Influencia tres especies de hormigas en la proliferación y el parasitismo de plagas en el cultivo de los cítricos

UNIVERSIDAD POLITÉCNICA DE VALENCIA MÁSTER UNIVERSITARIO EN PRODUCCIÓN VEGETAL Y ECOSISTEMAS AGROFORESTALES INFLUENCIA DE TRES ESPECIES DE HORMIGAS EN LA PROLIFERACIÓN Y EL PARASITISMO DE PLAGAS EN EL CULTIVO DE LOS CÍTRICOS T abajo Fin de Más e Be a G au Sanchis Tu o D . Fe án Ga cía-Ma í Valencia, Sep iemb e de 2015 Po que no hay cosa ocul a que no haya de se mani es ada, ni cosa escondida que no haya de se conocida y enida a la luz. Palab as de un p o e a A Víc o Sanjuán G au AGRADECIMIENTOS En p ime luga , quie o ag adece a mi u o y p o eso Fe án Ga cía-Ma í oda la ayuda y que me p es ado, así como el iempo que me ha dedicado siemp e que lo he necesi ado. En segundo luga al Ins i u o Ag o-Medi e áneo (IAM), po p es a me sus ins alaciones y equipos pa a ealiza es e abajo y a Al ea Calabuix po la su ayuda en campo. No puedo deja de nomb a a mis compañe as y compañe os del Más e , a mis Pe a dikis Ma a, Susana y Sugni h, po odos esos momen os inol idades y esa amis ad que siemp e con inua á. G acias! Y como no a mi amilia, mis pad es, mi abuela y mi he mana, po su apoyo incondicional. A Jose, mi pa eja, amigo, con iden e… odo es poco. Te quie o. Be a G au Sanchis ÍNDICE ÍNDICE RESUMEN 1 ABSTRACT 2 RESUM 3 INTRODUCCIÓN 5 JUSTIFICACIÓN Y OBJETIVOS 8 MATERIAL Y MÉTODOS 10 Pa celas 10 Diseño expe imen al 10 Exclusión de ho migas 10 E aluación de la abundancia de insec os: 12 - Piojo ojo de Cali o nia (Aonidiella au an ii) 12 - Mosca Blanca algodonosa (Aleu o h ixus loccosus) 13 - Minado de los cí icos (Phyllocnis is ci ella) 13 E aluación del pa asi ismo: 14 - Pa asi ismo del piojo ojo de Cali o nia (Aonidiella au an ii) 14 - Pa asi ismo de Mosca Blanca (Aleu o h ixus loccosus) 14 - Pa asi ismo de Minado de cí icos (Phyllocnis is ci ella) 14 Análisis de da os 14 RESULTADOS Ac i idad de las ho migas 16 Ni el de in es ación de: - Aonidiella au an ii en amas y u os 17 - Phyllocnis is ci ella 21 - Aleu o h ixus loccosus 22 Po cen aje de pa asi ismo: - Aonidiella au an ii en amas y u os 23 - Aleu o h ixus loccosus 26 - Phyllocnis is ci ella 27 DISCUSIÓN 30 CONCLUSIONES 36 REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS 38 Be a G au Sanchis ABSTRACT 2 ABSTRACT An s a e an impo an elemen o ci us ag oecosys em, which ac simul aneously as p eda o s o insec s and as mu ual Hemip e a. As a esul , he an s a e a he cen e o a complex ood web whe e hey can a ec he composi ion and popula ion dynamics o a la ge g oup o a h opods, including p oducing and non-p oducing he bi o es honeydew, and hei na u al enemies. I has conduc ed a es o exclusion o an s in h ee ci us o cha ds in 2012 wi h he objec i e o de e mining he in luence o an s on in es a ion le els and he pe cen age o pa asi ism o h ee o he mos impo an pes s in he c op Ci us, whi e lies Aleu o h ixus loccosus, p oduce plague o honeydew, and he Cali o nia ed scale Aonidiella au an ii and ci us lea mine Phyllocnis is ci ella wo pes s ha do no p oduce honeydew. The plo s we e chosen so ha each o he h ee di e en species p edomina e an an , Lasius g andis, Pheidole pallidula o Linepi hema humile, which a e he mos common species o an s in ci us. In all h ee plo s a educ ion o 27% was obse ed in he le el o in es a ion o ui by Cali o nia ed scale in he ees whe e an s we e excluded, compa ed wi h undis u bed ees whe e he an s we e p esen . In he case o he whi e ly, he pe cen age o employed a e age ou b eaks was 36% lowe in he ea men o exclusion o an s in he plo s domina ed by species o an s P. pallidula and L. humile, and he e we e no signi ican di e ences in he hi d plo . In he case o ci us lea mine no di e ences in he pe cen ages o damaged ees whe e he an s o any o he h ee plo s we e excluded lea we e obse ed. As o he pe cen age o pa asi ism, we ound no di e ences be ween an s excluding ees and ees wi h he p esence o an s o any o he h ee pes s s udied. These esul s demons a e ha he h ee species o an s can induce inc eases s udied popula ions o some pes s p oducing and non-p oducing honeydew in ci us. Fu he mo e, he esul s sugges ha hese popula ion inc eases do no appea o be caused by he in luence o an s on pa asi ism bu may be o he ac o s such as p eda ion, which a e a ec ed by he ac i i y o he an s. Be a G au Sanchis RESUM 3 RESUM Les o migues cons i ueixen un elemen impo an de l'ag oecosis ema dels cí ics, en el qual ac uen simul àniamen com insec es dep edado s i com mu ualis es de hemíp e s. Com a conseqüència, les o migues es oben al cen e d'una complexa xa xa ò ica en què poden a ec a la composició i la dinàmica poblacional d'un ampli g up d'a òpodes, incloen he bí o s p oduc o s i no p oduc o s de melassa, així com als seus enemics na u als. S'ha du a e me un assaig d'exclusió de o migues en es pa cel·les de cí ics du an l'any 2012 amb l'objec iu de de e mina la in luència de les o migues en els ni ells d'in es ació i el pe cen a ge de pa asi isme de es de les plagues més impo an s en el cul iu dels cí ics, la mosca blanca Aleu o h ixus loccosus, plaga p oduc o a de melassa, i el poll oig de Cali ò nia Aonidiella au an ii i el minado dels cí ics Phyllocnis is ci ella, dues plagues que no p odueixen melassa. Les pa cel·les es an escolli de mane a que en cadascuna de les es p edominés una espècie de o miga di e en , Lasius g andis, Pheidole pallidula o Linepi hema humile, que són les espècies de o migues més eqüen s en cí ics. En el conjun de les es pa cel·les s'obse a una educció del 27% en el ni ell d'in es ació dels ui s pe poll oig de Cali ò nia en els a b es on es an exclou e les o migues, compa an amb a b es no al e a s on les o migues e en p esen s. En el cas de la mosca blanca, el pe cen a ge de b o s ocupa s a se de mi jana un 36% meno en el ac amen d'exclusió de o migues en les pa cel·les dominades pe les espècies de o migues P. pallidula i L. humile, i no hi a ha e di e ències signi ica i es en la e ce a pa cel·la. En el cas del minado dels cí ics no es an obse a di e ències en els pe cen a ges de ulla danyada en els a b es on es an exclou e les o migues pe a cap de les es pa cel·les. Pel que a al pe cen a ge de pa asi isme, no obem di e ències en e a b es amb exclusió de o migues i a b es amb p esència de o migues pe a cap de les es plagues es udiades. Aques s esul a s demos en que les es espècies de o migues es udiades poden indui inc emen s poblacions d'algunes plagues p oduc o es i no p oduc o es de melassa en cí ics. A més, els esul a s sugge eixen que aques s inc emen s poblacionals no semblen se p oduï s pe la in luència de les o migues sob e el pa asi isme sinó que poden se al es ac o s, com la dep edació, el que es egin a ec a s pe l'ac i i a de les o migues. Be a G au Sanchis RESUMEN 1 RESUMEN Las ho migas cons i uyen un elemen o impo an e del ag oecosis ema de los cí icos, en el que ac úan simul áneamen e como insec os dep edado es y como mu ualis as de hemíp e os. Como consecuencia, las ho migas se encuen an en el cen o de una compleja ed ó ica en la que pueden a ec a a la composición y a la dinámica poblacional de un amplio g upo de a ópodos, incluyendo he bí o os p oduc o es y no p oduc o es de melaza, así como a sus enemigos na u ales. Se ha lle ado a cabo un ensayo de exclusión de ho migas en es pa celas de cí icos du an e el año 2012 con el obje i o de de e mina la in luencia de las ho migas en los ni eles de in es ación y el po cen aje de pa asi ismo de es de las plagas más impo an es en el cul i o de los cí icos, la mosca blanca Aleu o h ixus loccosus, plaga p oduc o a de melaza, y el piojo ojo de Cali o nia Aonidiella au an ii y el minado de los cí icos Phyllocnis is ci ella, dos plagas que no p oducen melaza. Las pa celas se escogie on de o ma que en cada una de las es p edomina a una especie de ho miga dis in a, Lasius g andis, Pheidole pallidula o Linepi hema humile, que son las especies de ho migas más ecuen es en cí icos. En el conjun o de las es pa celas se obse a una educción del 27% en el ni el de in es ación de los u os po piojo ojo de Cali o nia en los á boles donde se excluye on las ho migas, compa ando con á boles no al e ados donde las ho migas es aban p esen es. En el caso de la mosca blanca, el po cen aje de b o es ocupados ue de media un 36% meno en el a amien o de exclusión de ho migas en las pa celas dominadas po las especies de ho migas P. pallidula y L. humile, y no hubo di e encias signi ica i as en la e ce a pa cela. En el caso del minado de los cí icos no se obse a on di e encias en los po cen ajes de hoja dañada en los á boles donde se excluye on las ho migas pa a ninguna de las es pa celas. En cuan o al po cen aje de pa asi ismo, no encon amos di e encias en e á boles con exclusión de ho migas y á boles con p esencia de ho migas pa a ninguna de las es plagas es udiadas. Es os esul ados demues an que las es especies de ho migas es udiadas pueden induci inc emen os poblaciones de algunas plagas p oduc o as y no p oduc o as de melaza en cí icos. Además, los esul ados sugie en que es os inc emen os poblacionales no pa ecen se p oducidos po la in luencia de las ho migas sob e el pa asi ismo sino que pueden se o os ac o es, como la dep edación, lo que se ean a ec ados po la ac i idad de las ho migas. INTRODUCCIÓN Be a G au Sanchis INTRODUCCIÓN 4 INTRODUCCIÓN Las ho migas (Hymenop e a: Fo micidae) cons i uyen uno de los g upos aunís icos más impo an es de odos los ecosis emas po su abundancia, di e sidad y pa icipación en a ios ni eles de las edes ó icas (DeBach y Rosen 1991). Comp enden el g upo dep edado más impo an e den o de los himenóp e os y son muy aliosas en el con ol na u al. Los an eceden es más emo os de la lucha biológica, se die on en la an igua China, donde se c iaba una especie de ho miga (Oecophylla sma agolina) pa a con ola de e minados insec os que a acan a los cul i os de los ag ios (DeBach, 1975). Sin emba go, ambién muchas especies de ho migas es án conside adas plagas indi ec as al p o ege a insec os pe judiciales, p incipalmen e a los insec os p oduc o es de melaza. En los ecosis emas ag ícolas desde hace iempo se sabe que las ho migas es án asociadas con los as o nos sob e el con ol biológico de las especies de plagas de a ópodos (Flande s, 1945; Buckley, 1987). La capacidad de las ho migas de p omo e el aumen o de cóccidos exc e o es de melaza y la educción en núme o de es as plagas después de la eliminación de las ho miga se ha demos ado epe idamen e (Van de Goo 1916; Way 1954; Bess 1958; Annecke 1959). Los p oduc o es de melaza se bene ician de las ho migas como medio de p o ección de sus enemigos na u ales, aumen ando sus asas de c ecimien o, con mejo es condiciones de higiene, anspo e y dispe sión (Way 1963; Bukley 1987), además, como bene icio pa a la salud de la plan a se p oduce un aumen o de la dep edación po pa e de las ho migas sob e o os insec os he bí o os (Skinne y Whi ake , 1981). La in e acción de ho migas ambién puede in lui en la abundancia y dis ibución de o os he bí o os (Flandes, 1945; Haney e al., 1987), modi icando la dinámica poblacional de los enemigos na u ales no solo de los hemíp e os asociados (Daane e al., 2007), sino ambién de hemíp e os que no p oducen melaza y no es án in oluc ados en el mu ualismo (James e al., 1999). Las ho migas u ilizan la melaza como uen e de azúca y nu ien es. A su ez pueden anspo a los á idos, cochinillas u o os p oduc o es de melaza a nue os si ios de alimen ación, los p o egen en sus nidos, y p opo cionan se icios de saneamien o median e la eliminación de melaza e indi iduos mue os (Ba le 1961, Buckley 1987, Fla y Weisse 2000). El más econocido se icio que p opo cionan las ho migas a los p oduc o es melaza, sin emba go, es la p o ección de los dep edado es y pa asi oides (Buckley 1987). En muchos casos, los enemigos na u ales son a acados ag esi amen e, en o os el me o mo imien o de una ho miga ce cano es su icien e pa a disuadi a los in usos (Ba le 1961, B is ow 1984, Hanks y Sado 1990). Hay insec os que no p oducen ningún ipo de melaza, como es el caso del piojo ojo de Cali o nia Aonidiella au an ii Maskell (Hemip e a: Diaspididae), es a cochinilla, al no p oduci ningún ipo de melaza, no es á a endida po las ho migas. Sin emba go, se ha demos ado que la ac i idad de las ho migas induce le es o conside ables aumen os de las poblaciones del piojo ojo de Cali o nia (DeBach 1954, S eyn 1954, Mo eno e al., 1987, James e al., 1997). Las ho migas pe u ban y/o ma an a los enemigos na u ales del piojo ojo de Cali o nia cuando suben a los á boles a ecolec a la melaza sec e ada po hemíp e os como co one , moscas blancas, pulgones y cóccidos que acciden almen e se encuen an con ellos (Pekas, e al., 2009a). Se ha comp obado, que el impac o de las especies de ho migas sob e las poblaciones del piojo ojo de Cali o nia dependen de la in ensidad con que las ho migas suben a los á boles (Pekas e al., 2009a). Be a G au Sanchis MATERIAL Y MÉTODOS 12 Fo o Nº 3.- Pheidole pallidula Fuen e: F. Ga cía-Ma í Fo o Nº 4.- Linepi hema humile Fuen e: F. Ga cía-Ma í E aluación de la abundancia de insec os Pa a de e mina la ac i idad de las ho migas se con abilizó el núme o de ho migas que ascendían o descendían c uzando una línea imagina ia en el onco du an e dos minu os de obse ación, de e minando la especie de ho miga. Pa a de e mina la ac i idad es acional, se ealiza on con eos cada quince días desde ab il has a no iemb e. Las obse aciones ue on en e las 8 y las 12 ho as ap oximadamen e de la mañana. Se e alua on ambién los ni eles de es plagas impo an es en los cí icos medi e áneos, como ue on piojo ojo de Cali o nia (Aonidiella au an ii), mosca blanca (Aleu o h ixus loccosus), y el minado de los cí icos (Phyllocnis is ci ella) en las subpa celas con y sin ho migas. Es o nos si ió pa a compa a los ni eles poblacionales de las plagas en cada a amien o, pudiendo de e mina el posible e ec o de las ho migas en dichas poblaciones. Pa a la ealización de los mues eos: * Piojo ojo de Cali o nia (Aonidiella au an ii) (Fo o Nº 5)  Se ealiza on dos mues eos di e en es, uno en amas y o o en u os. En el mues eo de amas, se mues ean Be a G au Sanchis MATERIAL Y MÉTODOS 13 4 amas de cada uno de los 4 á boles cen ales de la subpa cela. El ni el poblacional de A. au an ii se de e mina usando una escala según abundancia de escudos: 0 (0 escudos); 1 (1 a 3 escudos); 2 (de 4 a 10 escudos); 3 (de 10 a 30 escudos); 4 (de 30 a 100 escudos) y 5 (más de 100 escudos). En el caso de los u os, el mues eo se ealiza a pa i de agos o, cuando las la as ya han in adido el u o, con ando 20 u os escogidos al aza po á bol de los 4 á boles cen ales de la pa cela, siguiendo la escala de abundancia igual que en el caso de las amas. Fo o Nº5.- Aonidiella au an ii en u o. Fuen e: Fo o p opia. * Mosca blanca (Aleu o h ixus loccosus) (Fo o Nº 6)  En es e mues eo ealizamos obse aciones de 10 b o es ce canos a su comple o desa ollo, de cada uno de los cua o á boles cen ales de cada subpa cela, apun ando el núme o de b o es ocupados po mosca blanca. Fo o Nº 6.- Aleu o h ixus loccosus. Fuen e: Fo o p opia. * Minado de Cí icos (Phyllocnis is ci ella) (Fo o Nº 7)  Pa a mues ea el ni el poblacional del minado , se p ocedió a ealiza obse aciones de 10 b o es ie nos al aza en cada uno de los cua o á boles cen ales de cada subpa cela, ano ando el núme o de b o es a acado po minado y la can idad de minas po b o e. Be a G au Sanchis MATERIAL Y MÉTODOS 14 Fo o Nº 7.- Phyllocnis is ci ella Fuen e: Fo o p opia. E aluación del pa asi ismo Con el in de de e mina el papel que las ho migas eje cen sob e los enemigos na u ales, mensualmen e se lle a on mues as al labo a o io pa a comp oba el ni el de pa asi ismo sob e A. au an ii, P. ci ella y A. loccosus en cada bloque, con y sin ho migas. * Pa asi ismo de Piojo ojo de Cali o nia (Aonidiella au an ii)  Pa a pode analiza el pa asi ismo, se mues ea on un mínimo de cinco amas y cinco u os con p esencia de piojo ojo en cada á bol de los cua o á boles cen ales de la subpa cela. Pos e io men e en labo a o io se obse a on con un binocula al ededo de 50 a 100 o mas de piojo ojo i os suscep ibles de se pa asi ados (la as de segundo es adio L2, p enin as, nin as, adul os de machos y hemb as jó enes H1) y se de e minó el po cen aje de pa asi ismo con ando el núme o de o mas pa asi adas po los pa asi oides en elación al o al de o mas i as. * Pa asi ismo de Mosca Blanca (Aleu o h ixus loccosus)  El pa asi ismo se e aluó mues eando has a 20 hojas in es adas de mosca blanca po á bol en los cua o á boles cen ales de cada subpa cela. En el labo a o io se obse a on las hojas al binocula , de e minando el po cen aje de indi iduos pa asi ados po Cales noacki espec o al o al de suscep ibles al pa asi ismo (L2 y L3) en un cí culo de 1 cm2 seleccionado en la zona ocupada po la mosca blanca en cada hoja. * Pa asi ismo de Minado de los cí icos (Phyllocnis is ci ella)  Pa a e alua el pa asi ismo en el minado se mues ea on 10 b o es po á bol en los cua o á boles cen ales de cada subpa cela. En el labo a o io, se obse a on con un binocula 50 o mas inmadu as del minado suscep ibles al pa asi ismo (L2, L3 y L4), con ando cuan as había pa asi adas po el pa asi oide Ci os ichus phyllocnis oides en elación al o al de o mas i as. Análisis de da os Pa a la compa ación de los ni eles poblaciones de las pagas y del pa asi ismo en e los a amien os de exclusión y con p esencia de ho migas se ealizó un análisis de a ianza de medidas epe idas (ANOVA) p e ia ans o mación de los da os con [a csen√x], y se es ablecie on di e encias signi ica i as (=0.05) median e un es de mínima di e encia signi ica i a. RESULTADOS Be a G au Sanchis RESULTADOS 16 RESULTADOS ACTIVIDAD DE LAS HORMIGAS Fig. 1. Ac i idad media (± e o es ánda ) de las ho migas (núme o de ho migas ascenden e o descenden e del onco del á bol po minu o) en á boles cí icos con exclusión de ho migas y 0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 Ene Feb Ma Ap May Jun Jul Ago Sep Oc No nº ho migas/ 2 minu os Pa cela Lasius g andis Exclusión ho migas Con ol 0 20 40 60 80 100 120 140 160 Gen Feb Ma Ap May Jun Jul Ago Sep Oc No nº ho migas/ 2 minu os Pa cela LH (Linepi hema humile) 0 5 10 15 20 25 30 35 Gen Feb Ma Ap May Jun Jul Ago Sep Oc No Nº ho migas/ 2 minu os Pa cela PP (Pheidole pallidula) Be a G au Sanchis RESULTADOS 17 con acceso a las ho migas en es hue os en el es e de España, cada una con p esencia Lasius g andis, Pheidole pallidula, o Linepi hema humile. En la igu a que se mues a (Fig. 1), podemos e la ac i idad de las ho migas en las es pa celas es udiadas. Se obse a que an o en las pa celas LG y PP, donde son p edominan es Lasius g andis y Pheidole pallidula espec i amen e, u ie on ni eles de ac i idad conside ablemen e más bajos que la in asi a Linepi hema humile, p edominan e en la pa cela LH. Lasius g andis mos ó su pico de ac i idad en agos o con 30,8 ±11,0 ho migas/min/á bol ascenden es o descenden es a la copa de los cí icos y Pheidole pallidula mos ó un pico de ac i idad en el mes de julio con 27,7±2,7 ho migas/min/á bol ascenden es o descenden es a la copa de los á boles mien as que Linepi hema humile ob u o su pico de ac i idad en julio con 118,3±2,4 ho migas/min/á bol que ascendie on o descendie on de la copa de los cí icos. Es impo an e des aca , que L. humile es u o ac i a du an e odo el año, mien as que P. pallidula y L. g andis cesa on su ac i idad du an e los meses de in ie no, de diciemb e a ma zo. En las pa celas con a amien o de exclusión de ho migas, se u ilizó una ampa pegajosa pa a la exclusión de ho migas, es ando es as o almen e ausen es de las copas de los á boles, mos ando de es a mane a una e ec i idad del 100% en el a amien o de exclusión. NIVEL DE INFESTACIÓN DE Aonidiella au an ii EN RAMAS Y FRUTOS Los esul ados ob enidos mues an que en las es pa celas es udiadas, la in es ación causada po piojo ojo de Cali o nia, Aonidiella au an ii en amas ue meno en el a amien o de exclusión de ho migas solamen e en la pa cela LG, donde p edominaba la ho miga Lasius g andis (con un 18% de media), mien as que no hubie on di e encias signi ica i as en el es o de las pa celas (Fig.2) (Tabla 1). Hay que ene en cuen a la di icul ad que exis e en campo de de e mina a simple is a si los escudos de las amas es án i os o son escudos iejos, de o as gene aciones, que pe manecen pegados a la co eza. Es e hecho puede enmasca a el e ec o eal de la exclusión de las ho migas ya que no se puede hace una es imación adecuada del núme o de indi iduos p esen es en las amas. Sin emba go, la in es ación causada po el piojo ojo de Cali o nia en los u os ue signi ica i amen e mayo en el a amien o en el que las ho migas ue on excluidas de la copa de los á boles, con un 26% en la pa cela LG (donde L. g andis p edominaba) y un 21% an o en las pa celas PP (Pheidole pallidula) y LH (L. humile). Po an o, las es especies de ho migas dominan es en las es pa celas de es e es udio pueden in e e i en el con ol biológico del piojo ojo de cali o nia. En el conjun o de las es pa celas se obse a una educción del 27% en el ni el de in es ación de los u os po piojo ojo de Cali o nia en los á boles donde se han excluido ho migas. Be a G au Sanchis RESULTADOS 18 Tabla1.- Resul ados del análisis de a ianza pa a los a amien os de exclusión de ho migas y con ol en las poblaciones de Aonidiella au an ii en amas, Aonidiella au an ii en u os, el po cen aje de hojas ocupadas po Aleu o h ixus loccosus y el po cen aje de hoja dañada causado po Phyllocnis is ci ella en 2012 en es pa celas de cí icos alencianos cada uno con p esencia de Lasius g andis, Pheidole pallidula y Linepi hema humile. (n.d= no de e minado). Be a G au Sanchis RESULTADOS 19 Aonidiella au an ii en amas. Fig. 2.- Po cen aje de in es ación medio (± e o es ánda ) de piojo ojo de Cali o nia Aonidiella au an ii en amas en á boles con exclusión y con p esencia de ho migas pa a es pa celas de cí icos en las que se encuen an las especies de ho migas Lasius g andis, Pheidole pallidula y Linepi hema humile, du an e el año 2012. La in es ación de CRS en amas ue signi ica i amen e mayo en la pa cela de Lasius g andis en los á boles con acceso pe mi ido a las ho migas que en los á boles con exclusión de ho migas. 0 20 40 60 80 100 120 May Jun Jul % Ramas Ocupadas Pa cela LG (Lasius g andis) Exclusión ho migas Con ol 0 20 40 60 80 100 120 May Jun Jul % amas ocupadase Pa cela LH (Linepi hema humile) 0 20 40 60 80 100 120 May Jun Jul % Ramas ocupadas Pa cela PP (Pheidole pallidula) Be a G au Sanchis RESULTADOS 20 Aonidiella au an ii en u os. Fig. 3.- Po cen aje de in es ación medio (± e o es ánda ) de piojo ojo de Cali o nia Aonidiella au an ii en u os en á boles con exclusión y con p esencia de ho migas pa a es pa celas de cí icos en las que se encuen an las especies de ho migas Lasius g andis, Pheidole pallidula y Linepi hema humile, du an e el año 2012. Du an e odo el pe iodo, la in es ación de CRS en u os ue mayo en los á boles con exclusión de ho migas en los es hue os y pa a las es especies de ho migas es udiadas. 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 Aug Sep Oc No % F u os Ocupados Pa cela LG (Lasius g andis) Exclusión ho migas Con ol 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 Aug Sep Oc No % F u os ocupados Pa cela PP (Pheidole pallidula) 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 Aug Sep Oc No % F u os Ocupados Pa cela LH (Linepi hema humile) Be a G au Sanchis RESULTADOS 21 NIVEL DE INFESTACIÓN DE Phyllocnis is ci ella Fig 4.-Po cen aje medio de supe icie de hoja daña (± e o es ánda ) po el minado de las hojas de cí icos Phyllocnis is ci ella en á boles de exclusión y con p esencia de ho migas pa a es pa cela de cí icos en las que se encuen an las especies de ho migas Lasius g andis, Linepi hema humile y Pheidole pallidula, du an e el año 2012. Pa a cada echa de mues eo no se ap ecian di e encias signi ica i as en el po cen aje de pé dida de supe icie de las hojas en e los a amien os de exclusión y p esencia y ho migas pa a ninguna de las es especies de ho migas. En cuan o al minado de los cí icos, P. ci ella, no encon amos di e encias signi ica i as en cuan o al po cen aje de hoja a acada en e los á boles de exclusión y con p esencia de ho migas en ninguna de las pa celas es udiadas. Al compa a cada echa de mues eo po sepa ado, no se encon a on di e encias signi ica i as en el po cen aje de pé dida de supe icie de hoja pa a cualquie echa de mues eo pa a los es hue os (Fig. 4) (Tabla 1). 0 5 10 15 20 25 Oc % Hoja dañada Pa cela LG (Lasius g andis) Exlusión ho migas Con ol 0 10 20 30 Oc % hoja dañada Pa cela LH (Linepi hema humille) 0 5 10 15 20 25 Oc % Hoja dañada Pa cela PP ( Pheidole pallidula) Be a G au Sanchis RESULTADOS 28 El po cen aje de pa asi ismo de de Phyllocnis is ci ella causado po Ci os ichus phyllocnis oides ue signi ica i amen e mayo pa a el a amien o de exclusión de ho migas en la pa cela LG (Lasius g andis), mien as que no se encon a on di e encias signi ica i as en e los a amien os en las pa celas PP y LH. No se encon a on di e encias signi ica i as ampoco en e los a amien os pa a ninguna de las especies de ho migas al compa a cada echa de mues eo po sepa ado (Fig. 9) (Tabla 2). DISCUSIÓN Be a G au Sanchis DISCUSIÓN 30 DISCUSIÓN El piojo ojo de Cali o nia (Aonidiella au an ii) es á conside ada como una de las peo es plagas de los cí icos, especialmen e en los países cuya p oducción a al me cado de u a esca, ya que los escudos dep ecian la u a isualmen e. Nues os esul ados mos a on que la in es ación de u a causada po el piojo ojo de Cali o nia ue mayo en el a amien o donde se pe mi ía el acceso de las ho migas a los á boles en las es pa celas es udiadas. Es os esul ados se co esponden ambién con o os es udios ealizados an e io men e, los cuales mos a on que las ho migas pueden induci aumen os de poblaciones de piojo ojo de Cali o nia en u os (De Bach e al, 1951; S eyn, 1954; Mo eno e al., 1987; James, 1997; Pekas e al., 2010a). El piojo ojo de Cali o nia no p oduce melaza, con lo que no es a endido po las ho migas. De es a mane a, el aumen o de la población de piojo ojo de Cali o nia inducida po las ho migas se conside a como un e ec o indi ec o ya que las ho migas in e umpen el con ol biológico del piojo ojo cuando se encuen an acciden almen e con los enemigos na u ales de és e mien as se alimen an en las copas de los á boles o mien as a ienden a o os insec os p oduc o es de melaza (S eyn, 1954; Samways e al., 1982; Mu doch e al., 1995; Dao e al., 2014). En la mayo ía de los es udios mencionados an e io men e, la ho miga que mayo i a iamen e in e ie e en el con ol biológico es la ho miga a gen ina Linepi hema humile, conocida como una especie ag esi a y pe u bado a pa a el con ol biológico (Holway e al., 2002). En nues o es udio comp obamos que es a especie e a mucho más abundan e que las especies na i as y además que e a ac i a du an e odo el año, coincidiendo es e esul ado con Monzó e al., (2013), quien ambién encon ó a L. humile ac i a en odas las empo adas en la misma zona de cul i o de cí icos. En gene al, las ho migas in aso as suelen es a ue emen e a aídas po la melaza de los hemíp e os siendo más ag esi as que las especies de ho migas na i as (S y sky y Eubanks, 2007). Teniendo en cuen a es as ca ac e ís icas es de espe a que L. humile induje a mayo es poblaciones de piojo ojo en u os en compa ación con las ho migas na i as. Las especies de ho migas na i as ambién pueden di e i en su capacidad de pe u bación del con ol biológico ya que gene almen e se elaciona con su ag esi idad y e i o ialidad (Buckley y Gullan, 1991; Kaneko, 2003; Mgcheki y Addison, 2009). No podemos saca conclusiones de ini i as si las especies na i as o in asi as a ec an a los he bí o os de mane a di e en e, sin emba go, el aumen o de la población de he bí o os en la pa cela LH, dominada po la ho miga in aso a L. humile, no ue mayo , sino simila o incluso meno en algunos casos en las pa celas PP y LG donde son p edominan es las especies na i as P. pallidula y L. g andis. Sob e es e hecho hay que ene en cuen a que L. g andis y P. pallidula son especies dominan es en sus á eas na i as (Pekas e al., 2011; A nan e al., 2012) y mues an un compo amien o ag esi o ambién (Sei e , 1992; Re ana y Ce dá, 1994; Ka ayama y Suzuki, 2003). Be a G au Sanchis DISCUSIÓN 31 La in es ación de piojo ojo de Cali o nia en amas ue simila en los dos a amien os, con p esencia de ho migas y el con ol. Las e aluaciones de las densidades de población de piojo ojo de Cali o nia en amas se ealiza on isualmen e sin de e mina si los escudos es aban i os o e an escudos mue os pe enecien es a gene aciones an e io es. Es e hecho pod ía habe enmasca ado el e ec o eal de la exclusión de ho migas en la población de piojo ojo en amas. Coincidiendo con nues os esul ados, Mo eno e al. (1987) no epo a on di e encias en la in es ación de piojo ojo en amas en e á boles con exclusión de ho migas y á boles con ol, mien as que si que halla on di e encias signi ica i as en los u os. Es os esul ados se a ibuyen al hecho de que el pa asi oide A. melinus concen a su ac i idad en la pe i e ia de los á boles, donde se encuen an la mayo ía de u os. No se obse a on di e encias signi ica i as en el po cen aje de hoja dañada po P. ci ella en los á boles en e los dos a amien os, con ho migas y sin ho migas en las es pa celas es udiadas. U baneja e al., (2004) lle a on a cabo un es udio de exclusión de ho migas pa a de e mina el impac o de Lasius nige (La eille) sob e P. ci ella y obse a on di e encias en el núme o de P. ci ella en las hojas en e el a amien os donde se pe mi ía a las ho migas subi a la copa de los á boles y el a amien o con exclusión de ho migas. P. ci ella no p oduce melaza y se desa olla, además, en las hojas jó enes y ie nas (Ga cía-Ma í y G anada, 2002), donde po lo gene al no se encuen an o os hemíp e os que sí p oducen melaza. Po lo an o, aunque la ho miga ejedo a a bó ea y al amen e ag esi a Oecophylla se ha epo ado como agen e de con ol biológico e icien e del minado de los cí icos en Vie nam (VanMele & Cuc, 2000), la ac i idad de las especies de ho migas en nues o es udio, apa en emen e, no es á a ec ando a las poblaciones de minado es de hojas de cí icos, di ec a o indi ec amen e. La mosca blanca algodonosa, A. loccosus, como o os muchos hemíp e os p oduc o es de melaza, es a endida po las ho migas en las hojas de los cí icos (Mo eno e al., 1987, Pekas, e al., 2011). De hecho, Mo eno e al. (1987) epo a on densidades de mosca blanca más bajas en los á boles cí icos cuando L. humile es aba p esen e en la copa de los á boles. De acue do con nues o esul ados, el po cen aje de b o es ocupados po A. loccosus ue signi ica i amen e meno en el a amien o de exclusión de ho migas en la pa cela PP y LH dominadas po P. pallidula y L. humile espec i amen e, mien as que no se encon a on di e encias en la pa cela LG, dominada po L. g andis. Dado que A. loccosus e a a endido di ec amen e po las ho migas, se espe aba que el esul ado de la in e acción en e la mosca blanca y las especies de ho migas de nues o es udio ue a in luenciado po el pa ón de ac i idad es acional de es e úl imo. La ac i idad de L. g andis de ascende a la copa de los á boles alcanzó su pun o máximo en p ima e a y disminuyó en julio, un pe iodo en el que las poblaciones de A. loccosus comienzan a aumen a (Ga cía-Ma í, 2012). Po o o lado, P. pallidula y L. humile es aban ac i os du an e odo el e ano y o oño, los meses de mayo incidencia de A. loccosus en el campo. De hecho, en la pa cela LH, donde L. humile ue p edominan e y exhibió una al a ac i idad en la mayo pa e del año, encon amos mayo in es aciones de A. loccosus en los á boles donde es aban pe mi ido el acceso a las ho migas en odas las echas de mues eos. Be a G au Sanchis DISCUSIÓN 32 Cu iosamen e, pa a el caso de P. pallidula, las in es aciones de A. loccosus en los á boles donde había ho migas solo se egis a on en las echas de mues eo con pico de ac i idad de las ho migas (sep iemb e y oc ub e). En cuan o al pa asi ismo, es udios p e ios que examina on el impac o de las ho migas en las poblaciones de hemíp e os p oduc o es de melaza, egis a on asas de pa asi ismo más bajas en las plan as con p esencia de ho migas que en las que se habían excluido las ho migas (DeBach e al., 1951; Ba le , 1961; I ioka y Inoue, 1996b, 1999). Po o a pa e, en el caso de los hemíp e os no p oduc o es de melaza, a ios es udios mos a on que las ho migas pueden pe u ba la ac i idad de sus pa asi oides (DeBach e al., 1951; Flande s, 1958; Mu doch e al., 1995; Heimpel e al., 1997a; Ma ínez Fe e e al., 2003). Recien emen e, un es udio lle ado a cabo en los cí icos de Aus alia e eló que el pa asi ismo del piojo ojo de Cali o nia po Enca sia pe niciosi (Towe ) y Enca sia ci ina C aw (Hymenop e a: Aphelinidae) ue se e amen e educida en p esencia de la ho miga I idomy mex u onige (Lowne) (Dao e al., 2014). En nues o es udio, sin emba go, a a ez encon amos di e encias signi ica i as en el po cen aje de pa asi ismo en e los dos a amien os, con ho migas y sin ho migas, ya sea en los hemíp e os p oduc o es de melaza como en los que no p oducen melaza. Es os esul ados ue on coinciden es en las es pa celas es udiadas, cada una de ellas con una especie de ho miga di e en e p edominan e. Solo en el caso del piojo ojo de Cali o nia en u os se encon ó ni eles de pa asi ismo más bajos en los á boles con ho migas en la pa cela LH (con L. humile), aunque es a educción sólo se ace có a la signi icación es adís ica. De la misma mane a, (Pekas e al. ,2010a) epo a on di e encias en el pa asi ismo del piojo ojo de Cali o nia en las u as en e los a amien os de exclusión de ho migas y acceso a ho migas a pesa de que un mayo núme o de piojo ojo de Cali o nia se egis ó en los u os de los á boles donde las ho migas L. g andis y P. pallidula enían acceso. Mu doch e al. (1995) demos a on, que la exclusión de L. humile no a ec ó al pa asi ismo del piojo ojo de Cali o nia en los u os omados en la pa e ex e io de los á boles, mien as que sí encon a on di e encias en los u os de la pa e in e io , a gumen ando que las ho migas a a ez se en en el ex e io de los á boles. U baneja e al. (2004) no mos a on di e encias en el po cen aje de pa asi ismo de P. ci ella en e los a amien os de ho migas excluidas y pe mi idas. Po úl imo, en elación con A. loccosus, a nues o conocimien o no hay es udios p e ios que in es iga on el e ec o de las ho migas en el pa asi ismo de es a especie. Po lo an o, al pa ece , las especies de pa asi oides que pa icipan en nues o es udio no se en a ec adas po la p esencia de ho migas. Sin emba go, pod íamos habe acasado en de ec a di e encias en el po cen aje de pa asi ismo en e los a amien os debido al hecho de que el impac o de los pa asi oides en las poblaciones de huéspedes debe se de e minada en una escala de iempo gene acional (D iesche, 1983). Es o se debe a que, en unción de la sinc onización en e pa asi oides y las poblaciones de huéspedes, la con ibución de la p ime a a la mo alidad de la población puede se sob ees imada o subes imada. Po o a pa e, o as uen es impo an es de mo alidad inducidas po pa asi oides como la alimen ación p incipal o de sondeo deben se conside ados al de e mina el po cen aje de pa asi ismo (Kidd y Je is, 1996). Especialmen e en el caso de A. melinus, la Be a G au Sanchis DISCUSIÓN 33 mo alidad causada al piojo ojo de Cali o nia a a és de la alimen ación es casi igual que la mo alidad debida al pa asi ismo. (Rosen y DeBach, 1979). Po o a pa e, dis in os ac o es de pa asi ismo que no han sido e aluados en nues os es udio pueden habe con ibuido al aumen o de las poblaciones de A. au an ii y A. loccosus en p esencia de ho migas. Po ejemplo, la dep edación es un ac o impo an e de mo alidad que, sin emba go, es di ícil de e alua con p ecisión en el campo. Piñol e al., (2012a) du an e un expe imen o a la go plazo de exclusión de ho migas en los cí icos de Ca aluña, mos ó que las ho migas enían un e ec o nega i o en la abundancia de a ios g upos de dep edado es. En cí icos en Aus alia, Dao e al., (2014) han demos ado ecien emen e, que la dep edación de A. au an ii po esca abajos coccinélidos se inc emen ó signi ica i amen e cuando se excluyó la ho miga I. u onige . Bach (1991) in o mó de asas de mo alidad más bajas de la cochinilla e de Coccus i idis (Hemip e a: Coccidae) en p esencia de las ho migas no solo po pa asi ismo, sinó ambién po o as causas no de e minadas. Cu iosamen e, a ios es udios han in o mado de compo amien os de ho migas ag esi as con a dep edado es ales como coccinélidos, neu óp e os o díp e os (Ba le , 1961; DeBach y Rosen, 1991; I ioka y Inoue, 1996a, 1999; Ka ayama y Suzuki, 20032; Piñol y Espadale , 2010). Vanek y Po e , (2010) in o ma on de que la exclusión de la ho miga Fo mica subse icea Say condujo a una educción de las densidades de la cochinilla Eulecanium ce aso um (Cocke ell) (Hemip e a: Coccidae) po aumen o de la dep edación po Ch ysope la u ilab is (Bu meis e )(Neu op e a: Ch ysopidae), mien as que en el pa asi ismo de los adul os de las cochinillas ue simila en e los á boles a ados y el con ol. En o o expe imen o de campo con exclusión de ho migas e sus exclusión de dep edado es (McPhee e al., 2012) se demos ó que My mica ub a (L.) indujo mayo abundancia en á idos po educi el impac o de Ch ysope la ca nea (S ephens). Obse aciones p elimina es en las mismas es pa celas de nues o es udio mues an meno abundancia de dep edado es po enciales de A. au an ii y A. loccosus, como c isopas e de en los a amien os con p esencia de ho migas (Calabuig e al., da os no publicados), lo que pod ía explica los esul ados ob enidos en el p esen e es udio. Un posible incon enien e de la u ilización de ba e as pegajosas pa a la exclusión de ho migas, es que implica la posibilidad de exclusión, además de las ho migas, de o os dep edado es no olado es como las ije e as, o el insec o-ho miga Phylopho us sp. (He e op e a: Mi idae), dep edado es en po encia de he bí o os en la copa de los á boles (Piñol e al., 2012b; Romeu-Dalmau, 2012). En nues o es udio, sin emba go, no se obse a on ije e as en los oncos ce ca de las zonas de exclusión y solamen e unos pocos Phylopho us sp. se ob u ie on en mues eos sob e los á boles con acceso a las ho migas en un es udio pa alelo(Calabuig e al., da os no publicados). Po o a pa e, no enemos conocimien o de es udios que in o men sob e las ije as o Philopho us sp. cazando sob e A. au an ii , A. loccosus o P. ci ella. Las ba e as adhesi as u ilizadas en el p esen e es udio demos a on se e icien es en la exclusión de ho migas de las copas de los á boles; sin emba go, es e mé odo pod ía su i incon enien es p ác icos, como po ejemplo, mayo ca ga de abajo si se aplicasen a hue os come ciales. Mé odos al e na i os y ambien ales basados en la manipulación de la in e acción en e hemíp e os y ho migas (Nagy e al., 2013) o la u ilización de p oduc os semi-químicos Be a G au Sanchis DISCUSIÓN 34 empleados pa a in e umpi la ac i idad de las ho migas (Suckling e al., 2010) pa ecen p ome edo es. En cuan o al mecanismo subyacen e, el pa asi ismo po si solo no puede explica las di e encias en los ni eles de población de los he bí o os obse ados en e los dos a amien os en nues o es udio. O os ac o es, como el impac o de las ho migas en los dep edado es (James e al., 1999; Piñol y Espadale , 2010) o la alimen ación de los pa asi oides son impo an es y deben in es iga se más a ondo. CONCLUSIONES Be a G au Sanchis CONCLUSIONES 36 CONCLUSIONES Se egis a on poblaciones más al as de A. au an ii en las u as en los á boles con la p esencia de las es ho migas L. g andis, P. pallidula y L. humile. En cuan o a la mosca blanca algodonosa A. loccosus, se egis a on las poblaciones más al as en p esencia de ho migas en las pa celas de P. Pallidula y L. humile. No se de ec a on e ec os de las ho migas en las poblaciones de P. ci ella pa a ninguna de las es pa celas es udiadas. En gene al, el aumen o de la in es ación de he bí o os en la pa cela dominada po la in asi a y mucho más ac i a L. humile, no e an más al os, sino simila o incluso meno en algunos casos que en las pa celas donde P. pallidula y L. g andis p edominaban. Po lo an o, independien emen e de las especie p esen e, las ho migas ienen el po encial de aumen a los ni eles de in es ación de insec os p oduc o es de melaza y los no p oduc o es de melaza en los cí icos. No encon amos di e encias signi ica i as en el po cen aje de pa asi ismo en e los dos a amien os, con ho migas y sin ho migas, ya sea en los hemíp e os p oduc o es de melaza como en los que no p oducen melaza. El pa asi ismo po sí solo no pa ece explica las di e encias en los ni eles de población de los he bí o os obse ados en e los dos a amien os en nues o es udio. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS