Gyllenhal (Coleóptera, Curculionidae)and the period of natural acorn falling. Bol. San. Veg. Plagas, 31: 365-375. A population monitoring of Curculio elephas (Coleóptera, Curculionidae) in a holmoak wood in southern Spain has been carried out during 2001 and 2002. The main purpose of this work was to relate the incidence of the insect infestation with the process of ripening and natural falling of the holm-oak acorns. In 2002 the acorns production of selected holm-oaks was far less than 2001, whereas the infestation and the population density of the insect increased 2.6 and 2.8 times, respectively. The population increase took place as a result of several factors, among which we emphasized the smaller availa-