Cuidado parental en el flamenco común (Phoenicopterus roseus) en un humedal temporal

Cuidado parental en el flamenco común (Phoenicopterus roseus) en un humedal temporal Tesis Doctoral Miguel Ángel Rendón Martos 2015 Miguel Ángel Rendón Martos Cuidado parental en el flamenco común (Phoenicopterus roseus) en un humedal temporal Tesis Doctoral 2015 3 Cuidado parental en el flamenco común (Phoenicopterus roseus) en un humedal temporal Memoria presentada para optar al grado de Doctor en Ciencias Biológicas por la Universidad de Málaga Miguel Ángel Rendón Martos Sevilla, diciembre de 2015 Director Tutor Dr. Juan Aguilar Amat Fernández Investigador Científico Departamento de Ecología de Humedales Estación Biológica de Doñana (EBD-CSIC) Dr. Juan Mario Vargas Yáñez Catedrático de Zoología Departamento de Biología Animal Facultad de Ciencias Universidad de Málaga AUTOR: Miguel Ángel Rendón Martos http://orcid.org/0000-0002-3735-7391 EDITA: Publicaciones y Divulgación Científica. Universidad de Málaga Esta obra está bajo una licencia de Creative Commons Reconocimiento-NoComercialSinObraDerivada 4.0 Internacional: http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/legalcode Cualquier parte de esta obra se puede reproducir sin autorización pero con el reconocimiento y atribución de los autores. No se puede hacer uso comercial de la obra y no se puede alterar, transformar o hacer obras derivadas. Esta Tesis Doctoral está depositada en el Repositorio Institucional de la Universidad de Málaga (RIUMA): riuma.uma.es 5 Juan Aguilar Amat Fernández, Investigador Científico del CSIC ACREDITA Que D. Miguel Ángel Rendón Martos, Licenciado en Ciencias (Biológicas) por la Universidad de Málaga, ha realizado bajo su dirección las investigaciones contenidas en la presente memoria de Tesis Doctoral, titulada “Cuidado parental en el flamenco común (Phoenicopterus roseus) en un humedal temporal”. Como director de la misma considero que la presente memoria reúne todos los requisitos para ser sometida a juicio de la Comisión correspondiente, por lo que autorizo su exposición y defensa para la obtención del Grado de Doctora en Biología por la Universidad de Málaga. Y para que así conste, en cumplimiento de las disposiciones vigentes, firmo la presente acreditación en Sevilla a 11 de noviembre de 2015. Firma del Director: Firma del Tutor: Dr. Juan Aguilar-Amat Fernández Dr. Juan Mario Vargas Yáñez 6 7 A mis padres, Dolores y Manuel A mis Aracelis, chica y grande 8 9 Índice Agradecimientos 1 Capítulo 1. Introducción general 5 Objetivos 25 Capítulo 2. Contribución de los recursos tróficos de las áreas de invernada y nidificación a la reproducción del flamenco común (Phoenicopterus roseus) 41 Capítulo 3. Estimación de movimientos de aprovisionamiento en el flamenco (Phoenicopterus roseus) mediante modelos de captura-recaptura 61 Anexo I. Sexado fenotípico de flamencos adultos 99 Anexo II. Descripción de los modelos de captura-recaptura multiestado 103 Anexo III. Cálculo de intervalos de confianza en R 107 Anexo IV. Tablas de resultados de los modelos multiestado 109 Anexo V. Tabla de resultados de regresiones logísticos ordinales 118 Capítulo 4. El tamaño del buche del pollo como un indicador de la frecuencia de aprovisionamiento en flamencos 119 Capítulo 5. Estimación de las frecuencias de cebas a pollos de flamenco común (Phoenicopterus roseus) mediante modelos multiestado 149 Anexo VI. Estimación de la edad de pollos de flamenco a partir de modelos de crecimiento 187 Anexo VII. Modelos mixtos de la probabilidad de llenado del buche y duración de las cebas 193 Capítulo 6. Estrategias de aprovisionamiento a los pollos por adultos de flamenco común en un ambiente variable: evidencias mediante análisis de isótopos estables 195 Capítulo 7. Discusión general 247 Conclusiones 277 10 7 Introducción Capítulo 1 cuidado de los huevos o las crías y el aprovisionamiento de la prole desde el nacimiento hasta la independencia (Clutton-Brock 1991, Smiseth et al. 2012). La decisión de iniciar un episodio de reproducción depende de que los individuos alcancen un nivel mínimo de condición corporal (Drent y Daan 1980). La producción de gametos suponer un gasto elevado para los reproductores (Clutton-Brock 1991, Monaghan et al. 1998) y su coste puede condicionar el desarrollo de etapas posteriores de la reproducción (Monaghan et al. 1998). En aves, la inversión en la producción de los huevos varía según las estrategias específicas de reproducción (nidícolasnidífugos, Ar y Yom-Tov 1978) y de los patrones temporales de adquisición y gasto de la energía (Drent y Daan 1980). En general, los organismos desarrollan dos estrategias para el abastecimiento de recursos durante la reproducción: adquirir reservas antes del inicio de la reproducción (capital breeders) o utilizar reservas energéticas adquiridas mientras la reproducción tiene lugar (income breeders) (Drent y Daan 1980, Stearns 1992). El uso de reservas puede ser fundamental para la formación de los huevos, la incubación y la cría de los pollos si las oportunidades de los reproductores para alimentarse se encuentran limitadas por la disponibilidad de recursos (Martin 1987). Por ejemplo, en ambientes donde existe una limitación estacional de recursos la acumulación de reservas es fundamental para afrontar períodos de escasez de alimento, tanto para asegurar la supervivencia como para efectuar la reproducción (Gauthier et al. 2003). No obstante, la decisión de cuándo y dónde se obtiene el alimento para la reproducción puede tener consecuencias sobre el éxito de la misma (p. ej. costes de transporte, conversión metabólica, predación; Jönsson 1997 para una revisión). Así, los organismos exhiben estrategias intermedias entre el uso exclusivo de reservas o de recursos exógenos para la reproducción (Bonnet et al. 1998, Gauthier et al. 2003, Schmutz et al. 2006, Wheatley et al. 2008). En especies de aves que dedican cuidado parental se considera que el período de cría de los pollos implica un mayor coste energético que 8 Capítulo 1 Introducción la formación de los huevos (Martin 1987, Drent y Dann 1980, Lessells 1991, Roff 1992, Stearns 1992). Dado que la obtención de energía se realiza a través de la alimentación, los patrones de forrajeo reflejan la decisión de los padres de invertir en la reproducción (Boggs 1992). Diferentes hipótesis han sido propuestas para explicar el balance entre inversión parental y supervivencia de los reproductores durante la cría de los pollos (Erikstad et al. 2009 y referencias citadas). La hipótesis del estrés predice que si los reproductores satisfacen los requerimientos de su descendencia independientemente de la disponibilidad de recursos y/o la calidad de los reproductores, en condiciones ambientales adversas la reproducción sólo supondría costes para los padres (Nur 1984, Golet y Irons 1999). La hipótesis de inversión fija propone que los reproductores responden a los requerimientos medios esperados de su descendencia y no a los requerimientos reales, desarrollando un esfuerzo parental fijo durante el período de cría o durante la totalidad del periodo reproductivo para mantener la supervivencia de los padres (Sæther et al. 1993, Navarro y Gonzáles-Solís 2007). Alternativamente, la hipótesis de la inversión flexible propone que el esfuerzo parental es regulado en función de los requerimientos de su descendencia. En este caso, el nivel de esfuerzo dependerá de la condición de los padres, aunque también se espera que varíe entre reproductores de diferente edad, calidad o sexo (Bolton 1995, Erikstad et al. 1998, 2009, Velando y Alonso-Álvarez 2003, Weimerskirch et al. 2009), lo que haría del cuidado parental un comportamiento dinámico y variable. La edad de los padres condiciona el esfuerzo parental (Curio 1983, Clutton-Brook 1988, Newton 1989, Sæther 1990, Forslund y Pärt 1995). Los individuos más jóvenes suelen ser menos exitosos que los de mayor edad o experiencia. Tres mecanismo se han propuestos para explicar la relación entre el incremento de edad y fecundidad. La hipótesis de restricción (constraint) propone que al aumentar la edad los reproductores también aumentan sus habilidades competitivas o su experiencia (Curio 1983, Pärt 2001). La hipótesis de la contención (restraint) predice el aumento del esfuerzo parental con la edad debido al menor valor reproductivo residual 9 Introducción Capítulo 1 de los padres o a variaciones en los costes reproductivos (Williams 1966, Pugesek 1981). La tercera hipótesis (hipótesis de la mortandad diferencial) propone que reproductores con distinta calidad fenotípica difieren en la edad con que inician la reproducción o respecto a su supervivencia, por lo que dichos fenotipos aparecen o desaparecen progresivamente a nivel de la cohorte (Bregnballe 2006). El sexo de los reproductores también puede condicionar el esfuerzo parental debido a restricciones fisiológicas (Nisbet 1997), a diferencias en la eficiencia energética ligadas al sexo (Barbraud et al. 1999) o a conflictos entre la pareja (Lessells 2012). En especies que presentan dimorfismo sexual, la diferencia de tamaño entre ambos miembros de la pareja puede afectar a la eficiencia de obtención de alimento. La explotación de diferentes hábitats de forrajeo (González-Solís et al. 2000) o tipos de presas (Forero et al. 2002) beneficia a especies dimórficas ya que reduce la competencia por el alimento. No obstante, la explotación de diferentes hábitats o recursos puede afectar a los patrones de forrajeo (Lewis et al.2005) y, por lo tanto, al esfuerzo destinado a la cría de los pollos por cada miembro de la pareja (Weimerskirch y Lys 2000). La cantidad de recursos que los reproductores invierten en la reproducción también depende del tamaño de puesta o las características de la descendencia tales como el sexo, la edad o la condición corporal (Clutton-Brock 1991 para una revisión). La inversión parental aumenta con el valor reproductivo de la descendencia (Erikstad et al. 2009), lo que puede traducirse en patrones crecientes (Ricklefs et al. 1985) o decrecientes (Pugesek 1990) del esfuerzo parental con la edad de los pollos. Los requerimientos energéticos de los pollos incrementan con su edad, siendo máximos durante los picos de crecimiento previos a la emancipación (Drent y Daan 1980), por lo que los padres deben aumentar la tasa de aprovisionamiento para satisfacer dichos requerimientos. El cuidado parental puede continuar incluso cuando los pollos son capaces de alimentarse por sí mismos. La prolongación del cuidado parental más allá de la edad potencial de emancipación de los pollos 10 Capítulo 1 Introducción incrementa notablemente la supervivencia de éstos últimos (Weathers et al. 1989) debido a un aumento en su madurez fisiológica o neuronal que les permite mejorar la adquisición en las capacidades de vuelo (Guo et al. 2010) o alimentación (Wheelwright y Templeton 2003) necesarias para independizarse. No obstante, la fecha óptima de emancipación difiere del punto de vista de los reproductores y de los pollos (Trivers 1974). Existe un conflicto entre padres y pollos debido a que los reproductores deben ajustar el esfuerzo parental respecto a las expectativas de su éxito reproductivo a largo plazo (Kilner y Hinde 2012). Así, los reproductores de mayor edad pueden prolongar el cuidado parental debido a su mayor eficiencia de forrajeo (Curio 1983) o a la disminución de sus expectativas de supervivencia (Pugesek 1990). Por otra parte, los pollos pueden independizarse cuando las expectativas de cubrir sus necesidades alimentarias por sí mismos son mayores que si son aprovisionados por los padres (Moreno 1984). No obstante, factores extrínsecos (p. ej. disponibilidad de alimento) pueden influir en la fecha de emancipación de los pollos (Higuchi y Momose 1981, Byle 1990). La disponibilidad de alimento permite mejorar la condición corporal tanto de los padres como de los pollos y disminuye el conflicto al que se enfrentan los padres de decidir entre invertir en supervivencia o en reproducción (Martin 1987, Drent y Daan 1980, Erikstad et al. 1998). Una mayor disponibilidad de alimento puede aumentar el esfuerzo parental incluso en el caso de especies longevas (Granadeiro et al. 1998, Weimerskich et al. 2001, Baduini y Hyrenbach 2003). En ambientes donde la disponibilidad de alimento es variable, se ha propuesto que las especies longevas deben desistir de la reproducción cuando la disponibilidad de recursos es baja, pero una vez que los recursos alcanzan un nivel mínimo los reproductores deben aumentar su esfuerzo parental aun a costa de su supervivencia (Erikstad et al. 1998). No obstante, se ha comprobado que los costes que asumen los reproductores de especies longevas varían entre especies, a nivel individual individual (Hamer y Furness 1991, Chastel et al. 1995, Pinaud y Wemerskirch 2002, Navarro y González-Solís 2007, Dehnhard y Hennicke 2013), así como con el valor reproductivo de su 11 Introducción Capítulo 1 descendencia (Erikstad et al. 1997). Como se ha indicado, el cuidado parental depende de múltiples factores, intrínsecos y extrínsecos, que pueden interaccionar entre sí. Además, estos factores pueden condicionar de forma distinta los diferentes comportamientos que integran el cuidado parental durante la reproducción. El estudio de cómo afectan estos factores al éxito de la reproducción son fundamentales tanto para comprender la ecología de los organismos (Boggs 1992, Stearns 1992) como para el desarrollo de modelos de dinámica poblacional, ya que las variaciones de productividad y supervivencia afectan a las tasas de crecimiento de las poblaciones (Caswell 2001). Determinación de patrones de cuidado parental En aves, el aprovisionamiento de alimento es el principal factor que determina tanto el crecimiento como la supervivencia en pollos que no pueden alimentarse por sí mismos (Martin 1987). La relación entre los patrones de aprovisionamiento de alimento y los componentes del éxito de la reproducción (p. ej. supervivencia o condición corporal de los pollos y los adultos) son empleados como evidencias del valor adaptativo de las estrategias de cuidado parental (p. ej. Dearborn et al. 2001, Weimerskirch et al. 2001, Schwagmeyer y Mock 2008). Distintos métodos permiten obtener información respecto a la composición y calidad de la dieta, la cantidad de alimento proporcionada a los pollos y la frecuencia del aprovisionamiento, así como el origen de las fuentes de alimento explotadas durante la cría de los pollos (Gremillet et al. 2000, Ropert-Coudert y Wilson 2005, Barret et al. 2007, Burger y Shafer 2008). Sin embargo, la aplicación de dichos métodos depende tanto de limitaciones logísticas como de las características de las especies objeto de estudio. Por lo general, los protocolos para determinar la cantidad y la frecuencia de alimento que reciben los pollos implican la captura de éstos para registrar variaciones de peso (Ricklefs et al. 1985). Además, 12 Capítulo 1 Introducción las estimaciones de la frecuencia de aprovisionamiento a partir de las variaciones de peso de los pollos requieren conocer la tasa de asimilación de alimento (Bolton 1995, Hamer et al. 1998, Granadeiro et al. 1999). No obstante, en algunas especies nidífugas es difícil recapturar a los pollos de forma regular o su manipulación puede afectar negativamente a su supervivencia. En estos casos, una alternativa para estimar los patrones de aprovisionamiento es el registro a distancia del alimento que los pollos reciben de sus padres (Cézilly et al. 1994, Lecomte 2006) o medidas indirectas de indiquen la cantidad de alimento que los pollos han ingerido (p. ej. tamaño del buche, Collopy 1986, Westmoreland y Best 1987, Blockstein 1989). A pesar de que la cantidad de alimento que reciben los pollos es consecuencia de los patrones de aprovisionamiento de los padres, pueden existir discrepancias en la determinación del esfuerzo parental dependiendo de que se estudie de forma aislada el estado nutricional de los pollos o se realice un seguimiento directo de los adultos (Granadeiro et al. 1999). La frecuencia de los movimientos de aprovisionamiento puede proporcionar información complementaria sobre el esfuerzo parental ya que no sólo responden a los requerimientos de los pollos, sino que también viene determinada por las necesidades de los reproductores y la disponibilidad de alimento (Weimerskirch 1998, Weimerskirch et al. 2001). Para determinar patrones de aprovisionamiento se emplean observaciones directa de los episodios de atención a los pollos (Mariette 2011), sistemas automáticos de seguimiento (Rishworth et al. 2014) o registros del número de adultos que regresan a los nidos (Barlow y Croxall 2002), en el caso de especies coloniales. Sin embargo, estos métodos implican un elevado esfuerzo de muestreo y costes económicos que limitan los tamaños muestrales que pueden obtenerse. El desarrollo de métodos estadísticos de captura-recaptura aplicados a observaciones de individuos marcados suponen una alternativa al estudio de los movimientos de los animales (Fujiwara y Caswell 2002, Kendall y Nichols 2002, 2004, Schaub et al. 2004). Estos métodos permiten obtener patrones de comportamiento 13 Introducción Capítulo 1 relacionadas con el cuidado parental (p. ej. incubación, forrajeo, atención al nido, ceba de los pollos, deserción de los reproductores, emancipación de los pollos) y relacionarlos mediante modelos estadísticos con factores explicativos intrínsecos (edad, sexo, condición corporal) y extrínsecos (variables ambientales) para comprobar hipótesis (p. ej. Schmaltz et al. 2011). Índices de condición corporal El estado fisiológico de los individuos condiciona su eficacia biológica. Distintos estimadores de la condición corporal se encuentran relacionados con la inversión parental (para una revisión Brown 1996, Green 2001). Los índices de condición corporal que emplean parámetros morfométricos intentan determinar la cantidad relativa de reservas energéticas respecto al tamaño corporal, para lo que se han empleado diferentes métodos para controlar el efecto del componente estructural de los individuos (Green 2001, Schulte-Hostedde 2005, Peig. y Green 2010). El método más comúnmente empleado calcula los residuos de la relación entre el peso y otras medidas que reflejen el tamaño de los individuos. Sin embrago, las condiciones nutricionales a corto plazo pueden afectar a las estimas de condición corporal. En el caso de aves que almacenan alimento en el buche, el efecto del peso extra debido al alimento puede interferir con las estimaciones de condición corporal (p. ej. Comeau y Keppie 1988). La ingestión reciente de alimento también afecta a los parámetros sanguíneos empleados para determinar el estado corporal de los pollos (p. ej. Amat et al. 2007). Por lo tanto, la estimación de índices de condición corporal deben tener en cuenta el estado nutricional los individuos para ser estimadores fiables del estado fisiológico de los individuos. La determinación de la condición corporal suele ser más viable en pollos que aun no han adquirido la capacidad de volar que en adultos. En estos últimos es aun más complejo en el caso de especies nidífugas. Una alternativa para determinar el estado fisiológico de los individuos adultos es la estimación visual de las reservas de grasa como índice 14 Capítulo 1 Introducción semicuantitativo del peso (Owen 1981, Wiersma y Piersma 1995, Ferns y Lang 2003, Madsen y Klaassen 2006, Moriguchi et al. 2006). Además, en algunas especies el perfil abdominal puede experimentar variaciones a corto plazo debidas a la ingestión de agua o alimento (Rendón et al. 2009), por lo que también puede emplearse como un indicador del tiempo destinado a la alimentación. Determinación de la dieta mediante isótopos estables El uso combinado de métodos tradicionales de estimación de la dieta e isótopos estables permite determinar el tipo de presas y la cantidad de alimento ingerida así como las relaciones y estructura de las redes tróficas (Sydeman et al. 1997, Inger y Bearhop 2008). El estudio de isótopos estables permite relacionar la disponibilidad de alimento y la selección de la dieta con el desarrollo de la reproducción (Hobson 1993, Kelly 2000, Forero et al. 2005, El-Hacen et al. 2014). Las técnicas tradicionales empleadas para la valoración de la dieta son laboriosas y suelen ser aplicables durante períodos de tiempo reducidos en relación a la duración de la reproducción. Debido a que la tasa de recambio de los isótopos estables difiere entre tejidos, es posible obtener información de la ecología trófica de los organismos en diferentes escalas temporales (Hobson y Clark 1992, Hobson 1993, Kurle y Worthy 2002, Cherel et al. 2005a). Esto permite realizar inferencias sobre la dieta en períodos previos a la reproducción, por ejemplo la invernada (Bearhop et al. 2004, Cherel et al. 2007, Sorensen et al. 2009), o durante el desarrollo de la misma (Awkerman et al. 2007, Williams et al. 2008) dependiendo del tejido analizado. Por otra parte, como los valores isotópicos de los tejidos varían con la condición fisiológica de los individuos (p. ej. ayuno, estrés, crecimiento) pueden indicar la condición corporal en diferentes fases de la reproducción (Hobson y Clark 1992, Hobson et al. 1993, Bearhop et al. 2000, 2002, Vanderklift y Ponsard 2003, Cherel et al. 2005b, Magrath et al. 2007, Sears et al. 2009, Cruz et al. 2012). El uso de isótopos estables también permite desarrollar modelos de 15 Introducción Capítulo 1 mezclas que estiman la contribución de los distintos componentes de la dieta a los tejidos de los consumidores (mezcla). De esta forma es posible inferir la importancia relativa de diferentes fuentes de alimento a lo largo del tiempo y el espacio (Phillips 2001, Phillips y Gregg 2001). El flamenco común Taxonimía Los flamencos se consideran como un grupo independiente, el Orden Phoenicopteriformes, representado tan sólo por la Familia Phoenicopteridae que comprende tres géneros: Phoenicopterus, Phoeniconaias y Phoenicoparrus (Del Hoyo, 1992). Estos tres géneros se dividen en dos grupos, de acuerdo con la estructura del pico (Jenkin 1957, Del Hoyo 1992). Los géneros Phoeniconaias y Phoenicoparrus poseen picos más especializados que el género Phoenicopterus (Del Hoyo 1992). El estudio de secuencias de ADN y marcadores nucleares propone una ligera reorganización de la taxonomía de los flamencos: el flamenco común (Phoenicopterus roseus, figura 1.1), flamenco del Caribe (Phoenicopterus ruber) y flamenco chilenos (Phoenicopterus chilensis) comprenderían el género Phoenicopterus, mientras que el flamenco enano (Phoeniconaias minor) se integraría en el género Phoenicoparrus (= Phoeniconaias), junto con los flamencos andinos (Phoenicoparrus andinus) y de James (Phoenicoparrus jamesi) (Torres et al. 2014). Alimentación El flamenco común es un macrófago filtrador cuyo sistema de alimentación está dirigido a la explotación de recursos efímeros de humedales temporales altamente fluctuantes (Rendón-Martos 1996). Su sistema de alimentación mediante filtración es único entre las aves (Jenkin 1957, Zweers et al. 1995, Mascitti et al. 2002) y le permite capturar partículas comprendidas entre 500 μm y 6000 μm, aunque también puede capturar presas mayores picoteando la superficie del agua. La principal 16 Capítulo 1 Introducción Figura 1.1. Arriba: hembra (izquierda) y macho (derecha) adultos de flamenco común. Abajo: Adultos (izquierda) y pollos (derecha) de flameco común. Fotografía: Manuel Díaz Zurita Fotografía: Manuel Rendón-Martos 23 Figura 1.6. (A) Desembocadura del arroyo del Charcón en la laguna de Fuente de Piedra. Esta es una de las pocas zona inundada en la laguna de que disponen los flamencos para alimentarse y beber durante el verano. (B) Observatorio de la colonia de flamencos de la isla de Senra. Fotografía: Manuel Rendón-Martos Fotografía: Manuel Rendón-Martos Introducción Capítulo 1 24 Capítulo 1 Introducción 25 Objetivos En la presente memoria de tesis se estudian los patrones de cuidado parental del flamenco común en humedales temporales y cómo dichos patrones pueden verse afectados por factores intrínsecos y extrínsecos a lo largo de la reproducción. Con tal fin, se han planteado los siguientes objetivos: • Capítulo 2 El flamenco común es un ave de gran tamaño que se reproduce en humedales estacionales, por lo que la acumulación de reservas durante la invernada facilitaría la reproducción cuando el alimento escasea en la colonia. Objetivo I: Determinar la contribución relativa de los recursos tróficos de las zonas de invernada y el sitio de reproducción a la formación de los huevos mediante el análisis de isótopos estables. Objetivo II: Analizar la influencia del origen de la dieta (tipo de humedal) sobre el tamaño de los huevos. • Capítulo 3 Los flamencos deben desplazarse a áreas de alimentación distantes de los sitios de reproducción durante la cría de los pollos debido a que los humedales donde se reproducen suelen secarse. Esta especie presenta dimorfismo sexual en tamaño que puede afectar a los patrones de forrajeo y, por lo tanto, a los movimientos entre la colonia y las áreas de alimentación. La interacción del género de los padres con otros factores intrínsecos y extrínsecos puede condicionar el esfuerzo parental destinado a la cría de los pollos. Es necesario establecer modelos estadísticos que permitan determinar patrones de movimiento a partir de las observaciones de individuos marcados. Objetivo III: Establecer los patrones de movimiento de los flamencos reproductores durante el período de cría de los pollos mediante Introducción Capítulo 1 26 modelos de captura-recaptura y determinar los factores intrínsecos (sexo y edad de los padres) y extrínsecos (edad de los pollos, fecha de puesta y período de observación) que explican dichos patrones. Objetivo IV: Comprobar si existen diferencias entre los miembros de la pareja en el uso de las áreas forrajeo y los niveles tróficos sobre los que se alimentan empleando isótopos estables. • Capítulo 4 En el flamenco común no es posible obtener medidas directas de los patrones de aprovisionamiento mediante la captura repetida de sus pollos. Además, los índices de condición corporal de los pollos pueden estar afectados por la cantidad de alimento que éstos almacenan en el digestivo, por lo que es necesario controlar su efecto. Objetivo V: Estimar la cantidad de alimento que los padres proporcionan a sus pollos. Objetivo VI: Determinar el período de absorción del contenido del buche de los pollos para estimar la frecuencia de las cebas. Objetivo VII: Analizar cómo afecta el alimento almacenado en el buche de los pollos a las estimas de condición corporal. Objetivo VIII: Comprobar si la frecuencia anual de pollos cebados está relacionada con su condición corporal y puede emplearse como un indicador del esfuerzo parental. • Capítulo 5 El flamenco común alimenta a sus pollos mediante secreciones, por lo que podría regular los patrones de aprovisionamirento variando la cantidad de alimento proporcionada en cada visita al sitio de reproducción. Es necesario desarrollar modelos estadísticos que puedan aplicarse a medidas indirectas del estado nutricional de los pollos para determinar patrones de aprovisionamiento. Capítulo 1 Introducción 27 Objetivo IX: Determinar si los padres regulan la cantidad de alimento que proporcionan a sus pollos en cada visita a la colonia en función de la edad de estos últimos. Para ello se aplican modelos de capturarecaptura multiestado a observaciones de pollos marcados con distintas categorías de tamaño de buche y se estudia la duración de las cebas. • Capítulo 6 El grado de inundación de los humedales temporales donde se alimentan los flamencos es muy variable debido a la irregularidad interanual de las precipitaciones. Los flamencos podrían ajustar el esfuerzo parental durante la cría de los pollos dependiendo de la disponibilidad de recursos tróficos en las áreas de alimentación o, por el contrario, podrían incrementar dicho esfuerzo para compensar la falta de recursos. Es posible conocer el origen de los recursos destinados a la reproducción (endógenos y exógenos) mediante el estudio de los valores isotópicas de los tejidos de los pollos y las secreciones de los reproductores. Objetivo X: Comprobar si a la disponibilidad de humedales temporales afecta a la frecuencia de aprovisionamiento y la condición corporal de los pollos de flamenco. Objetivo XI: Analizar mediante el análisis de isótopos estables la contribución de los recursos tróficos de los humedales temporales y persistentes a la cría de los pollos durante dos años con condiciones pluviométricas distintas. Objetivo XII: Relacionar la disponibilidad de áreas de alimentación durante la cría de los pollos con la movilización de reservas endógenas en pollos y reproductores mediante el análisis de isótopos estables. Introducción Capítulo 1 28 Bibliografía Alonso-Álvarez, C. y Velando, A. 2012. Benefits and costs of parental care. - En: N.J. Royle, P.T. Smiseth y M. Kölliker (eds.). 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DOI: 10.1111/j.1600-048X.2011.05236.x 42 43 Resumen Para la formación de los huevos algunas especies de aves usan las reservas energéticas (capital breeders) mientras que otras obtienen los recursos en los sitios de nidificación (income breeders). El uso de reservas debe ser más frecuente en especies de gran tamaño debido a que el coste relativo de acumular reservas para la formación del huevo debe ser menor a medida que aumenta el tamaño corporal. A partir de la comparación de los isótopos estables de carbono y nitrógeno de las presas potenciales en las áreas de invernada y en los huevos, examinamos si los flamencos usan los nutrientes almacenados a principio de año para la formación de los huevos. También comprobamos si hubo influencia de la huella isotópica sobre el tamaño de los huevos. Nuestros resultados sugieren que los flamencos son parcialmente income breeders, ya que los recursos destinados para la formación de los huevos fueron obtenidos de presas localizadas tanto en las zonas de invernada como en el área de nidificación. Esta estrategia puede deberse a una presión selectiva sobre las hembras reproductoras para que realicen la puesta lo antes posible tras llegar a los sitios de nidificación, lo que puede verse facilitado si éstas llegan a la colonia con los folículos ováricos desarrollados. Las hembras que invernaron en humedales hipersalinos pusieron huevos más pequeños, probablemente porque estos humedales suelen ser menos productivos en recursos tróficos que humedales salobres o salinos temporales. Inversión parental en la formación del huevo Capítulo 2 44 Introducción Muchas especies de aves que se desplazan entre las áreas de invernada y nidificación realizan escalas para alimentarse y acumular reservas energéticas. Dichas reservas pueden destinarse posteriormente a la formación del huevo, estrategia conocida como capital breeding (Drent y Daan 1980, Jönsson 1997, Meijer y Drent 1999). Otras especies desarrollan los huevos a partir de los recursos obtenidos en el sitio de nidificación, en cuyo caso la estrategia se denomina income breeding (Drent y Daan 1980, Jönsson 1997, Meijer y Drent 1999). Se ha asumido que la estrategia capital breeding ha evolucionado en especies que se reproducen en ambientes con escasa disponibilidad de alimento en el momento de la puesta, como puede ser el Ártico o hábitats ambientalmente impredecibles. También se ha considerado que las especies que siguen la estrategia capital breeding son de mayor tamaño, ya que para especies de pequeño tamaño debe ser energéticamente costoso transportar suficientes reservas endógenas para la formación del huevo a lo largo de la ruta migratoria entre las zonas de invernada y reproducción (Klaasen et al. 2001, Klaassen 2003). No obstante, capital e income breeding pueden considerarse estrategias extremas, pudiendo variar de forma continua la proporción de recursos endógenos y exógenos destinados a la formación del huevo. De hecho, ha sido puesto de manifiesto que algunas especies árticas de gran tamaño son parcialmente income breeders (Gauthier et al. 2003, Schmutz et al. 2006). El flamenco común (Phoenicopterus roseus) es la especie de mayor tamaño de las que habitan los humedales del Mediterráneo occidental. Los flamencos se desplazan desde las zonas de invernada del sur de España hasta las colonias de reproducción entre un mes y una semana antes de la reproducción (Rendón-Martos et al. 2009). La competencia por los sitios de nidificación (Rendón et al. 2001) puede ejercer una fuerte selección por nidificar tan pronto como sea posible tras la llegada a la colonia. Por lo tanto, la acumulación de reservas para la formación del huevo en las áreas de invernada puede considerarse una ventaja adaptativa para las hembras, lo que parece probable ya que se han observado numerosas hembras en las zonas de invernada con el abdomen distendido (J.A. Amat, A. Garrido Capítulo 2 Inversión parental en la formación del huevo 45 y M.A. Rendón, datos inéditos). En este estudio analizamos los isótopos estables de carbono y nitrógeno de presas potenciales y huevos de flamencos para determinar el grado en que los recursos tróficos adquiridos por esta especie en las zonas de invernada localizadas alrededor (<250 km) de la colonia de reproducción son destinados a la formación del huevo. Diferencias en los niveles tróficos y la disponibilidad de nutrientes durante la formación del huevo puede afectar a su tamaño (Michel et al. 2003, Louazo et al. 2008, Bortoloti et al. 2009), por lo que también analizamos si hubo influencia del contenido de isótopos estables sobre el tamaño de los huevos. Huevos más grandes pueden producir pollos más grandes y/o con mejor condición corporal, lo que puede tener importantes consecuencias sobre la supervivencia del pollo (Williams 1994, Amat et al. 2001). Métodos El flamenco común es una especie protegida a nivel nacional (Real Decreto 139/2011, de 4 de febrero) y cualquier disturbio en la colonia provoca la deserción de los adultos durante la incubación (Rendón-Martos 1996), por lo que no pueden realizarse incursiones en la colonia para la toma de muestras. A principios de mayo de 2006 se produjo una deserción parcial de la colonia de Fuente de Piedra (37º 07’ N, 04º 46’ W), debida probablemente a la irrupción de zorros (Vulpes vulpes), que permitió recolectar 15 huevos recién puestos (i. e. blancos y limpios). Los huevos se mantuvieron refrigerados (4 ºC) y fueron transportados al laboratorio al día siguiente de su recolección. A todos los huevos se le midió su anchura (A) y longitud (L) máximas utilizando un calibre (precisión = 0,1 mm), y se calculó su volumen (V) empleando la formula de Hoyt (1979): V (cm3) = 0,00051 * L (cm) * A2 (cm) Inversión parental en la formación del huevo Capítulo 2 46 En el laboratorio, las yemas de los huevos se separaron a mano y se obtuvieron submuestras usando jeringuillas. Estas submuestras fueron secadas por congelación durante 48 horas y posteriormente pulverizadas con un mortero, no siendo extraídos los lípidos. El flamenco común es una especie filtradora que ingiere partículas de un tamaño comprendido entre 500-6000 μm que son retenidas por líneas de lamelas que bordean el pico (Zweers et al. 1995), aunque pueden localizar presas mediante la vista y capturarlas de forma activa. La dieta del flamenco es muy amplia, aunque se basa fundamentalmente en invertebrados acuáticos (bivalvos, moluscos y crustáceos) así como en sus huevos y larvas (Johnson y Cézilly 2007). En abril de 2007 se recolectaron presas potenciales de flamenco en siete humedales que distan <250 km de la laguna de Fuente de Piedra: Salinas de Cabo de Gata, Salinas de Cerrillos, Salinas de la Tapa, Marismas del Odiel, Marismas del Guadalquivir, Salinas de Bonanza y piscifactorías de Veta la Palma (figura 2.1). Estos humedales constituyen las áreas de invernada más importantes para los flamencos en el sur de la Península Ibérica (Amat et al. 2005, Rendón et al. 2008, Rendón-Martos et al. 2009). Los muestreos dentro de los humedales se localizaron en los sitios donde los flamencos fueron vistos alimentándose. En cada sitio se tomaron muestras de la columna de agua y a nivel de los sedimentos durante 15 minutos, utilizando una red de mano de nylon. Las muestras obtenidas incluyeron principalmente Anostráceos (Artemia sp.), Cladóceros (Daphnia sp.), insectos (Dipteros, Coleópteros, Heterópteros y Odonatos), Decápodos (Palaemonidae) e Isópodos. Las muestras fueron conservadas en etanol para no alterar su huella isotópica (Hobson et al. 1997). En el laboratorio se determinó la categoría taxonómica de cada muestra y después se desecaron a 50 ºC durante 48 horas, pulverizándose posteriormente con un mortero. Los análisis de isótopos estables de las yemas de los huevos de flamenco y sus presas potenciales se realizaron en el Iso-Analytical Ltd. Laboratory (Crewe, U.K.) empleando EA-IRMS (Elemental Analysis-Isotope Ratio Mass Spectrometry) para obtener los valores de la concentración de Capítulo 2 Inversión parental en la formación del huevo 47 carbono (C) y nitrógeno (N), 13C/12C y 15N/14N, ambos relativos a un material de referencia ( δ 13C y δ 15N, respectivamente). Los valores δ se obtuvieron para cada muestra, de forma que δX (‰) = ([Rmuestra/Rreferencia] - 1) * 1000 donde X indica el isótopo pesado y R la relación entre el isótopo pesado y el ligero (p. ej. Gannes et al. 1998, Kelly 2000, Fry 2006). El material de referencia empleado fue Iso-Analytical Working Reference Standard IA-R042 (hígado de bovino pulverizado) con un valor de δ 13C de -21.60‰ vs. Vienna-Peedee Belemnite, y un valor de δ 15N de 7.65‰ vs. aire. Las desviaciones típicas de los estándares de laboratorio utilizados variaron entre ±0.05‰ y ±0.07‰ para el carbono y entre ±0.09‰ y ±0.13‰ para el nitrógeno. El contenido de lípidos en la yema de los huevos se corrigió mediante la siguiente expresión (Oppel et al. 2010): δ13Ccorregido = δ 13C + 0,82 * D siendo δ13C el valor medido en la yema del huevo y D la diferencia en δ13C entre la yema con y sin lípidos, que presenta un valor medio de 5‰ para aves carnívoras (Oppel et al. 2010). A pesar de que Oppel et al. (2010) desaconseja el uso de la corrección aritmética de los valores de δ13C por la presencia de lípidos en aves salvajes que obtienen macronutrientes en diferentes ecosistemas (p. ej. dulceacuícolas vs. salobres), en el presente trabajo se emplea este método de corrección ya que los flamencos invernan y crían fundamentalmente en humedales salinos (Amat et al. 2005). Por otra parte, el gran número de presas analizadas y la gran variabilidad de los valores de las proporciones isotópicas en relación a la distancia entre presas presentes en nuestros datos deben haber disminuido el efecto de la Inversión parental en la formación del huevo Capítulo 2 48 corrección del contenido de los lípidos sobre las estimaciones de las dietas (Tarroux et al. 2010). Para estimar la contribución relativa de las presas de cada localidad a las muestras de los huevos de flamenco, todas las muestras de cada localidad perteneciente al mismo orden taxonómico fueron agrupadas y se calculó el valor medio de δ13C y δ15N por localidad. Dicha agrupación de valores se justificó por el hecho de que no se detectaron diferencias significativas entre los valores isotópicos entre presas cuando se combinaron ambas isótopos (tabla 2.1; MANOVA: λ de Wilks = 0,72; F14, 110 = 1,41; P = 0,159), ni al considerar separadamente δ15N (tabla 2.1; ANOVA: F7,56 = 1,05; P = 0,407) ó δ 13C (ANOVA: F7, 56 = 1,82; P = 0,101), pero sí hubo diferencias significativas en los valores isotópicos entre localidades (tabla 2.1; MANOVA: λ de Wilks = 0,07; F14, 110 = 22,47; P < 0,001; ANOVA δ15N: F7, 56 = 55,41; P < 0,001; ANOVA δ13C: F7, 56 = 7,00; P < 0,001). A partir de los valores medios de δ13C y δ15N se realizó un modelo de mezclas bayesiano (SIAR, Parnell 2008) con ocho fuentes (localidades), para lo que se empleó un factor de discriminación entre las presas y la yema del huevo (p. ej. Fry 2006). Los valores de discriminación se obtuvieron de la literatura y corresponden a los trabajos realizados sobre patos carnívoros mantenidos en cautividad: 3,13 ‰ para δ15N y 0,06 ‰ para δ13C sin lípidos (Hobson 1995). Resultados Los valores de δ13C y δ15N de los invertebrados muestreados en los humedales más importantes para el flamenco común en el sur de de la Península Ibérica fueron muy variables (tabla 2.1). También hubo grandes diferencias en los valores isotópicos de δ13C y δ15N de los huevos de flamenco (figura 2.1). Los resultados del modelo de mezclas SIAR (figura 2.2) sugieren que los nutrientes destinados a la formación de los huevos se obtuvieron en todas las localidades donde se muestrearon las presas potenciales del flamenco, si bien las localidades con una mayor contribución fueron Marismas del Odiel (contribución media, Capítulo 2 Inversión parental en la formación del huevo 55 no obstante ver Gauthier et al. [2003]). Gauthier et al. (2003) encontraron una variación estacional en el uso relativo de fuentes exógenas y reservas endógenas para la formación de los huevos en el caso de los gansos. La relación del tamaño de los huevos respecto a los valores isotópicos reveló una relación significativa con δ13C, pero no con δ15N. Se han determinado vínculos entre el tamaño de los huevos tanto con las fuentes de C como de N que integran la dieta de diferentes especies (p. ej. Bortolotti et al 2009, Louzao et al. 2008, respectivamente). La relación entre δ13C y el tamaño de los huevos puede indicar movilización de reservas lipídicas para la formación del huevo (Bortolotti et al 2009). Si el tamaño del huevo hubiera dependido de las reservas acumuladas en invierno, los valores de δ13C de los huevos de mayor tamaño deberían haber sido más similares a los de las presas de las zonas de invernada (principalmente marismas y piscifactorías) que a los de las presas ingeridas en la colonia. No obstante, los valores de δ13C de las presas potenciales en Fuente de Piedra y las zonas más importantes de la invernada son similares (tabla 2.1), de forma que los nutrientes para la formación de huevo de mayor tamaño pudieron proceder tanto de las reservas acumuladas en el invierno como del alimento ingerido antes de la puesta. En nuestro caso, es más probable que la relación entre el tamaño del huevo y δ13C se deba al tipo de hábitat de invernada. Las variaciones en los valores isotópicos de 13C se relacionan con los hábitat de alimentación (Forero et al. 2002), puesto que δ13C incrementa a medida que los humedales tienen mayor influencia de ambientes marinos (Fry 2002). Los humedales salinos temporales o salobres albergan comunidades de invertebrados más diversas y productivas que los humedales hipersalinos (p. ej. Robledano et al. 1992, Sánchez et al. 2006), por lo que las hembras pudieron incrementar su estado nutricional explotando humedales más productivos durante la formación del huevo. La falta de relación del tamaño de los huevos con δ15N sugiere que la explotación de niveles tróficos superiores no determinó una mayor inversión parental en el huevo. Aunque la calidad del alimento puede condicionar la inversión parental de la hembra y, consecuentemente, el tamaño de los huevos (Louzao et al. 2008), otros factores como la disponibilidad o el tiempo de manejo de Inversión parental en la formación del huevo Capítulo 2 56 las presas (Stephens y Krebs 1986) puede hacerlas energéticamente más rentables para las hembras de flamenco. Nuestros resultados respaldan las conclusiones de Meijer y Drent (1999), que sostienen que debe ser raro que una especie obtenga los recursos necesarios para la formación del huevo exclusivamente a partir de las reservas, y que una especie de gran tamaño, como es el caso del flamenco común, tiene una estrategia intermedia entre capital e income breeding. Capítulo 2 Inversión parental en la formación del huevo 57 Bibliografía Amat, J.A., Fraga, R.M. y Arroyo, G.M. 2001. Intraclutch egg-size variation and offspring survival in the Kentish plover Charadrius alexandrinus. Ibis, 143: 17-23. Amat, J.A., Rendón, M.A., Rendón-Martos, M., Garrido, A. y Ramírez, J. M. 2005. Ranging behaviour of greater flamingos during the breeding and post-breeding periods: linking connectivity to biological processes. Biol. Conserv., 125: 183-192. Bortolotti, G.R., Hobson, K., Butt, U. y Surai, P. 2009. 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Capítulo 2 Inversión parental en la formación del huevo 61 Capítulo 3 Estimación de movimientos de aprovisionamiento en el flamenco (Phoenicopterus roseus) mediante modelos de captura-recaptura 62 Este capítulo está basado en el artículo: Rendón, M.A., Garrido, A., Rendón-Martos, M., Ramírez, J.M., Amat, J.A. 2014. Assessing sex-related chick provisioning in greater flamingo Phoenicopterus roseus parents using capture–recapture models. Journal of Animal Ecology, 83: 479-490. DOI: 10.1111/1365-2656.12138 63 Resumen En especies de aves con dimorfismo sexual, el componente de la pareja de menor tamaño puede ver reducido su esfuerzo parental como consecuencia de la exclusión competitiva de las áreas de alimentación por parte de los individuos de mayor tamaño o por restricciones fisiológicas. No obstante, para determinar el efecto del sexo del adulto sobre los patrones de aprovisionamiento de alimento a los pollos durante el período de cría es necesario considerar el efecto de otros factores intrínsecos y extrínsecos que condicionan el esfuerzo parental. El flamenco común (Phoenicopterus roseus) es una especie dimórfica, siendo el macho de mayor tamaño que la hembra. En la colonia de reproducción de la Laguna de Fuente de Piedra, la disponibilidad de agua disminuye drásticamente durante el período de cría de los pollos y ambos padres se desplazan a humedales que distan de la colona más de 130 km para obtener alimento. En el presente estudio se aplicaron modelo multiestado de captura-recaptura a los datos de observaciones diarias de adultos reproductores marcados con anillas plásticas para determinar el efecto del sexo, así como su interacción con otros factores intrínsecos y extrínsecos, sobre la probabilidad de deserción de la cría del pollo y el tiempo de permanencia en la colonia y las áreas de alimentación. Además, se analizó la composición de isótopos estables de las secreciones con que los adultos alimentan a los pollos para determinar el uso que cada componente de la pareja realiza de los humedales donde se alimentan. La probabilidad de que un adulto atendiera a su pollo (complementaria a la deserción de la colonia) fue >0,98. La probabilidad de deserción fue independiente del sexo del adulto pero disminuyó con la edad de los padres. Las hembras permanecieron en las áreas de alimentación períodos continuos más cortos [media: 7,5 (I.C. 95% 6,0 – 9,4) días] que los machos [9,2 (7,3 – 11,8) días]. La firma isótópica de δ13C de las secreciones no varió con el sexo de los adultos, pero los las secreciones de los machos estuvieron enriquecidas en δ15N, sugiriendo que se alimentaron sobre niveles trófico mayores que las hembras. Ambos progenitores permanecieron alrededor de un día en la colonia, aunque las hembras prolongaron sus estancias cuando la laguna se secó. Las hembras también destinaron más tiempo a alimentarse en las zonas que aún permanecieron inundadas alrededor de la colonia, probablemente por estar energéticamente más estresadas que los machos. Los resultados sugieren que las diferencias en los patrones de aprovisionamiento entre sexos en el flamenco común se debieron tanto a factores intrínsecos como extrínsecos. Los machos pudieron alimentarse menos eficientemente que las hembras, mientras que la condición corporal de éstas parece ser inferior tras alimentar a los pollos. La metodología empleada puede ser aplicada para determinar patrones de aprovisionamiento en otras especies que se alimentan en zonas distantes de sus crías y a las que no visitan diariamente. Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 64 .Introducción La cría de los pollos conlleva un elevado gasto energético (Drent y Daan 1980, Monaghan y Nager 1997). El tiempo y la energía que los adultos destinan a la obtención de recursos para su prole están limitados por los requerimientos tanto de éstos como de su descendencia (Ydenberg et al. 1992). Por lo tanto, es importante el estudio de los patrones de aprovisionamiento para entender los factores que limitan la inversión parental y así las variaciones de las estrategias vitales de las especies (Sæther 1994). La frecuencia de aprovisionamiento de alimento es uno de los factores que más afectan a la condición corporal de los pollos (Gray et al. 2005). Los patrones de aprovisionamiento pueden verse afectados por factores tanto extrínseco (p. ej. disponibilidad de alimento y tiempo disponible para aprovisionarse) como intrínsecos (p. ej. condición corporal o edad) (Tinbergen y Verhulst 2000, Weimerskirch y Lys 2000, Zimmer et al. 2011). En el caso de especies que presentan dimórfismo sexual, diferencias en la eficiencia de obtención de alimento relacionadas con el tamaño corporal puede condicionar el esfuerzo parental dedicado por cada miembro de la pareja (González-Solís et al. 2000, Lewis et al. 2005, no obstante ver Lewis et al. 2002). Sin embargo, estas diferencias también pueden deberse a restricciones fisiológicas (p. ej. limitación de nutrientes, Nisbet 1997) o a diferencias en la eficiencia energética ligadas al sexo (Barbraud et al. 1999). En especies que presentan dimorfismo sexual, los miembros de la pareja pueden explotar distintos ambientes (Gonzalez-Solís et al. 2000, Quillfeldt et al. 2011) o alimentarse sobre presas diferentes (Forero et al. 2002, Quillfeldtet al. 2011) para reducir la competencia por el alimento durante el período de reproducción. Estas estrategias pueden afectar a los patrones de alimentación de los adultos (Lewis et al. 2005) y, por lo tanto, al comportamiento de aprovisionamiento de los pollos (Weimerskirch y Lys 2000, Kato et al. 2001). Además, diferencias entre sexos en la inversión parental a lo largo de los distintos estadios de las reproducción (producción del huevo, incubación, etc.) junto a otros factores intrínsecos Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento 71 Observaciones de adultos marcados en la colonia Tras la eclosión de los huevos se efectuaron observaciones de adultos marcados en la desembocadura de un arroyo donde se congregan los flamencos durante el día (figura 3.1). Las observaciones se realizaron durante dos períodos: p1, del 30 de mayo al 25 de junio (25 días), y p2, del 25 de julio al 19 de agosto (26 días), de 8:00 h a 12:00 h y de 18:00 h a 21:00 h (GMT +2 h). Se eligieron estos dos períodos diarios de observación para evitar las horas más calurosas en que los individuos se dedican a dormitar lejos de la orilla (Rendón-Martos 1996). El tiempo medio de observación de 4,3 ± (d.t.) 1,8 h/día, si bien el esfuerzo de observación (E) varió considerablemente a lo largo del período de estudio (rango: 2 – 8 h). Se identificaron 1938 individuos marcados, de los que se seleccionaron 367 (188 machos y 179 hembras) por ser observados incubando o atendiendo al pollo. Probabilidades de deserción y movimientos El análisis de las probabilidades de deserción de la cría de los pollos y de los movimientos entre FP y las AA se consideró como un caso de migración temporal, para lo cual se aplicó un modelo multiestado de captura-recaptura con estados no-observables (Fujiwara y Caswell 2002, Schaub et al. 2004). Los modelos multiestado de captura-recaptura incluyen tres tipos de parámetros: la probabilidad de recaptura (Pt), la tasa de supervivencia (St) y la probabilidad condicional de transición (ѱt) (Nichols et al. 1994). Cuando los procesos de emigración superan a la mortandad, St puede interpretarse como la probabilidad de abandonar el área de estudio (Pradel et al. 1997). En el caso del flamenco común, estudios previos han evidenciado que la probabilidad de supervivencia es mayor de 0,9 (Cézilly et al. 1996, Tavecchia et al. 2001), y en el presente estudio el 97% de los individuos observados fueron reavistados en años sucesivos. Por lo tanto, St se ha considerado como la probabilidad de que un adulto permaneciera en la colonia antes de que el pollo se independizara, lo que es complementario a la probabilidad de deserción de la cría del pollo. Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 72 Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento A partir de matrices de transición se estimaron las probabilidades de que los adulto se desplazaran desde FP a las AA (ѱt FP→AA), así como de que retornaran a la colonia tras alimentarse (ѱt AA→FP) (ver Anexo II para la descripción de los modelos). En el caso de una cadena de Markov de tiempo discreto espaciada regularmente, el tiempo medio de residencia ti es el tiempo que un individuos permanece en un estado i antes de abandonarlo (Guttorp 1995). Como el tiempo medio de residencia en el estado i está distribuido geométricamente con el parámetro 1-ѱt i→i (probabilidad de abandonar el estado de partida), fue posible transformar las probabilidades de transición en tiempos medios de residencia en la colonia como 1/ (1-ѱt FP→FP) y en las áreas de alimentación como 1/(1-ѱt AA→AA). Para estimar los parámetros del modelo, la probabilidad de recaptura de los individuos ausentes de la colonia (P AA) se consideró 0 y las probabilidades de supervivencia se restringieron para tener el mismo valor en FP y las AA (S). Por lo tanto, el modelo de partida consideró el efecto aditivo de las variables sexo, periodo y esfuerzo de muestreo para la probabilidad de recaptura (P FP sexo+p+E) y el efecto de la interacción del sexo del adulto con la edad de los pollos, la edad de los adultos, la cohorte y el período de estudio sobre la probabilidad de residencia (Ssexo*[ep4+Ea+c+p]) y las probabilidades de movimiento entre la colonia y las áreas de alimentación (ѱ AA→FP sexo*[ep3+Ea+c+p] y ѱ FP→AA sexo*[ep3+Ea+c+p]), excluyendo en este último caso los pollos con edades >16 semanas (ep3). Debido a que los pollos mayores de 16 semanas pueden dejar de ser alimentados por sus padres (Rendón-Martos et al. 2000), su efecto no se analizó en el caso de los movimientos. Los modelos de captura-recaptura se realizaron empleando el programa MARK (White y Burnham 1999). Los I.C. 95% para variables continuas se estimaron mediante “delta method” (ver Anexo III para un ejemplo con los valores de S). No existe un test específico para comprobar la bondad de ajuste (goodness-of-fit: GOF) de un modelo multiestado con estados noobservables, por lo que los datos se ajustaron a un modelo de Cormack– Jolly–Seber St*sexo Pt*sexo (Lebreton et al.1992). La selección del modelo más 73 parsimonioso se realizó atendiendo al índice de información de Akaike corregido para muestras pequeñas (AICc). Cuando las diferencias de los valores de AICc entre varios modelos fueron inferiores a 2, se seleccionó el modelo con menor número de parámetros. Los modelos generados en este estudio se presentan en el Anexo IV. Comportamiento alimentario El tamaño del abdomen del flamenco se estimó mediante un índice semicuantitativo del perfil abdominal (IPA) que puede emplearse como un indicador del tiempo que los individuos dedican a la alimentación (Rendón et al. 2009). En el flamenco común se aprecia una considerable variación del tamaño del abdomen relacionado con el tiempo que dedican a beber y comer, y que es independiente de la acumulación de grasa. Los valores de IPA se han estimado según seis categorías (figura 5 en Rendón et al. 2009). Se registraron los valores de IPA de 286 individuos marcados (654 observaciones) tanto en la colonia como en las áreas de alimentación de VP durante el mismo período en que se realizó el seguimiento continuo en FP. Se aplicaron modelos logísticos ordinales mixtos para explicar las variaciones de IPA, considerando la interacción del sexo de los adultos con la edad de los pollos (ep3), la edad de los adultos, el período de observación y la localidad de observación (l) como factores fijos (sexo*[ep3+Ea+p+l]), y la identidad de los flamencos y los observadores como factores aleatorios. Los modelos ordinales se realizaron con el módulo ordinal2 del programa R (Christensen 2010). Los modelos analizados se presentan en Anexo V. Firma isotópica de las secreciones Las secreciones con las que los adultos alimentan a los pollos se extrajeron de los buches de los pollos en los anillamientos efectuados en FP en 2006 (n=100) y 2007 (n=118). Los buches de los pollos fueron masajeados para inducir a la regurgitación de su contenido (i.e. las secreciones aportadas por sus padres). Las muestras de las secreciones se Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 74 Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento mantuvieron en viales a 4 ºC hasta su análisis. Los pollos fueron sexados mediante técnicas moleculares, para lo que se les extrajo sangre (1 mL) de la vena tarsal que se preservó en etanol al 70%. Para establecer el sexo de los adultos que proporcionaron las cebas, se extrajeron células de las secreciones almacenadas en el buche de los pollos y se sexaron mediante técnicas moleculares. Estas células pudieron proceder tanto de los adultos que produjeron las secreciones como del buche del pollo, por lo que el origen de la ceba se estableció cuando el sexo del pollo difirió del de las células de la ceba. Según este criterio, se identificaron las cebas procedentes de 37 (25 y 12) hembras y 29 (6 y 23) machos (en 2006 y 2007, respectivamente). El análisis de isótopos estables de las secreciones se efectuó en Iso-Analytical Ltd. Laboratory (Sercon Ltd., Crewe, UK), mediante espectrometría de masas para obtener las proporciones isotópicas de carbono (13C/12C) y nitrógeno (15N/14N) respecto a un material de referencia, y fueron expresadas como δX(‰)=(Rmuestra/Rreferencia]-1)*1000, donde X es el isótopo pesado y R es la proporción isotópica (13C/12C, 15N/14N) en la muestra y el material de referencia. Las variaciones de los valores de δ13C y δ15N se relacionaron con el sexo de los padres y la longitud del tarso del pollo, como un indicador de su edad, empleando un modelo lineal mixto en el que el año de muestreo se incluyó como un factor aleatorio. Resultados Relación entre la edad de los padres y la fecha de puesta No hubo un efecto significativo de la interacción del sexo de los adultos y la cohorte sobre la edad de los reproductores (F2, 415= 0,219; P=0,803). El sexo tampoco se relacionó con la edad media de los reproductores (F1, 415=0,001; P=0,972) una vez controlado el efecto de la cohorte (F2, 415=37,9; P<0,001) (figura 3.3). Los adultos que acometieron la reproducción más tempranamente (c1) fueron más viejos (14 ± [e.s.] 75 0,54 años, n=45) que aquellos que la iniciaron más tarde (c2: 12,2 ± 0,23 años, n = 242 y c3: 11,3 ± 0,29 años, n = 149; prueba de Tukey-Kramer: P<0,05) pero no hubo diferencia en la edad de los padres entre c2 y c3 (P>0,05). 10 11 12 13 14 15 16 12 3 Edad (años) Cohorte C1 C2 C3 45 242 149 10 11 12 13 14 15 16 12 3 Edad (años) Cohorte 10 11 12 13 14 15 16 12 3 Edad (años) Cohorte c1 c2 c3 45 242 149 Figura 3.3. Edad media (±I.C. 95%) de los flamencos de cada una de las cohortes que accedieron a la colonia de reproducción en la laguna de Fuente de Piedra en 2001. Los números indican los tamaños de muestra. La edad de los individuos de la cohorte 1 fue mayor que la de las cohortes c2 y c3 (prueba de Tukey-Kramer: P<0,05), mientras que las edades de los reproductores no difirió significativamente entre las cohortes c2 y c3 (P>0,05). Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 76 Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento Figura 3.4. Variación de la probabilidad de recaptura (±I.C. 95%) de flamencos adultos en FP durante la cría de los pollos, en función del esfuerzo de muestreo (PE FP) según el modelo M44. Tabla 3.1. Modelos de la probabilidad de de recaptura de flamencos marcados en FP. Se muestran los valores de AICc, ΔAICc, el número de parámetros (k) y las desviaciones de los modelos. El modelo más parsimoniso se destaca en negrilla. Modelos AICc ΔAICc kDesviación M01: sexo+p+E 6371,2 2,3 52 6262,6 M02: sexo+p 6403,6 34,7 51 6273,5 M03: sexo+E 6371,0 2,1 51 6264,6 M04: p+E 6369,4 0,5 51 6263,0 M05: sexo 6374,5 5,6 50 6270,2 M06: p 6375,6 6,7 50 6271,4 M07: E 6368,9 0,0 50 6264,6 M08: . 6373,5 4,6 49 6271,4 Sexo: sexo de los padres p: período de observación (p1 y p2) E: esfuerzo de observación .:constante +: efecto aditivo. 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 12 34 56 78 9 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 Probabilidad de recaptura (P FP ) E s f ue rz o de m uest r eo ( h o r as) 77 Modelos de captura-recaptura multiestado Prueba de bondad de ajuste El componente 3.SR no fue significativo para machos (χ229=19,7; P=0,902) ni para hembras (χ231=7,5; P=1). El componente 2.CT no fue significativo para los machos (χ246=22,0; P=0,999) pero sí para las hembras (χ248=72,0; P=0,014), indicando que las observaciones de hembras en FP fueron más probables cuando éstas estuvieron presentes el días anterior (habituación a la trampa: Z=-1,98; P=0,048). El factor de varianza indica una leve infra-dispersión (ĉ=0,087) por lo que se empleó un valor ĉ=1 (Burnham y Anderson 2002). Probabilidad de recaptura El mejor modelo para explicar la probabilidad de recaptura incluyó el esfuerzo de muestreo (tabla 3.1: M07; figura 3.4). Un modelo que también incluía el efecto aditivo del período de observación (tabla 3.1: M04) tuvo un valor de AIC ligeramente superior (ΔAICc=0,5); no obstante el intervalo de confianza del 95% del parámetro de p incluyó el valor 0 (βp1=-1,272; [e.s. 1,142; I.C. 95% -3,511 – 0,966]). El modelo M07 indica que la probabilidad de recaptura incrementó con la duración de observaciones (βE=0,444; [0,151; 0,148 – 0,741]). Atención al pollo El modelo con el menor valor de AICc incluyó el efecto aditivo de la edad de los pollos y los adultos sobre la probabilidad de atención al pollo (tabla 3.2: M17). Los valores de AICc de los modelos M13 y M16 fueron mayores (ΔAICc=1,8). Los I.C. 95% de los coeficientes de la interacción entre el sexo de los progenitores y la edad de pollos y adultos en el modelo M13 incluyeron el valor 0 (-0,838 – 0,086 y -0,088 – 2,486, respectivamente), así como el coeficiente del período de observación en el modelo M16 (-0, 531 – 0,321). Por lo tanto se seleccionó el modelo M17. Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 78 Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento La probabilidad de atención al pollo fue muy alta para los pollos de <16 semanas (1-6 semanas: 0,993 [I.C. 95% 0,990 - 0,995]; 7-12 semanas: 0,981 [0,972 - 0,987]; 13-16 semanas: 0,982 [0,966 – 0,991]) y disminuyó en pollos de >16 semanas (0,794 [0,643 – 0,892]; figura 3.5A). Además, los padres de mayor edad fueron menos propensos a abandonar la cría de los pollos (figura 5b; βEa=0,197 [e.s. 0,101]). Movimientos entre la colonia y las áreas de alimentación El modelo que mejor explicó la probabilidad de los movimientos de FP hacia las AA (tabla 3.3: M27) incluyó la interacción del sexo de los adultos con el período de observación y el efecto aditivo de la edad de los padres. El valor de AICc del modelo M25, que considera además la interacción del sexo y la edad parental, difirió en 1,5 respecto al modelo M27, pero el coeficiente de dicha interacción presentó un I.C. 95% que engloba el valor 0 (βsexo*Ea=0,215 [e.s. 0,278; I.C. 95% -0,760 – 0,331]). Debido a que los resultados de modelo M27 indican que las probabilidades de transición de machos y hembras fueron similares en el período p1 (0,958; [0,927 – 0,977] y 0,955 [0,923 – 0,974], respectivamente), se comprobó si eliminando la interacción sexo*p en p1 el modelo disminuía significativamente los valores de AIC. El nuevo modelo (M33) mostró un mejor ajuste a los datos (ΔAICc=2.1). La probabilidad de movimientos de FP a las AA en p1 fue 0,956 (0,934 – 0,971), lo que supone un tiempo medio de permanencia en la colonia de 1,05 (1,03 – 1,07) días (figura 3.6A). Durante p2, la probabilidad de que los adultos se desplazaran de FP a las AA disminuyó (figura 3.6A), siendo menor en las hembras (0,675 [0,569 – 0,765]) que en los macho (0,885 [0,814 – 0,948]). Estas probabilidades corresponden a tiempos medios de permanencia en la colonia de 1,48 (1,31 – 1,76) días para las hembras y 1,13 (1,05 – 1,23) días para los machos (figura 3.6A). Independientemente del período de observación, los adultos de más mayor edad permanecieron menos tiempo en FP durante la cría de los pollos (βEa=0,322 [e.s. 0,134]) (figura 3.6B). La probabilidad de que los adultos permanecieran en las áreas de 79 alimentación se relacionó con un modelo que sólo incluyó el sexo como factor explicativo (tabla 3.3: M44). Otro modelo que incluyó además el efecto aditivo del período de observación (M43) tuvo una ΔAICc<2 respecto al modelo M44, aunque el coeficiente no fue significativo (I.C. 95% -0,139 – 0,331). La probabilidad diaria de que los adultos abandonaran las AA hacia FP fue mayor en hembras (0,134 [I.C. 95% 0,168 – 0,106]) que en machos (0,109 [0,085 – 0,137]), lo que supuso períodos medios de 7,46 (9,43 – 5,95) días y 9,17 (11,76 – 7,30) días de permanencia continua en las áreas de alimentación, respectivamente (figura 3.6C). Modelos AICc ΔAICc kDesviación M09: sexo*(ep4+Ea+c+p) 6368,9 10,5 50 6264,6 M10: sexo*(Ea+c+p)+ep4 6363,6 5,2 47 6265,8 M11: sexo*(Ea+c+p) 6370,5 12,1 44 6279,1 M12: sexo*(Ea+p)+ep4+c 6363,4 5,0 45 6269,9 M13: sexo*(Ea+p)+ep4 6360,2 1,8 43 6271,0 M14: sexo*(p)+ep4+Ea 6360,7 2,3 42 6273,7 M15: sexo+ep4+Ea+p 6362,1 3,8 41 6277,3 M16: ep4+Ea+p 6360,2 1,8 40 6277,4 M17: ep4+Ea 6358,4 0,0 39 6277,8 M18 ep4 6361,4 3,0 38 6282,9 M19 Ea 6375,9 17,5 36 6301,7 M20: . 6378,7 20,3 35 6306,6 Tabla 3.2. Modelos de la probabilidad de atención al pollo en la colonia de FP. Se muestran los valores de AICc, ΔAICc, el número de parámetros (k) y las desviaciones de los modelos. El modelo más parsimoniso se destaca en negrilla. Sexo: sexo de los padres; ac4: edad de los pollos (1-6 semanas, 7-12 semanas, 13-16 semanas, and >16 semanas); Ea: edad de los adultos (años); c: cohortes de reproductores (c1, c2 y c3); p: período de observación (p1 y p2); .:constante; +: efecto aditivo. Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 80 Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento Figura 3.5. Efectos de la edad de los pollos (A) y los adultos (B) sobre la probabilidad diaria (±I.C. 95%) de que los pollos fueran atendido por sus padres (S) según el modelo M17 (tabla 3.2). En el caso de la edad de los padres (B) se representan los valores predichos para pollos con edades de 7-12 y >16 semanas. 0,60 0,65 0,70 0,75 0,80 0,85 0,90 0,95 1,00 12 34 1-6 7-12 13-16 >16 Edad del pollo (semanas) A B 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 13 57 91 11 31 51 71 92 12 32 5 Edad del adulto (años) 7-12 semana s >16 semanas 0,60 0,65 0,70 0,75 0,80 0,85 0,90 0,95 1,00 12 34 1-6 7-12 13-16 >16 0,60 0,65 0,70 0,75 0,80 0,85 0,90 0,95 1,00 12 34 1-6 7-12 13-16 >16 0,60 0,65 0,70 0,75 0,80 0,85 0,90 0,95 1,00 12 34 1-6 7-12 13-16 >16 Probabilidad de residencia (S) Edad del pollo (semanas) A B Probabilidad de residencia (S) 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 Edad del adulto (años) 7-12 semana s >16 semanas 87 reduciendo el esfuerzo parental para inducir al otro a que compense su ausencia, dado que el valor reproductivo de ambos padres debe ser similar (Pärt et al. 1992). Por lo tanto, cabe esperar que el abandono de la cría del pollo por uno de los padres determine la deserción del otro y que ambos miembros de la pareja desarrollen un nivel de inversión parental simila. Desplazamientos para el aprovisionamiento de los pollos Permanencia en las áreas de alimentación Por lo general, en especies dimórficas el miembro de la pareja de menor tamaño suele alimentarse en zonas más distantes y tiene menor eficiencia de forrajeo que el de mayor tamaño durante la cría de los pollos. Como consecuencia, el padre de menor tamaño tiende a desarrollar un menor nivel de esfuerzo parental (para una revisión ver Wearmouth y Sims 2008). A diferencia de este patrón, la hembras de flamencos permanecieron períodos de tiempo más cortos en las áreas de alimentación que los machos (7,5 vs. 9,2 días). Este comportamiento pudo determinar que las hembras alimentaran más frecuentemente a los pollos. Según predice la teoría de forrajeo desde un lugar central distante, el tiempo que un individuo permanece en una zona de alimentación incrementa con la distancia que separa a ésta de un lugar central de retorno o si la tasa de obtención de energía (alimento) disminuye (Orians y Pearson 1979). En este sentido, cabría esperar que las hembras se alimentaran en humedales más próximos a la colonia o más eficientemente que los machos. El seguimiento por satélite de flamencos reproductores no ha mostrado diferencias entre sexos respecto a las zonas de alimentación utilizadas durante la cría de los pollos (Amat et al. 2005). Los valores isotópicos de 13C de las secreciones de los adultos tampoco indicaron diferencias entre sexos en los hábitats de alimentación. No obstante, los valores más elevados de 15N en las secreciones de los machos sugieren éstos se alimentan sobre presas de mayor nivel trófico que las hembras (p. ej. Bearhop et al. 2006). Los valores de δ15N también pudieron indicar que las hembras se encontraban en condiciones de estrés nutricional moderado. Cuando existen restricciones leves de alimento la Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 88 eficiencia del uso del nitrógeno aumenta, lo que puede causar un menor fraccionamiento del nitrógeno que disminuye los valores de δ15N (Sears et al. 2009). La disponibilidad de recursos en las áreas de alimentación puede afectar a los patrones de movimientos de aprovisionamiento y consecuentemente a la cantidad de alimento que se destina a los pollos (Granadeiro et al. 1998, Weimerskirch et al. 2001). En el sur de España la disponibilidad de alimento para los flamencos disminuye drásticamente en los humedales temporales durante el verano debido principalmente a la desecación de las marismas del Guadalquivir, por lo que deben obtener alimento en humedales permanentes. No obstante, no se ha determinado una relación entre la permanencia continua en las áreas de alimentación y el período de observación, lo que sugiere que la eficiencia en la alimentación no se vio afacetada por la disponibilidad de humedales temporales en el período que abarcó este estudio. Permanencia en la colonia A diferencia de los patrones observados en las áreas de alimentación, los períodos continuos que los adultos permanecieron en la colonia incrementaron al avanzar el período de cría de los pollos. No obstante, este patrón difirió entre sexos. Durante el período p1 ambos miembros de la pareja permanecieron un día en la colonia, mientras que en el período p2 las hembras permanecieron períodos más largos (1,5 días) que los machos (1,1 días). Dado que las hembras permanecieron en las áreas de alimentación períodos más cortos que los machos, se alimentaron probablemente de presas de peor calidad y proporcionan a sus pollos cantidades de ceba similares (capítulo 5, véase también Cézilly et al. 1994) el esfuerzo parental dedicado por las hembras pudo afectar más a su condición corporal que a la de los machos, incrementando esta diferencia con el avance del período de cría debido al esfuerzo acumulado. La peor condición corporal de las hembras pudo determinar que éstas dedicaran más tiempo que los machos a alimentarse en la colonia al avanzar el Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento 89 período de cría. La permanencia en la colonia también varió con la edad de los padres. Los individuos de mayor edad permanecieron en la laguna períodos más cortos que los jóvenes. Esto pudo deberse a que los individuos de mayor edad dedicaron menos tiempo a reponer su condición corporal antes de realizar otro desplazamiento a las áreas de alimentación. Los individuos jóvenes podrían invertir menos que los más viejos en la cría del pollo si dicho esfuerzo disminuye su supervivencia, debido a su mayor valor reproductivo residual. Esto podría determinar que los padres más jóvenes destinaran más tiempo a reponer su condición corporal en la colonia. No obstante, se ha comprobado que las hembras jóvenes (<7 años) que cría por primera vez tienen menores tasas de supervivencia que aquellas que cría más tarde (Tavecchia et al. 2001), aunque este patrón no se ha encontrado en los machos. Por otra parte, como los individuos más viejos pueden ser más eficientes en la adquisición de alimento (Bildstein et al. 1991), la permanencia en la colonia podría disminuir con la edad al necesitar menos tiempo para restituir su condición corporal antes de regresar a las áreas de alimentación. ¿Hay regulación en el aprovisionamiento de los pollos? La edad de los pollos no afectó a los patrones de movimientos de los adulos entre la colonia y las áreas de alimentación durante el período de estudio. Esto podría indicar que los padres no variaron el esfuerzo parental en función de las necesidades de los pollos. Sin embrago, el esfuerzo parental comprende otros aspectos además de la frecuencia de las visitas a la colonia, como las cantidad/calidad de alimento que los padres proporcionan a los pollos en cada visita. Se ha determinado que los machos varían el tiempo de aprovisionamiento en función de la edad de los pollos (Cézilly et al. 1994). Por otra parte, el número de cebas diarias también varía con la edad de los pollos (Rendón et al. 2012). Por lo tanto, son necesarios más estudios para determinar si el esfuerzo parental en los flamencos es fijo o varía de acuerdo con la edad de los pollos. Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 90 Patrones de aprovisionamiento relacionados con el sexo Las diferencias entre sexos en los patrones de movimientos entre la colonia y las áreas de alimentación sugieren que las hembras realizaron una mayor inversión parental durante la cría de los pollos. A pesar que las hembras son más pequeñas que los machos y que se alimentan, aparentemente, sobre presas de menor calidad, éstas realizan movimientos más frecuentes para alimentar a los pollos. La diferencia en el esfuerzo parental entre sexos durante la cría de los pollos pudo deberse a la distinta ubicación del esfuerzo en diferentes fases de la reproducción. El efecto acumulado de dicho esfuerzo pudo afectar a la condición corporal de los padres si éstos invirtieron más al inicio de la reproducción, lo que puede afectar posteriormente a los patrones de aprovisionamiento (Heaney y Monaghan 1996). En el caso del flamenco, a pesar de que los machos destinan un mayor esfuerzo en las primeras fases de la reproducción, es más probable que las hembras deserten durante la incubación y, por lo tanto, inviertan más que los machos en la reproducción durante la incubación (Cézilly 1993). El análisis de isótopos estables de las secreciones de los adultos sugiere que hay una segregación entre sexos respecto a la selección de sus presas (p. ej. Forero et al. 2002, Bearhop et al. 2006). Las diferencias entre sexos en los patrones de aprovisionamiento no debieron ser debidas a exclusión competitiva en las áreas de alimentación, ya que según esta hipótesis, cabría esperar que las hembras permanecieran períodos más prolongados en las áreas de alimentación para compensar su menor eficiencia alimentaria. Por el contrario, el tiempo de permanencia en las áreas de alimentación pudo deberse a diferencias en la selección de presas relacionadas con el sexo y al uso diferencial de los hábitats de forrajeo. Diferencias en el tamaño del pico (Cramp y Simmons 1977) pudieron determinar que los machos filtrasen presas de mayor tamaño y que valores de δ15N en sus secreciones fueran mayoes. Por otra parte, el dimorfismo sexual pudo condicionar la segregación de nichos tróficos por la explotación de distintos microhábitats, lo que reduciría la competencia entre sexos. Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento 91 Mediante el uso de telemetría por satélite (J.A. Amat, datos inéditos) se ha comprobado que las hembras se alimentan en aguas menos profundas cerca de la orilla de los humedales, mientras que los machos explotan recursos distribuidos más ampliamente en agua abierta. Esta segregación espacial debe condicionar tanto el comportamiento alimentario (p. ej. comer pateando vs. comer caminando, Johnson y Cézilly 2007) como la selección de las presas. Varo et al. (2011) determinaron que la artemia (Artemia parthenogenetica), una presa potencial del flamenco, se distribuye más densamente y alcanza tamaños mayores en el fondo de la columna de agua. Por lo tanto, si los machos explotan presas mayores pero más dispersas que las hembras, las cuales podrían alimentarse de especies bentónicas (p. ej. larvas de Chironomus) en aguas menos profundas, el tiempo óptimo destinado a alimentarse para maximizar su ganancia de energía podría ser mayor (Stephens y Krebs 1986). Conclusiones A partir del análisis de avistamientos de individuos marcados ha sido posible establecer los patrones de movimientos de flamencos adultos entre la colonia y las áreas de alimentación durante el período de cría de los pollos. Este estudio ha puesto de manifiesto que los modelos de captura-recaptura pueden ser utilizados para determinar las probabilidades deserción y movimiento cuando los adultos no visitan a sus pollos diariamente y el marcaje de los individuos con sistemas de seguimiento más precisos (p. ej. telemetría) implica un coste tanto económico como logístico elevado. Los resultados de este estudio indican que las diferencias de aprovisionamiento debidas al sexo de los padres pudieron deberse tanto a restricciones de comportamiento específicas del género como a restricciones energéticas. Los machos parecen ser menos eficientes que las hembras en la obtención de alimento fuera de la colonia, pero cuando regresan a ésta para alimentar a los pollos las hembras necesitan más tiempo para recuperar su condición corporal antes de acometer un nuevo desplazamiento a las áreas de alimentación. Movimientos de aprovisionamiento Capítulo 3 92 Bibliografía Allen, R. P. 1956. The Flamingos: Their Life History and Survival. Research Report 5 of the National Audubon Society. National Audubon Society, New York. Amat, J.A., Rendón, M.A., Rendón-Martos, M., Garrido, A. y Ramírez, J.M. 2005. Ranging behaviour of Greater Flamingos during the breeding and post-breeding periods: linking connectivity to biological processes. Bol. Conserv., 125: 183-192. Barbraud, C., Johnson, A.R. y Bertault, G. 2003. Phenotypic correlates of post-fledging dispersal in a population of greater flamingos: the importance of body condition. J. Anim. Ecol., 72: 246-257. 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Rendón, M.A., Garrido, A., Guerrero, J.C., Rendón-Martos, M. y Amat, J.A. 2012. Crop size as an index of chick provisioning in the greater flamingo Phoenicopterus roseus. Ibis, 154: 379-388. Rendón-Martos, M. 1996. La laguna Fuente de Piedra en la dinámica de la población de flamencos (Phoenicopterus ruber roseus) del Mediterráneo occidental. Tesis Doctoral, Universidad de Málaga. Rendón-Martos, M., Vargas, J.M., Rendón, M.A., Garrido, A. y Ramírez, J.M. 2000. Nocturnal movements of breeding greater flamingos in southern Spain. Waterbirds, 23 (Special Publication 1): 9-19. Sæther, B.E. 1994. Food provisioning in relation to reproductive strategy in altricial birds: a comparison of two hypotheses. Evolution, 48: 13971406. Sæther, B.E., Andersen, R. y Pedersen, H.C. 1993. Regulation of parental effort in a long-lived seabird: an experimental manipulation of the cost of reproduction in the Antarctic petrel Thalassoica antarctica. Behav. Ecol. Sociobiol., 33: 147-150. Sears, J., Hatch, S.A. y O’Brien, D.M. 2009. Disentangling effects of growth and nutritional status on seabird stable isotope ratios. Oecologia, 159: 41-48. Schaub, M., Gimenez, O., Schmidt, B.R. y Pradel, R. 2004. Estimating survival and temporary emigration in the multistate capture-recapture framework. Ecology, 85: 2107-2113. Capítulo 3 Movimientos de aprovisionamiento 103 Anexo II Descripción de los modelos de captura-recaptura multiestado Los modelos de emigración temporal son un tipo de modelos de captura-recaptura multiestado que consideran que un individuo se mueve entre un estado “observable” y otro “no-observable” (Kendall y Nichols 2002, Schaub et al. 2004), en nuestro caso la colonia (FP) y las áreas de alimentación (AA), respectivamente. Nuestro modelo incluyó una matriz de transición de Markov de primer orden (A1), donde ψt FP→AA es la probabilidad de que un individuo marcado abandone la colonia entre el tiempo t y t+1, mientras que ψt AA→FP es la probabilidad de que un individuo marcado vuelva a la colonia entre t y t+1, ambos condicionados por que éstos sobrevivan entre t y t+1 (St) y que sean recapturados en un estado observable en t (Pt), dado que han sobrevivido entre t-1 y t. Este modelo, conocido como modelo de Arnason-Schwarz (Arnason 1972, 1973, Schwarz et al. 1993), permite que las probabilidades de recaptura sólo dependan del estado y tiempo actual. Las sumas de las probabilidades de la matriz de transición es 1, ya que los individuos se mueven a uno de los dos estados, así 1-ψt FP→AA y 1-ψt AA→FP representan las probabilidades de permanecer en la colonia (ψt FP→FP) o en las áreas de alimentación (ψt AA→AA), respectivamente. Debido a que sólo se efectuaron observaciones de individuos marcados en la colonia, la probabilidad de recaptura en las áreas de alimentación se fijó en 0 y la probabilidad de atención al pollo (S) se consideró igual independientemente de que los individuos estuvieran en la colonia o en las áreas de aliemntación, con el fin de poder identificar a los parámetros del modelo. Teniendo en cuenta estas restricciones, la matriz de transición y los vectores de S y P asociados al modelo fueron: (A1) tt t                     ψ−ψ ψψ− →→ →→ 0 P S S 1 1 FPAAFPAA AAFPAAFP 104 la cual puede ser representada esquemáticamente en el siguiente diagrama de movimientos de los flamencos entre la colonia y las áreas de alimentación: Un modelo general que contuviera la variaciones diarias de supervivencia, recaptura y transiciones implicaría la inclusión de un número elevado de parámetros que no sería intrínsecamente identificables (Kendall y Nichols 2002). Por la tanto, nuestro modelo de partida consideró los efectos aditivos del sexo, p y E sobre la probabilidad de recaptura (P FP sexo+p+E), la interacción del sexo con ep4, Ea, c y p sobre la probabilidad de residencia (Ssexo*[ep4+Ea+c+p]) y la interacción del sexo con ep3, Ea, c y p sobre la probabilidad de movimiento entre la colonia y las áreas de alimentación (ψ FP→AA sexo*[ep3+Ea+c+p]) y viceversa (ψ AA→FP sex*[ep3+Ea+c+p]). Los parámetros del modelo se relacionaron con las variables explicativas (x) mediante una función logit: exp(β*x)/(1 + exp[β *x]) donde β es el coeficiente de la variable independiente. Para estos modelos se calcularon los valores medios predichos (±I.C. 95%). Los intervalos de confianza para las variables continuas (Ea) se calcularon mediante el FP AA St tFP AA St tAA FP St tFP FP SttAA AA PtPt= 0 OBSERVABLE NO OBSERVABLE 105 método delta (Seber 1982, Powell 2007) empleando el módulo emdbook (Bolker 2011) en R (R Development Core Team 2011). Los modelos multiestado pueden converger en mínimos locales de desviación (Lebreton y Pradel 2002) además de ser sensibles a los valores iniciales a partir de los cuales se estiman los parámetros. Por esta razón, se comprobó la existencia de mínimos locales en los valores de verosimilitud de los parámetros examinando su distribución posterior mediante la opción “Markov Chain Monte Carlo” del programa MARK. Los valores modales de las distribuciones posteriores se emplearon como valores de partida para el ajuste de los modelos para asegurar la convergencia hacia mínimos globales. Las pruebas de bondad de ajuste (goodness of fit, GOF) se aplicaron sobre los datos del estado observable (presencia en la laguna), ya que los individuos nunca fueron observados en las áreas de alimentación. Se utilizó el programa U-Care (Choquet et al. 2005) para comprobar el ajuste de los datos de machos y hembras a un modelo de Cormack-Jolly-Seber. La prueba de GOF reveló un efecto significativo de los componentes 3.SR (presencia de transeúntes, Pradel et al. 1997) y 2.CT (habituación a la trampa, Pradel 1993) al emplear el estadístico χ2 (no direccional) y Z (direccional). Dado que los modelos multiestado con estados no observables comprenden el efecto de la habituación a la trampa, el componente 2.CT no se incluyó en el cálculo del valor de inflación de varianza (ĉ=[3.SR+3.CT+2.CL]/g.l.). Bibliografía Arnason, A.N. 1972. Parameter estimates from mark-recapture experiments on two populations subject to migration and death. Res. Popul. Ecol., 13: 97-113. Arnason, A.N. 1973. The estimation of population size, migration rates and survival in a stratified population. Res. Popul. Ecol., 15: 1-8. Bolker, B. 2011. emdbook: Ecological Models and Data in R. R package 106 version 1.3.1. Choquet, R., Reboullet, A.M., Lebreton, J.D., Gimenez, O. y Pradel, R. 2005. U-CARE 2.2 User’s Manual. CEFE, Montpellier, France. URL: http://ftp.cefe.cnrs.fr/biom/Soft-CR. Kendall, W.L. y Nichols, J.D. 2002. Estimating state-transition probabilities for unobservable states using capture-recapture/resighting data. Ecology, 83: 3276-3284. Lebreton, J.D. y Pradel R. 2002. Multistate recapture models: modelling incomplete individual histories. J. Appl. Statist., 29: 353-369. Powell, L.A. 2007. Approximating variance of demographic parameters using the Delta method: a reference for avian biologists. Condor, 109: 949-954. Pradel, R. 1993. Flexibility in survival analysis from recapture data: handling trap-dependence. - En: J.D. Lebreton y P.M. North (eds.). Study of Bird Populations. Birkhäuser Verlag, Basel, pp. 29-37. Pradel, R., Hines, J.E, Lebreton, J.D. y Nichols, J.D. 1997. Capturerecapture survival models taking account of transients. Biometrics, 53: 60-72. R-Development Core Team. 2011. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL: http://www.R-project.org. Schwarz C.J., Schweigert J.F. y Arnason A.N. 1993. Estimating migration rates using tag-recovery data. Biometrics, 49: 177-193. Schaub, M., Gimenez, O., Schmidt, B.R. y Pradel, R. 2004. Estimating survival and temporary emigration in the multistate capture-recapture framework. Ecology, 85: 2107-2113. Seber, G.A.F. 1982. The Estimation of Animal Abundance and Related Parameters. Second edition. Macmillan, New York. 107 Anexo III Cálculo del I.C. 95% para los valores de supervivencia (S) predichos por variables cuantitativas a partir de “delta method”. La función de probabilidad corresponde al modelo: library(emdbook) # Invoca la función para el cálculo de “delta method”. b0=1.3496279 # intercept. b1=3.5734821 # Ap1, clase 1 de edad pollo. b2=2.5868210 # Ap2, clase 2 de edad del pollo. b3=2.6684201 # Ap3, clase 3 de edad del pollo. b4=0.1964887 # Aa, edad del adulto. #Matrices covarianza. sigma=matrix(c( 0,15055, -0,15072, -0,15547, -0,149, -0,00121, -0,15072, 0,18053, 0,15248, 0,12858, 0,00501, -0,15547, 0,15248, 0,20151, 0,15349, -0,00005, -0,149, 0,12858, 0,15349, 0,26943, -0,0004, -0,00121, 0,00501, -0,00005, -0,0004, 0,01029),5,5) # Valores de edad del adulto. Aa=seq(from=-2.475, to=3.209, length=22) Aa=c(Aa, Aa, Aa, Aa) # Valores de la edad del pollo para cada valor de edad del adulto. Ap1=c(rep(1,22),rep(0,22), rep(0,22), rep(0,22)) Ap2=c(rep(0,22),rep(1,22), rep(0,22), rep(0,22)) Ap3=c(rep(0,22),rep(0,22), rep(1,22), rep(0,22)) # Calculo de los ln odds para la probabilidad de S. ln_odds_S=b0+b1*Ap1+b2*Ap2+b3*Ap3+b4*Aa # Estima del error estándar para ln odds de S. se_ln_odds_S=sqrt(deltavar(b0+b1*Ap1+b2*Ap2+b3*Ap3+b4*Aa, meanval=c(b0=1.3496279, b1=3.5734821, b2=2.5868210, b3=2.6684201, b4=0.1964887), Sigma=sigma)) FPAAAAFPFP PS →→ sexo [ p 1(.), p 2(sexo)]+EaEEa e p 4+ 108 # Estimación del I.C. 95% para ln odds de S. lcl_ln_odds_S=ln_odds_S - 1.96*se_ln_odds_S ucl_ln_odds_S=ln_odds_S + 1.96*se_ln_odds_S # “back transform” para parámertos reales. S=plogis(ln_odds_S) lcl_S=plogis(lcl_ln_odds_S) ucl_S=plogis(ucl_ln_odds_S) # Estimación de erro estándar para S. se_S=sqrt(deltavar(exp(b0+b1*Ap1+b2*Ap2+b3*Ap3+b4*Aa)/(1 + exp(b0+b1*Ap1+ b2*Ap2+b3*Ap3+b4*Aa)), meanval=c(b0=b0, b1=b1,b2=b2,b3=b3,b4=b4),Sigma=sigma)) # Almacena resultados en “dataframe”. out=as.data.frame(cbind(Ap1, Ap2, Ap3, Aa,ln_odds_S,se_ln_odds_S,lcl_ln_ odds_S,ucl_ln_odds_S,S,se_S,lcl_S,ucl_S)) Bibliografía R-Development Core Team. 2011. R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL: http://www.R-project.org. 109 Anexo IV Resultados de los modelos de probabilidad de residencia (S) y movimientos (ψ) entre la colonia (FP) y las áreas de alimentación (AA). El modelo de partida fue: AICc, índice de información de Akaike para muestras pequeñas; ΔAICc, diferencia del valor de AICc de cada modelo respecto al modelo con el valor de AICc más pequeño, k; número de parámetros. Las variables que comienzan con una letra mayúscula son continuas. Los modelos seleccionados se destacan en negrilla. Modelos para S AICc ΔAICc kDesviación sexo*(ep4+Ea+c+p) 6368,89 10,51 50 6264,60 sexo*(ep4+Ea+c)+p 6366,95 8,57 49 6264,83 sexo*(ep4+Ea+c) 6365,51 7,13 48 6265,56 sexo*(ep4+Ea+p)+c 6368,10 9,72 48 6268,15 sexo*(ep4+Ea+p) 6364,90 6,52 46 6269,98 sexo*(ep4+c+p)+Ea 6370,09 11,71 49 6267,97 sexo*(ep4+c+p) 6372,48 14,10 48 6272,53 sexo*(Ea+c+p)+ep4 6363,59 5,21 47 6265,81 sexo*(Ea+c+p) 6370,45 12,07 44 6279,13 sexo*(ep4+Ea)+c+p 6367,59 9,21 47 6269,80 sexo*(ep4+Ea)+c 6366,41 8,03 46 6270,79 sexo*(ep4+Ea)+p 6364,04 5,66 45 6270,57 sexo*(ep4+Ea) 6362,44 4,06 44 6271,12 sexo*(ep4+c)+Ea+p 6367,98 9,60 48 6268,03 sexo*(ep4+c)+Ea 6366,46 8,08 47 6268,68 sexo*(ep4+c)+p 6370,44 12,06 47 6272,65 sexo*(ep4+c) 6368,65 10,27 46 6273,02 sexo*(ep4+p)+Ea+c 6369,25 10,87 47 6271,46 sexo*(ep4+p)+Ea 6363,92 5,54 45 6270,45 sexo*(ep4+p)+c 6371,52 13,14 46 6275,90 sexo*(ep4+p) 6368,70 10,32 44 6277,39 sexo*(Ea+c)+ep4+p 6365,61 7,23 46 6269,98 sexo*(Ea+c)+ep4 6364,12 5,74 45 6270,65 sexo*(Ea+c)+p 6372,66 14,28 43 6283,50 sexo*(Ea+c) 6377,72 19,34 42 6290,71 FPAAAAFPFP P S →→ sexo*[ep4+Ea+c+p] sexo+p+E sexo*[ep3+Ea+c+p] sexo*[ep3+Ea+c+p] 110 Modelos para S AICc ΔAICc kDesviación sexo*(Ea+p)+ep4+c 6363,40 5,02 45 6269,93 sexo*(Ea+p)+ep4 6360,20 1,82 43 6271,03 sexo*(Ea+p)+c 6369,34 10,96 42 6282,32 sexo*(Ea+p) 6375,06 16,68 40 6292,32 sexo*(c+p)+ep4+Ea 6365,25 6,87 46 6269,62 sexo*(c+p)+ep4 6367,85 9,47 45 6274,38 sexo*(c+p)+Ea 6373,84 15,46 43 6284,68 sexo*(c+p) 6377,47 19,09 42 6290,45 sexo*(ep4)+Ea+c+p 6367,97 9,59 46 6272,35 sexo*(ep4)+Ea+c 6366,60 8,22 45 6273,13 sexo*(ep4)+Ea+p 6364,58 6,20 44 6273,26 sexo*(ep4)+c+p 6370,28 11,90 45 6276,82 sexo*(ep4)+Ea 6362,72 4,34 43 6273,55 sexo*(ep4)+c 6368,54 10,16 44 6277,23 sexo*(ep4)+p 6367,16 8,78 43 6278,00 sexo*(ep4) 6365,03 6,65 42 6278,01 sexo*(Ea)+ep4+c+p 6364,77 6,39 44 6273,46 sexo*(Ea)+ep4+c 6363,47 5,09 43 6274,30 sexo*(Ea)+ep4+p 6361,51 3,13 42 6274,50 sexo*(Ea)+c+p 6372,49 14,10 41 6287,61 sexo*(Ea)+ep4 6359,65 1,27 41 6274,78 sexo*(Ea)+c 6377,22 18,84 40 6294,49 sexo*(Ea)+p 6376,48 18,10 39 6295,88 sexo*(A) 6377,94 19,56 38 6299,47 sexo*(c)+ep4+Ea+p 6367,08 8,70 45 6273,61 sexo*(c)+ep4+Ea 6365,69 7,31 44 6274,37 sexo*(c)+ep4+p 6369,53 11,15 44 6278,21 sexo*(c)+Ea+p 6375,25 16,87 42 6288,23 sexo*(c)+ep4 6367,78 9,40 43 6278,61 sexo*(c)+Ea 6379,56 21,18 41 6294,68 sexo*(c)+p 6378,27 19,89 41 6293,39 sexo*(c) 6383,37 24,99 40 6300,63 sexo*(p)+ep4+Ea+c 6363,69 5,31 44 6272,38 sexo*(p)+ep4+Ea 6360,72 2,34 42 6273,70 sexo*(p)+ep4+c 6365,96 7,58 43 6276,79 sexo*(p)+Ea+c 6371,36 12,98 41 6286,49 111 Modelos para S AICc ΔAICc kDesviación sexo*(p)+ep4 6363,28 4,90 41 6278,40 sexo*(p)+Ea 6375,84 17,46 39 6295,24 sexo*(p)+c 6373,97 15,59 40 6291,23 sexo*(p) 6377,30 18,92 38 6298,83 sexo+ep4+Ea+c+p 6365,28 6,89 43 6276,11 sexo+ep4+Ea+c 6364,04 5,66 42 6277,02 sexo+ep4+Ea+p 6362,14 3,76 41 6277,26 sexo+ep4+c+p 6367,63 9,25 42 6280,61 sexo+Ea+c+p 6373,67 15,29 40 6290,68 ep4+Ea+c+p 6363,31 4,93 42 6276,29 sexo+ep4+Ea 6360,28 1,90 40 6277,54 sexo+ep4+c 6365,96 7,58 41 6281,09 sexo+ep4+p 6364,82 6,44 40 6282,09 sexo+Ea+c 6377,89 19,51 39 6297,29 sexo+Ea+p 6377,08 18,70 38 6298,61 sexo+c+p 6376,34 17,96 39 6295,74 ep4+Ea+c 6362,19 3,81 41 6277,31 ep4+Ea+p 6360,16 1,78 40 6277,42 ep4+c+p 6366,28 7,90 41 6281,41 Ea+c+p 6372,00 13,62 39 6291,40 sexo+ep4 6362,70 4,32 39 6282,10 sexo+Ea 6378,02 19,64 37 6301,68 sexo+c 6381,47 23,09 38 6303,01 sexo+p 6379,02 20,64 37 6302,68 ep4+Ea 6358,38 0,00 39 6277,78 ep4+c 6364,76 6,38 40 6282,02 ep4+p 6363,49 5,11 39 6282,89 Ea+c 6375,76 17,38 38 6297,30 Ea+p 6375,25 16,87 37 6298,91 c+p 6375,87 17,49 38 6297,40 sexo 6380,47 22,09 36 6306,25 ep4 6361,39 3,01 38 6282,92 Ea 6375,90 17,52 36 6301,68 c 6379,66 21,28 37 6303,32 p 6378,12 19,74 36 6303,91 . 6378,72 20,34 35 6306,62 112 Modelos para ψ FP→AA AICc ΔAICc kDesviación sexo*(ep3+Ea+c+p) 6358,38 9,92 39 6277,78 sexo*(ep3+Ea+c)+p 6356,24 7,78 38 6277,78 sexo*(ep3+Ea+c) 6359,12 10,66 37 6282,78 sexo*(ep3+Ea+p)+c 6357,47 9,01 37 6281,13 sexo*(ep3+Ea+p) 6355,37 6,91 35 6283,28 sexo*(ep3+c+p)+Ea 6357,43 8,97 38 6278,96 sexo*(ep3+c+p) 6360,75 12,29 37 6284,41 sexo*(Ea+c+p)+ep3 6356,09 7,63 37 6279,75 sexo*(Ea+c+p) 6355,25 6,79 35 6283,16 sexo*(ep3+Ea)+c+p 6355,34 6,88 36 6281,13 sexo*(ep3+Ea)+c 6357,73 9,27 35 6285,64 sexo*(ep3+Ea)+p 6353,27 4,81 34 6283,29 sexo*(ep3+Ea) 6361,26 12,80 33 6293,40 sexo*(ep3+c)+Ea+p 6355,33 6,87 37 6278,99 sexo*(ep3+c)+Ea 6357,97 9,51 36 6283,76 sexo*(ep3+c)+p 6358,63 10,17 36 6284,42 sexo*(ep3+c) 6362,72 14,26 25 6290,63 sexo*(ep3+p)+Ea+c 6356,51 8,05 36 6282,30 sexo*(ep3+p)+Ea 6354,48 6,02 34 6284,50 sexo*(ep3+p)+c 6359,87 11,41 35 6287,78 sexo*(ep3+p) 6358,06 9,60 33 6290,20 sexo*(Ea+c)+ep3+p 6361,78 13,32 36 6287,56 sexo*(Ea+c)+ep3 6364,23 15,77 35 6292,13 sexo*(Ea+c)+p 6360,41 11,95 34 6290,44 sexo*(Ea+c) 6416,74 68,28 33 6348,88 sexo*(Ea+p)+ep3+c 6356,67 8,21 35 6284,58 sexo*(Ea+p)+ep3 6354,97 6,51 33 6287,11 sexo*(Ea+p)+c 6354,90 6,44 33 6287,04 sexo*(Ea+p) 6352,03 3,57 31 6288,39 sexo*(c+p)+ep3+Ea 6354,79 6,33 36 6280,57 sexo*(c+p)+ep3 6358,91 10,45 35 6286,81 sexo*(c+p)+Ea 6353,78 5,32 34 6283,81 sexo*(c+p) 6357,04 8,58 33 6289,18 sexo*(ep3)+Ea+c+p 6354,44 5,98 35 6282,35 sexo*(ep3)+Ea+c 6356,57 8,11 34 6286,59 sexo*(ep3)+Ea+p 6352,37 3,91 33 6284,51 119 Capítulo 4 El tamaño del buche del pollo como un indicador de la frecuencia de aprovisionamiento en flamencos 120 Este capítulo está basado en el artículo: Rendón, M.A., Garrido, A., Guerrero, J. C., Rendón-Martos, M. y Amat, J.A. 2012. Crop size as an index of chick provisioning in the Greater Flamingo Phoenicopterus roseus. Ibis, 154(2): 379-388. DOI: 10.1111/j.1474-919X.2012.01218.x 121 Resumen Los pollos de flamenco almacenan el alimento tras ser alimentados por sus padres, lo que les provoca un abultamiento del buche. En 1999 se registró la variación del peso y el tamaño del buche (0: cóncavo, 1: ligeramente convexo, 2: convexo y 3: turgente) de ocho pollos de flamenco mantenidos en cautividad para determinar si el tamaño del buche es un índice adecuado para la estimación de la cantidad de alimento que recibe el pollo, así como si constituye un buen indicador del momento y la frecuencia del aprovisionamiento. El peso medio de la ceba ingerida por los pollos fue aproximadamente del 18% de su peso neto y varió considerablemente con el tamaño del buche. Los tiempos medios de transición entre las categorías de buche fueron de seis horas para la transición 3–2, nueve horas para la transición 2–1 y 13–14 horas para la transición 1–0. Entre 1998 y 2014 el 38% de los pollos capturados en un día en la colonia de Fuente de Piedra presentaron el buche vacío. A partir de los registros de tamaño de buche obtenidos durante los anillamientos de los pollos se estimó que aproximadamente un tercio de los pollos son cebados al atardecer y otro tercio durante la noche. Los resultados obtenidos tienen implicaciones en la determinación de índices de condición corporal de los pollos, ya que los valores de peso no deben estar afectados por el contenido del buche. El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 122 Introducción El estudio de las estrategias de aprovisionamiento permite establecer el balance entre la energía destinada por el adulto a su supervivencia y el esfuerzo dedicado a la reproducción (Drent y Daan 1980). Entre los métodos empleados para evaluar los patrones de aprovisionamiento en aves coloniales se encuentran el recuento de adultos que visitan la colonia (Ojowski et al. 2001, Barlow y Croxall 2002), la estimación del número de pollos que han sido cebados y la determinación de la cantidad de alimento proporcionada por los adultos durante el período de cría (Ricklefs et al. 1985, Bolton 1995, Phillips y Hamer 2000). Estas metodologías se han aplicado en especies para las que es posible la captura repetida de los pollos y cuya manipulación no afecta de manera determinante al éxito de la reproducción. No obstante, la posibilidad de tomar muestras repetidas de peso y medidas estructurales de los pollos se ve limitada para muchas especies, bien por la dificultad de capturar a un mismo individuo, por el estrés derivado de las manipulaciones o porque los disturbios derivados de la toma de muestras pueden determinar el fracaso de parte de los individuos reproductores. Cuando los pollos no pueden ser capturados la estimación de la cantidad de alimento que éstos reciben se ha realizado mediante el recuento e identificación de los elementos que constituyen su dieta (Dawson y Bortolotti 2002) o a través de medidas cuantitativas (Cézilly et al. 1994) o semi-cuantitativas (Lecomte et al. 2006) del tiempo dedicado al aprovisionamiento si el alimento que proporcionan los adultos no puede diferenciarse en ítems (p. ej. secreciones o alimento parcialmente digerido por los adultos). No obstante, las observaciones a distancia de las cebas aun pueden verse limitadas por el comportamiento de las especies o por la dificultad para acceder a los sitios donde habitan. En estos casos el tamaño subjetivo del buche se ha empleado como una medida indirecta de la cantidad de alimento ingerida tanto por pollos (Collopy 1986, Westmoreland y Best 1987, Blockstein 1989) como por adultos (Houston 1976, Comeau y Keppie 1989, Smith 1990, 1991). Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 123 Figura 4.1. Imágenes de pollos de flamenco en la laguna de Fuente de Piedra en las que se aprecia la variación del tamaño de los buches entre individuos. El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 124 La obtención de información sobre los patrones de aprovisionamiento de alimento en las colonias de flamenco común (Phoenicopterus roseus) se ve dificultada por el comportamiento de los adultos y los pollos. Los flamencos alimentan a sus pollos a partir de una secreción de glándulas que se localizan en la parte superior del tracto digestivo (Lang 1963, Ziswiler y Farner 1972) y que es almacenada en el buche del pollo para ser gradualmente digerida con posterioridad (Johnson y Cézilly 2007). Los adultos se desplazan entre las áreas de alimentación y la colonia durante la noche, lo que dificulta la estimación del porcentaje de individuos que llegan a la colonia para cebar a los pollos (Rendón-Martos et al. 2000, Amat et al. 2005). Una vez que los pollos abandonan el nido, la agrupación de éstos en guarderías y su gran movilidad impiden capturar repetidamente a un mismo individuo para determinar si ha sido cebado. No obstante, las variaciones 0 2 3 1 0 2 3 1 0 2 3 1 0 2 3 1 Figura 4.2. Categorías asignadas a los tamaños de buche observados en los pollos de flamenco (0: cóncavo, 1: ligeramente convexo, 2: convexo y 3: turgente. Modificado de Rendón et al. (2009). Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 125 del tamaño del buche de los pollos tras ser cebados por sus progenitores son apreciables incluso a distancia (figura 4.1), lo que permite discernir si un pollo ha sido alimentado recientemente. Los patrones de aprovisionamiento de alimento a los pollos de flamenco en condiciones naturales son, en gran medida, desconocidos. Estudios sobre la cantidad de alimento consumida por pollos de flamenco mantenidos en cautividad (Batty et al. 2006) indican que la tasa de ingestión ronda los 300 – 500 g/día, lo que supone alrededor del 20% de su peso. Este peso extra puede influir de forma determinante sobre las estimaciones de la condición corporal de los pollos (Amat et al. 2007), por lo que es necesario disponer de estimadores fiables de la cantidad de alimento contenido en el buche (Comeau y Keppie 1989). También se desconoce la tasa de asimilación del contenido del buche de los pollos, así como los factores que influyen en ella. En otras especies se ha documentado que la pérdida de peso de los pollos tras ser alimentados depende de su edad, masa corporal neta y de la cantidad de alimento suministrada por los progenitores (p. ej. Bolton 1995, Hamer et al. 1998, Granadeiro et al. 1999). La determinación del tiempo de absorción del contenido del buche puede proporcionar información del tiempo transcurrido desde que el pollo fue cebado, lo que resulta fundamental para estimar la frecuencia de aprovisionamiento. En el presente capítulo se analiza la variación de peso durante un período de ayuno en pollos de flamenco mantenidos en cautividad tras ser alimentados por sus progenitores en condiciones naturales. Se pretende determinar la cantidad de alimento que éstos reciben de los adultos y su relación con el tamaño del buche para establecer si éste último constituye un buen indicador de la tasa de aprovisionamiento de los pollos. Además, se analiza el efecto de la cantidad de ceba recibida y del tamaño del pollo sobre la tasa de absorción del contenido del buche. Finalmente, se estudian las variaciones diarias y anuales del tamaño del buche para estimar tanto el efecto de la cantidad de alimento ingerida por el pollo sobre las estimas anuales de su condición corporal de los pollos, como los patrones interanuales de aprovisionamiento. El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 126 Material y métodos Toma de datos El estudio se realizó en la Laguna de Fuente de Piedra (37° 07′ N, 04° 46′ W). Desde 1986 alrededor del 10% de los pollos de flamenco que nacen en la Laguna de Fuente de Piedra es capturado para su anillamiento. Cada pollo es marcado con una anilla metálica y otra plástica para su identificación a distancia, y se realizan medidas de tarso, ala, pico y peso. Desde 1998 se viene registrando además el tamaño relativo del buche, clasificado en cuatro categorías (Rendón et al. 2009, figura 4.2): vacío (0, cóncavo), < ¼ de su capacidad total (1, ligeramente convexo) , ¼-¾ de su capacidad total (2, convexo) y > ¾ de su capacidad total (3, turgente). Para estimar el grado de concordancia entre diferentes observadores a la hora de asignar las categorías de buche, en 2011 se analizaron los datos de anillamientos realizados en tres colonias de sur de España (marismas del Odiel, marismas del Guadalquivir y laguna de Fuente de Piedra). En cada colonia se seleccionaron aleatoriamente 30 pollos a los que cuatro observadores adjudicaron una categoría de buche de forma independiente. Los observadores variaron en cada colonia, no obstante todos habían estimad con anterioridad el tamaño de los buches en pollos de flamenco. Para evaluar la concordancia entre los observadores en la asignación de tamaños de buches se aplicó el coeficiente kappa (Conger 1980), que mide el nivel concordancia entre varias clasificaciones una vez tenido en cuenta el efecto del azar. Se emplearon pruebas de concordancia kappa de Light no ponderadas (κ) y ponderadas (κw) para determinar el grado de concordancia nominal y ordinal, respectivamente. La concordancia nominal sólo tiene en cuenta el número de coincidencias entre observadores a la hora de adjudicar los tamaños de los buches, mientras que el grado de concordancia ordinal toma en consideración la magnitud de la discrepancia entre los valores ordinales de tamaño de buche adjudicados por dichos observadores. En el caso de la prueba de concoirdancia ordinal, el desacuerdo de los tamaños de buche asignados por los distintos observadores se calculó como el Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 127 cuadrado de la diferencia de los valores ordinales. Valores del estadístico kappa ≤0,20 indican una concordancia insignificante, entre 0,21 y 0,40 baja, entre 0,41 y 0,60 moderada, entre 0,61 y 0,80 buena y ≥0,81 casi perfecta (Landis y Koch 1977). Para los estadísticos kappa se determinó su intervalo de confianza (±95 %) mediante pseudoreplicaciones. El cálculo de las pruebas de concordancia se realizó mediante el módulo psy del programa R (Falissard 2009). El 17 de julio de 1999 se marcaron 868 pollos con edades comprendidas entre 48 y 84 días. Entre los pollos capturados se seleccionaron ocho individuos con el buche dilatado y tamaños de tarso comprendidos entre 19 – 26 cm, que se mantuvieron confinados en un corral situado a 250 m de la colonia de reproducción. A estos pollos se les tomaron medidas de peso con el mismo instrumental empleado para el resto de los pollos anillados (dinamómetro Pesola, precisión: ±50 g) y se estimó el tamaño de sus buches en intervalos de aproximadamente tres horas (media = 3,3 ±0,3 [d.t.] h, rango 2,7–3,9 h), siendo medidos por primera vez entre las 5:30 h y las 6:30 h (GMT). A cada pollo se le adjudicó la categoría de tamaño de buche más frecuente de las asignadas por tres observadores de forma independiente Los pollos fueron liberados a la guardería cuando no se registró variación de peso (peso final) entre dos intervalos de medida consecutivos y se apreció que el buche estuvo vacío (i.e. categoría 0). Antes de ser liberados, los pollos fueron hidratados y se les inyectó un complejo vitamínico. Una vez liberados, los pollos fueron observados hasta que se integraron en la guardería. Ninguno de los pollos mantenidos en cautividad fue encontrado muerto en las proximidades de la colonia al final del período de reproducción. Dos de los pollos mantenidos en cautividad fueron observados vivos en la colonia tras su suelta en 1999, otros dos fueron observados vivos en 2006 y otro fue confirmado como reproductor en Fuente de Piedra en 2007. El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 128 Variación de peso y tamaño del buche de los pollos mantenidos en cautividad El peso de la ceba almacenada (contenido del buche y resto del digestivo) por los ocho pollos capturados se estimó como la diferencia entre el peso corporal en el momento de la captura y el peso final. Los valores de peso de la ceba se transformaron mediante raíces cuadradas para que los datos se ajustaran a una distribución normal. El peso de la ceba almacenada por los pollos se relacionó con el tamaño del buche mediante un modelo lineal mixto (Pinheiro y Bates 2000) en el que la identidad de los pollos se incluyó como un factor aleatorio. Los efectos del tamaño del tarso, el peso final del pollo, el peso de la ceba, así como las interacciones de estas variables con el tiempo transcurrido desde la captura sobre las variaciones del tamaño del buche se determinaron mediante modelos mixtos, en los que la identidad del pollo se incluyó como un factor aleatorio. Dado que las categorías de tamaño del buche son variables ordinales, se han empleado modelos de regresión logística multinomial ordinal (McCullagh 1980, Agresti 1996, Vermunt y Hagenaars 2004). A diferencia de los modelos logísticos convencionales donde la variable dependiente es dicotómica, los modelos ordinales se aplican a J respuestas medidas en una escala ordinal, los cuales usan los logits de las probabilidades acumuladas. El modelo produce J-1 funciones de probabilidad con diferentes términos independientes y una pendiente común. Para determinar los factores relacionados con las variaciones del tamaño del buche se partió de un modelo que incluyó todas las variables explicativas y se eliminaron sucesivamente los factores que no resultaron significativos, comenzando por los términos de la interacción. Sólo se presentan los resultados de los efectos que resultaron significativos en el modelo. Los modelos ordinales se calcularon mediante el módulo GLIMMIX del programa SAS 9.1.3 (SAS Institute Inc. 2006). Para comprobar la asociación entre variables se realizaron correlaciones de Spearman (rS). Los tiempos transcurridos desde la captura de los pollos y la estabilización del peso (peso final) y el vaciado del buche (categoría Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 135 Figura 4.3. Variaciones temporales de la diferencia de peso respecto al peso asintótico final (cuadrados azules) y del tamaño de buche (círculos rojos) en ocho pollos de flamenco capturados con el buche lleno. Para cada individuo se muestra el código con que fue anillado. El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 0 100 200 300 400 500 0 4 8 12 16 20 24 0 1 2 3 100 300 500 0 4 8 12 16 20 24 0 1 2 3 0 100 200 300 400 500 0 4 8 12 16 20 24 0 1 2 3 0 4 8 12 16 20 24 0 100 200 300 400 500 0 4 8 12 16 20 24 0 1 2 3 0 100 200 300 500 0 4 8 12 16 20 24 0 1 2 3 0|PZN 0|PCD 0|JFB 0|RCP 0 100 200 300 400 500 0 4 8 12 16 20 24 0 1 2 3 0|RIL 0 100 200 300 400 500 0 100 200 300 400 500 0 4 8 12 16 20 24 0 1 2 3 0|PCF 0|NPL Peso (g) 0 1 2 3 0 200 400 0 1 2 3 0 1 2 3 0 1 2 3 400 0|NSA 0|RCP 0 4 8 12 16 20 24 Tiempo desde la captura (h) Categoría de buche 0|RCP 0|RCP 136 La falta de relación entre el peso de la ceba y la edad de los pollos pudo deberse a que el rango de edades estudiado (>7 semanas) abarcó los últimos dos tercios de su período de desarrollo. En el flamenco del Caribe (Phoenicopterus ruber) la cantidad diaria de alimento ingerida por pollos en cautividad aumenta linealmente con la edad hasta que éstos alcanza las cinco semanas y posteriormente se estabiliza (Burch y Gailband 2000). Durante la fase final de crecimiento del pollo la capacidad de almacenamiento de alimento debe ser constante y las variaciones del peso de la ceba pudieron Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Probabilidad Tiempo desde la captura (h) 3 2 1 0 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Probabilidad Tiempo desde la captura (h) 3 2 1 0 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Probabilidad Tiempo desde la captura (h) 3 2 1 0 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 0,0 0,1 0,2 0,3 0,4 0,5 0,6 0,7 0,8 0,9 1,0 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 Probabilidad Tiempo desde la captura (h) 3 2 1 0 Figura 4.4. Representación del modelo logístico ordinal de las variaciones del tamaño del buche en pollos de flamenco capturados con el buche lleno en función del tiempo que permanecieron en ayuno. 137 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 Figura 4.6. Valores medios anuales (± e.s.) del índice de condición corporal (residuos de los modelos tarso-peso [barras blancas] y tarso + categoría de buche-peso [barras grises]). Los valores sobre las barras indican las diferencias medias anuales (e.s.) entre ambos índices y su nivel de significación corregido de Bonferroni (n.s.: P>0,05; *: P<0,05). -300 -200 -100 0 100 200 300 400 500 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2006 2007 2009 2010 2011 2013 2014 Índice de condición corporal (g) 3,3 (2,6) n.s. 32,6 (3,9) * 27,1 (3,8) * 10,3 (3,3) * 7,9 (3,6) n.s. -11,2 (4,2) n.s. -11,2 (4,4) n.s. -7,1 (3,7) n.s. 9,8 (4,2) n.s. 4,5 (3,9) n.s. -7,6 (4,2) n.s. -38,9 (3,5) * -27,5 (3,7) * 1,2 (3,8) n.s. Figura 4.5. Porcentajes de categorías de tamaño de buche de los pollos anillados en la colonia de la Laguna de Fuente de Piedra entre 1998 y 2014 (n=9920). Para cada año se indica el tamaño de muestra. 0 20 40 60 80 100 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2006 2007 2009 2010 2011 2013 2014 Buche 3 Buche 2 Buche 1 Buche 0 Porcentaje 1260 853 843 989 789 593 495 590 588 586 607 591 530 606 138 estar condicionadas por la capacidad de los adultos para proveer de alimento a su pollo. El peso medio del alimento almacenado por los pollos cuando el buche estuvo distendido (categoría 3) fue de 292 g. No obstante, dentro de la categoría de buche 3 se registraron valores de peso que pudieron diferir hasta 350 g. La ausencia de variación aparente en el tamaño del buche cuando se produjeron variaciones de peso tan elevadas pudo deberse a la falta de precisión que supone el uso de las categorías subjetivas. Por otra parte, pollos con el mismo tamaño de buche podrían tener distintas cantidades de alimento en el resto del digestivo. En la paloma bravía (Columba livia) se ha comprobado que parte del alimento almacenado en el buche durante el día es digerido durante la noche, lo que ayuda a mantener la temperatura corporal a través del calor producido durante la digestión (Rashotte et al. 1999). Por lo tanto, el funcionamiento independiente de los distintos compartimentos del digestivo podría explicar la ausencia de una relación más estrecha entre las variaciones de peso y tamaño del buche de los pollos. Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 12345 Day Pencentage 129 130 128 122 121 Porcentaje Año Buche 3 Buche 2 Buche 1 Buche 0 0 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100 12345 Day Pencentage 129 130 128 122 121 Porcentaje Año Buche 3 Buche 2 Buche 1 Buche 0 Buche 3 Buche 2 Buche 1 Buche 0 Buche 3 Buche 2 Buche 1 Buche 0 Figura 4.7. Porcentajes de tamaño de buches de los pollos regsitrados durante cinco días consecutivos (el día 1 es el 3 de agosto). Los tamaños de muestra se indican sobre las barras. 139 Efecto del contenido del buche sobre las estimas de condición corporal A pesar de la baja precisión de las medidas de peso (±50 g, lo que supone el 2,3% del peso medio del pollo), la inclusión de pollos con categorías de buche 2 y 3 puede llevar a sobrestimar el peso neto de un tercio de los pollos. No obstante, dicha sobrestimación debida a la ceba almacenada depende de la variación interanual de las proporciones de de categorías de buche. Cuando se emplean los residuos de la relación tarso-peso como estimador del índice de condición corporal, el tamaño del buche no debería afectar a su cálculo si la proporción de pollos cebados fuera constante entre años. Así, los años en que la proporción de pollos que almacenan alimento en sus buches es mayor que la proporción media del período de estudio, la condición de los pollos se sobreestima. Por el contrario, en años en que una mayor proporción de buches se encuentran vacíos respecto a la media del período estudiado, la condición corporal fue inferior que la estimada al controlar el efecto del tamaño del buche. Sólo Amat et al. 2007 han considerado el efecto del tamaño del buche para estimar la condición corporal en pollos de flamencos. Los restantes estudios que han analizan las variaciones interanuales de la condición corporal de pollos de flamenco mediante los residuos de la relación peso-tarso (Barbraud et al. 2003, Béchet y Johnson 2008) han obviado el efecto del peso extra que supone la ceba ingerida por los pollos. Nuestros resultados muestran que, a pesar de haber diferencias significativas entre los índices anuales de condición al incluir el efecto del contenido del buche, la posición relativa de los valores de condición no se vio alterada entre años debido a que las variaciones interanuales del peso de los pollos debidas al alimento almacenado en el buche sólo supuso un 5% de la variación media anual. El tamaño del buche como un índice de aprovisionamiento La determinación de la tasa de absorción del contenido del buche permitió estimar el tiempo transcurrido desde que el pollo fue alimentado El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 140 y así inferir cuando fue cebado el pollo. Obviamente esta estimación sólo es válida si en cada episodio de ceba los pollos reciben suficiente alimento para llenar por completo el buche. Esta asunción parece razonable ya que se ha observado que entre el 70–80% de los pollos presentan el buche completamente lleno al finalizar la ceba (M.A. Rendón et al., datos inéditos). El momento del día en que los pollos son cebados proporciona información acerca de los patrones de aprovisionamiento. Parte de las cebas acontecen al atardecer, antes de que los adultos que han permanecido a lo largo del día en la colonia la abandonen para regresar a las zonas de alimentación, y otra parte durante la noche, cuando regresan a la colonia los individuos que han permanecido durante varios días en las áreas de alimentación (Rendón-Martos et al. 2000, Amat et al. 2005). Como los anillamientos de pollos de flamenco se realizan al amanecer, es probable que los pollos con categorías de buche 2 y 3 fueran alimentados por adultos que regresan a la colonia durante la noche, mientras que es más probable que los pollos con categorías de buche 1 fueran alimentados por sus progenitores durante el día, antes de abandonar la colonia hacia las áreas de alimentación. Consecuentemente, puede inferirse que alrededor de un tercio de los pollos fueron alimentados al atardecer y otro tercio por la noche. Estas proporciones concuerdan con los patrones de movimiento de los adultos durante el período de reproducción. Los adultos permanecen en las áreas de alimentación períodos medios de ~7 días (Amat et al. 2005). Dado que ambos miembros de la pareja contribuyen a la cría de los pollos, y asumiendo patrones de movimientos similares entre las áreas de alimentación y la colonia en ambos sexos, la proporción esperada de adultos reproductores que podrían llegar cada noche a la colonia podría aproximarse a un tercio. Además, el número de adultos que suelen estar presentes en la colonia durante el día es un tercio de los pollos censados en las guarderías (Rendón-Martos et al. 2000), los cuales podrían cebar a los pollos antes de abandonar la colonia hacia las áreas de alimentación. Las variaciones anuales de los tamaños de los buches de los pollos pueden reflejar el efecto de las variaciones ambientales y los factores Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 141 sociales sobre los patrones el aprovisionamiento de los pollos. La captura de un número elevado de pollos para su anillamiento proporciona una muestra representativa de los individuos que son alimentados por los adultos, aunque esta información sólo puede obtenerse una vez al año. En aves que habitan ambientes variables pueden ocurrir limitaciones de alimento en períodos cortos de tiempo cuyo efecto sobre los parámetros de aprovisionamiento puede resultar indetectable en el caso de estudios puntuales (Weimerskirch et al. 2001). No obstante, otros estudios ponen de manifiesto que en colonias de reproducción de aves pueden estimarse adecuadamente los parámetros reproductivos incluso cuando los muestreos se realizan en períodos de tiempo muy cortos (Benson et al. 2003). En el caso del flamenco, se comprueba que los patrones de aprovisionamiento determinados a partir de los tamaños de los buches fueron consistentes entre días durante el último tercio de su desarrollo. Además, Amat et al. (2007) mostraron que la proporción anual de pollos cebados estuvo relacionada con los parámetros sanguíneos que indicaban que los pollos de flamenco sufrían períodos prolongados de ayuno. Relación entre los patrones de aprovisionamiento y la condición corporal Nuestros resultados muestran que la condición media anual de los pollos está asociada con la proporción de pollos que son cebados por la noche (categorías 2 y 3) y con el porcentaje de pollos cebados durante el día (categoría de buche 1). Al aumentar el número de días que los adultos permanecen en las áreas de alimentación también aumenta el período de tiempo que éstos se mantienen en la colonia de reproducción hasta realizar otro desplazamiento para alimentarse (datos de seguimiento de cuatro adultos marcados con transmisores por satélite: n=11; rS=0,88; P<0,001; J.A. Amat, datos inéditos). Los individuos que permanecen en las áreas de alimentación 4–6 días se desplazan a la colonia, ceban a los pollos y regresan a las zonas de alimentación al día siguiente o, incluso, en la misma noche, mientras que los adultos que están >8 días en las áreas de alimentación suelen permanecer 2 días en la colonia (Amat et al. 2005). El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento Capítulo 3 142 Si el período de permanencia de los adultos en la colonia se prolonga más de un día, algunos adultos podrían optar por cebar a los pollos durante el día. La alimentación del pollo implica que el adulto y el pollo se distancien del resto de los individuos de la colonia para evitar interferencias con otros individuos de la guardería. Alimentar al pollo durante el día permitiría al adulto aumentar la probabilidad de detección de predadores terrestres (Beauchamp y McNeil 2003). De esta forma, la proporción de pollos cebados durante el día (categoría 1) constituiría un indicador del tiempo que los adultos permanecen tanto en la colonia como en las áreas de alimentación, la cual está inversamente relacionado con la frecuencia de aprovisionamiento y, consecuentemente, con la condición de los pollos. En especies que se alimentan desde un lugar central distante, la contribución a la alimentación de los pollos se relaciona inversamente con la duración de la permanencia en las áreas de alimentación (Weimerskirch et al. 1997, Granadeiro et al. 1998, Gray y Hamer 2001), lo que determina una menor frecuencia de aprovisionamiento al pollo que no puede ser compensada por el peso de las cebas. Conclusiones Nuestros resultados sugieren que el tamaño del buche puede ser un indicador del alimento almacenado por los pollos y, por lo tanto, su uso puede permitir tanto la obtención de índices de condición corporal más exactos como la determinación de los patrones de aprovisionamiento de los pollos. En el presente estudio sólo se analizaron los registros de tamaños de buche de pollos capturados para su anillamiento. No obstante, debido a que las variaciones de los tamaños de los buches son perceptibles a distancia, también es posible registrar esta información con el uso de telescopios. Esta información, unida a la identificación individual de los pollos a través de marcas, puede ser una herramienta para el estudio de los patrones de aprovisionamiento y de sus relaciones con factores demográficos y ambientales mediante la aplicación de modelos longitudinales de capturarecaptura. Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 143 Bibliografía Agresti, A. 1996. 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Flexible Capítulo 3 El tamaño del buche como índice de aprovisionamiento 247 Capítulo 7 Discusión general 248 Existen evidencias de que las especies longevas asignan un esfuerzo parental fijo para maximizar el éxito de su reproducción a largo plazo, de forma que los individuos reproductores preservan su supervivencia en lugar de maximizar su fecundidad a corto plazo (Sæther et al. 1993, Hamer y Hill 1994, Bolton 1995). Los resultados del presente estudio, no obstante, ponen de manifiesto que los flamencos regularon diferentes componentes del cuidado parental dependiendo de la disponibilidad de recursos, los requerimientos de los pollos y la calidad/experiencia de los reproductores. Por lo tanto, como predicen modelos teóricos para especies longevas que habitan ambientes variables (Erikstad et al 1998), los flamencos parecen desarrollar un nivel de esfuerzo parental flexible. Contribución de recursos endógenos y exógenos a la reproducción Los organismos pueden desacoplar, al menos parcialmente, la reproducción de la disponibilidad de alimento mediante el uso de reservas corporales previamente acumuladas. En ambientes estacionales donde la disponibilidad de alimento es limitada, la acumulación de reserva determinaría la decisión de iniciar la reproducción (Jönsson 1997) y el esfuerzo parental (Varpe et al. 2009). Los flamencos destinaron recursos endógenos y exógenos (partial capital breeder) para la formación de los huevos, por lo que la disponibilidad de alimento en las zonas de invernada y reproducción debió condicionar la decisión de iniciar la reproducción (capítulo 2). Nuestro estudio evidencia que los recursos obtenidos durante la invernada fueron los que más contribuyeron a la formación de los huevos. Este resultado concuerda con estudios previos que relacionaron la disponibilidad de zonas de alimentación en fases tempranas de la reproducción con el número de parejas reproductoras de flamenco (Cézilly et al. 1996, Rendón-Martos 1996, Béchet y Johnson 2008). Efectivamente, el número de parejas que se reproducen en la laguna de Fuente de Piedra depende de las precipitaciones en el área de Doñana durante la invernada (Rendón-Martos 1996). El tamaño de los huevos se relacionó con el tipo de humedal donde Capítulo 7 Discusión general 249 los flamencos se alimentaron (capítulo 2). Cuando la proporción de recursos destinados a la formación de los huevos provino principalmente de humedales temporales, el tamaño de aquellos fue mayor que si la dieta provino de humedales persistentes (principalmente salinas). Los huevos de mayor tamaño pueden contener más reservas o ser de mejor calidad e influir sobre éxito de eclosión y la supervivencia de los pollos al menos durante las fases iniciales de su desarrollo (Parsons 1970, Williams 1994, Amat et al. 2001), si bien dicho efecto puede verse afectado por la calidad o condición de los reproductores (p. ej. Reid y Boersman 1990, Bolton 1991, Blomqvist et al. 1997). El alimento obtenido en la colonia también contribuyó parcialmente a la formación de los huevos (capítulo 2). En Fuente de Piedra no se ha determinado un efecto significativo de los niveles de inundación de la laguna sobre el número de parejas reproductoras (Rendón-Martos 1996), por lo que la disponibilidad de alimento en la colonia no parece afectar a la capacidad de los reproductores para realizar la puesta del huevo. Sin embargo, la disponibilidad de alimento en la colonia podría afectar al esfuerzo parental durante la incubación de las parejas que se incorporan más tardíamente a la reproducción. El uso de reservas para la formación de los huevos debe permitir a las hembras realizar la puesta poco tiempo después de su llegada a la colonia, pero si se ven forzadas a criar más tarde podrían compensar la pérdida de reservas mediante el uso de recursos exógenos (Ryder 1970). No obstante, en aves acuáticas que habitan ambientes estacionales se ha comprobado que las hembras que realizan puestas tardías tienden a utilizar más reservas endógenas para la formación de los huevos, (Bêty et al. 2003, Gauthier et al. 2003, Sénéchal et al. 2011). En el caso del flamenco cabe esperar un patrón similar de incremento del uso de reservas endógenas conforme se retrasa la fecha de puesta debido a que el alimento en la colonia disminuye con la desecación estacional de la laguna (García y Niell 1993). Esto puede determinar que los padres que se incorporan más tardíamente a la reproducción deban afrontar el período de incubación con menos reservas. En Fuente de Piedra la deserción de la incubación disminuye con el nivel de la laguna durante Discusión general Capítulo 7 250 las fases iniciales de la reproducción (Rendón-Martos 1996), por lo que la disponibilidad de alimento en la colonia puede condicionar parcialmente el abandono temprano de la reproducción. En Camarga, donde la colonia de reproducción se localiza en unas salinas artificiales con niveles de inundación más estables (Rendón-Martos y Johnson 1996), el éxito de la reproducción no se encuentra relacionado con las precipitaciones (Cézilly et al. 1995). La proporción de recursos endógenos y exógenos que las hembras destinan a la formación de los huevos podría variar en relación a la calidad/experiencia de los padres. La competencia por los sitios de cría relega a los individuos más jóvenes a criar más tarde (Rendón et al. 2001) cuando la disponibilidad de alimento en la laguna es menor. Por lo tanto, la interacción entre la menor calidad/experiencia de los reproductores y la menor disponibilidad de alimento puede explicar por qué los padres más jóvenes presentan una mayor tasa de deserción de la incubación (Schmaltz et al. 2011) y de la cría de los pollos (capítulo 3). Patrones de aprovisionamiento de alimento El tamaño de puesta óptimo se ha relacionado con la capacidad de los padres para obtener alimento para criar con éxito a sus pollos (Lack 1947). Para especies longevas con escasa fecundidad, como los flamencos, modelos teóricos predicen que la cría de los pollos debe suponer un período de elevado gasto energético como consecuencia de la variabilidad en la disponibilidad de recursos (Erikstad et al. 1998, Orzack y Tuljapurkar 2001). Para entender los factores que contribuyeron a la regulación del esfuerzo parental durante la cría de los pollos fue necesario considerar diferentes componentes del esfuerzo parental, como han puesto de manifiesto otros estudios realizados en especies que se alimentan desde un sitio central (Granadeiro et al. 1999, Weimerskirch et al. 2000, 2001, Huin 2000, Suryan et al. 2002). Concretamente, en el presente estudio se han analizado los movimientos de los padres (capítulo 3), la frecuencia y cantidad de alimento proporcionada a los pollos (capítulos 4 y 5) y su Capítulo 7 Discusión general 251 interacción con factores intrínsecos y extrínsecos a los padres (capítulos 3, 5 y 6). Debido a que los flamencos reproductores en Fuente de Piedra se alimentan en humedales distantes de la colonia, la duración de las estancias de los padres en las zonas de alimentación debió ser consecuencia del balance entre el tiempo necesario para que los padres cubrieran sus requerimientos energéticos y la necesidad de regresar a la colonia para aprovisionar a sus pollos. Distintos factores intrínsecos y extrínsecos afectaron a la frecuencia de los movimientos entre las zonas de alimentación y la colonia durante la cría de los pollos (capítulos 3 y 5). La duración de la estancia en las zonas de alimentación sólo dependió del sexo de los reproductores, y fue menor para las hembras que se ausentaron de la colonia ~2 días menos que los machos (capítulo 3). Nuestros resultados no permitieron establecer de forma inequívoca las causas de esta diferencia entre ambos miembros de la pareja. Una explicación podría ser que las hembras se alimentaron más eficientemente que los machos y pudieron reponer sus reservas más rápidamente antes de regresar a la colonia. Las zonas de alimentación de los flamencos durante la cría de los pollos no varían entre sexos como indican tanto el seguimiento mediante telemetría por satélite (Amat et al. 2005) como la similitud en los valores de δ13C de las secreciones (capítulo 3). Sin embargo, las hembras suelen alimentarse en zonas más someras que los machos (M.A. Rendón et al., datos inéditos). Esta diferencias en la explotación del alimento y, posiblemente, la selección de presas de distinto de tamaño (los machos se alimentaron sobre presas de mayor nivel trófico) pudo afectar a la eficiencia del forrajeo (Deville et al. 2013). Por otra parte, el tiempo necesario para reponer la condición corporal de las hembras pudo ser menor que el de los machos debido al dimorfismo sexual en tamaño. Las hembras son un 20% más pequeñas que los machos, por lo que podrían destinar menos tiempo a la alimentación para reponer su condición corporal. Además, los costes de vuelo pudieron restringir la cantidad de reservas que las hembras pueden transportar en cada desplazamiento debido también a su menor tamaño (Jönsson y Alerstam 1990). Discusión general Capítulo 7 252 Cuando los reproductores regresaron al sitio de reproducción, ambos sexos ajustaron la duración de las cebas a los requerimientos (edad) de sus pollos (capítulo 5). Estos patrones de aprovisionamiento podrían indicar que la contribución a la cría de los pollos no fue proporcional a las reservas corporales de machos y hembras, y que las hembras podrían destinar un mayor gasto de energía en cada visita a la laguna. En este sentido, los valores más bajos de δ15N de las secreciones de las hembras pudieron indicar un aprovechamiento más eficiente del nitrógeno corporal debido a un mayor estrés fisiológico que los machos (capítulos 3 y 6). El mayor esfuerzo de las hembras en cada aprovisionamiento a los pollos explicaría la necesidad de éstas de permanecer más tiempo que los machos alimentándose en la laguna antes de desplazarse nuevamente a las zonas de alimentación al avanzar el período de cría. Las hembras parecen acumular un mayor esfuerzo parental que los machos a lo largo del período de reproducción. Además de asumir los costes de formación del huevo, la condición corporal de las hembras parece estar más afectada que la de los machos durante la incubación (Cézilly et al. 1994). Por otra parte, la disminución estacional de recursos en las áreas de alimentación y en la laguna de Fuente de Piedra debió limitar la capacidad de reponer las reservas energéticas de los reproductores, lo que pudo afectar en mayor medida a las hembras debido a su menor capacidad para acumular reservas (Millar y Hickling 1990, Festa-Bianchet 1998). A pesar de que los recursos disponibles en humedales distantes de Fuente de Piedra son fundamentales para el aprovisionamiento de los pollos (Amat et al. 2005), este estudio pone de manifiesto que la disponibilidad de alimento en la propia laguna de Fuente de Piedra podría afectar a la recuperación de la condición corporal de las hembras y, por lo tanto, a los patrones de aprovisionamiento. La edad de los reproductores no afectó de forma determinante a la frecuencia de los movimientos de aprovisionamiento Una explicación de esta falta de relación pudo ser que los individuos en peor condición o con menor calidad/experiencia abandonaron en las fases iniciales de la reproducción. A pesar de que en aves la cría del pollo se considera el Capítulo 7 Discusión general 253 período de mayor esfuerzo parental (Drent y Daan 1980), la producción de los huevos y el período de incubación también suponen un elevado coste energético para los reproductores (Piersma y Morrison 1994, Reid et al. 2000, Visser y Lessells 2001). En el flamenco, los individuos de mayor edad son menos propensos a desertar de la incubación (Schmaltz et al. 2011). Por lo tanto, el abandono de fenotipos de peor calidad/experiencia durante la incubación pudo determinar que los individuos que continuaron con la reproducción fueran capaces de desarrollar patrones similares de esfuerzo parental durante la cría de los pollos. Los individuos más jóvenes permanecieron períodos más prolongados en Fuente de Piedra antes de regresar a las zonas de alimentación. En línea con lo anteriormente expuesto para las hembras, la capacidad de los padres más jóvenes para recuperar su condición corporal y acometer un nuevo desplazamiento a las zonas de alimentación pudo ser menor que la de individuos de mayor edad. La causa de este patrón de comportamiento pudo ser el aumento de la calidad/experiencia de los padres con la edad (ver más adelante). Los individuos jóvenes son menos eficientes en la obtención de alimento (Bildstein et al. 1991, Schmitz y Baldassarre 1992) por lo que su condición tras alimentar a los pollos pudo ser peor que la de padres de mayor edad. Además, debido a que la disponibilidad de áreas inundadas en la laguna es muy escasa durante el verano, la competencia por el alimento antes abandonar la colonia pudo aumentar la diferencia en la eficiencia de la alimentación entre individuos de diferente edad (Schmitz y Baldassarre 1992). Otra causa de las diferencias en las tasas de aprovisionamiento en relación a la edad pudo deberse a la menor capacidad antioxidante de los flamencos más jóvenes (Devevey et al. 2010), que haría que éstos tardasen más en recuperarse del estrés oxidativo producido por los desplazamientos entre las zonas de alimentación y la de cría que los individuos de más edad. A pesar de que ambos miembros de la pareja desarrollaron estrategias de movimientos relativamente distintas, la frecuencia de aprovisionamiento fue similar entre ambos miembros de la pareja. Los machos regresaron a Discusión general Capítulo 7 254 la colonia cada ~10 días (9,2 días en las áreas de alimentación y un día en la colonia) mientras que la frecuencia de visitas de las hembras a la colonia fue de ~9 días (7,5 días en las áreas de alimentación y 1,5 días en la colonia). Los flamencos forman parejas de edades similares (Cézilly et al. 1997) y, por lo tanto, el valor reproductivo de ambos padres debe ser similar. En estas circunstancias, la reducción del esfuerzo parental de uno de los reproductores no condicionaría el aumento del esfuerzo destinado por el otro progenitor, por lo que cabe esperar que ambos padres desarrollen patrones de cuidado parental similares (Pärt et al. 1992). La probabilidad de que un padre regresara a alimentar al pollo fue independiente de que éste último fuera alimentado el día previo (capítulo 5). La regulación de la frecuencia de aprovisionamiento parece ser relativamente independiente los requerimientos de los pollos debido a que ambos padres se alternan para su alimentación. No obstante, ¿existe coordinan entre ambos miembro de la pareja para aprovisionar a los pollos? Si ambos padres realizaran de forma independiente desplazamientos entre el sitio de cría y las áreas de alimentación, la frecuencia esperada de pollos cebados durante la noche se calcula mediante la expresión 1-(q)2, siendo q la probabilidad de que un padre no se desplace desde las áreas de alimentación para alimentar al pollo. Asumiendo una probabilidad media de aprovisionamiento de 0,12 para cada padre (Ψ d→n [0,24]/2, capítulo 5), el valor de q sería 0,88 y, por lo tanto, el 23% de los pollos deberían ser cebados durante la noche en 2003. Esta proporción no difiere significativamente (χ1 2=2,95; P=0,086) del porcentaje de pollos cebados durante la noche (tamaños de buche 2+3, capítulo 3) que fue observado durante el anillamiento de pollos de ese año (26%). Por lo tanto, se sostiene la hipótesis de que ambos miembros de la pareja realizan los movimientos de aprovisionamiento de manera independiente. La falta de coordinación de los movimientos de los padres podría resultar en que algunos pollos recibieran la visita de ambos padres en una misma noche. La proporción esperada de pollos que pudieron ser cebados por ambos padres en una misma noche, asumiendo que ambos padres realizan desplazamientos de forma independiente, puede calcularse como (1-q)2. Utilizando los valores Capítulo 7 Discusión general 255 de probabilidad de aprovisionamiento empleados anteriormente, cabría esperar que sólo el 1% de los pollos recibiría la visita de ambos padres en la misma noche. Los modelos de captura-recaptura no permitieron detectar movimientos de aprovisionamiento de ida y vuelta durante una misma noche. Estos movimientos, que fueron sugeridos por Rendón-Martos et al. (2000) y comprobados posteriormente por Amat et al (2005), pudieron ser los causantes de las discrepancias entre las estimaciones de las frecuencias de aprovisionamiento obtenidas de los avistamiento de los padres y de las frecuencias de pollos cebados (capítulos 3 y 5, respectivamente). No obstante, los datos de telemetría por satélite sugieren que este tipo de desplazamiento son poco frecuentes (Amat et al. 2005). Los movimientos aprovisionamiento de los padres y los patrones nocturnos de ceba fueron independientes de la edad de los pollos (capítulos 3 y 5). Ambos resultados sugieren que la decisión de regresar a Fuente de Piedra no dependió de los requerimientos de los pollos, sino que debió responder a un compromiso entre el tiempo específico que los padres (machos y hembras) necesitan para reponer su condición corporal y la necesidad de regresar a la colonia para alimentar a los pollos. Los flamencos que se reproducen en Fuente de Piedra no pudieron ajustar los patrones de aprovisionamiento variando la distancia a la que obtienen el alimento debido a que los únicos humedales disponibles para alimentarse se encuentran en la desembocadura de río Guadalquivir. En este caso, la regulación de la frecuencia de aprovisionamiento debió estar restringida por la distancia a la que se localizan las zonas de alimentación (Amat et al. 2005). Al aumentar la distancia a la que se localizan las zonas de alimentación también incrementa el tiempo de forrajeo necesario para optimizar la ganancia de energía antes de regresar a alimentar a los pollos (Orians y Pearson 1979). El efecto de la distancia de las zonas de alimentación sobre el esfuerzo parental de los flamencos puede comprobarse analizando los patrones de aprovisionamiento y la condición de los pollos en tres colonias de reproducción establecidas en Fuente de Discusión general Capítulo 7 256 Piedra (FP) y en las marismas del Odiel (OD) y del Guadalquivir en 2001 (figura 7.1A, datos inéditos). Las frecuencias de pollos cebados durante la noche fueron menores en FP (14%) que en las colonias próximas a las zonas de alimentación de la desembocadura del Guadalquivir (MG, 23%; OD, 25%). Del mismo modo, la condición de los pollos disminuyó al aumentar la distancia de las colonias a las áreas de alimentación (figura 7.1B). Por lo tanto, la regulación del esfuerzo parental durante la cría de los pollos en Fuente de Piedra se encuentra restringida por la distancia a la que se localizan las zonas de alimentación y por la cantidad de alimento disponible (capítulo 6, no obstante véase a continuación), como ha sido predicho para individuos que deben regresar a un lugar central tras alimentarse (Orians y Pearson 1979). La capacidad de los flamencos para reproducirse en lugares donde los recursos se encuentran distantes de las colonias de reproducción fue posible por la transferencia de grandes cantidades de alimento, altamente nutritivo y fácilmente asimilable mediante la producción de secreciones (capítulos 4 y 5). La producción de secreciones para alimentar a los pollos es una característica que ha evolucionado de forma independiente en distintos grupos de aves. No obstante, al igual que ocurre en los mamíferos, la alimentación a través de la movilización de reservas de los padres responde a la necesidad de proporcionar alimento a pollos poco desarrollados que necesitan crecer mientras desarrollan características morfológicas muy especializadas para independizarse (p. ej. alimentación) y cuyas fuentes de alimento son impredecibles o se encuentran muy distantes (Oftedal 2002). A pesar de que la frecuencia de los movimientos de aprovisionamiento fue relativamente constante en cada temporada de reproducción, la cantidad de alimento proporcionada a los pollos se ajustó a los requerimientos de éstos (Cézilly et al. 1994, capítulo 5). Los padres alimentaron a sus pollos la misma noche que regresaron de las áreas de alimentación, probablemente porque si se retrasasen las cebas las reservas disponibles para generar las secreciones podrían ser empleados en reponer la condición de los padres. Capítulo 7 Discusión general 263 al número de parejas reproductoras (Rendón-Martos 1996) y la condición corporal de los pollos de flamenco en Fuente de Piedra (capítulo 6). Sin embargo, los humedales temporales no proporcionaron los recursos necesarios para abastecer a los pollos durante todo el período de cría (capítulos 3 y 6). Cuando las Marismas del Guadalquivir se secaron, los padres se trasladaron a las piscifactorías de Veta la Palma, que permanecieron inundadas durante todo el año. Se ha descrito que los flamencos se distribuyen en las zonas de alimentación siguiendo un modelo de distribución ideal libre (Arengo y Baldassarre 1995), según el cual la proporción de individuos en un parche está relacionada con la proporción de recursos (Fretwell y Lucas 1970). Por lo tanto, la mayor abundancia de flamencos en las marismas del Guadalquivir al inicio de la cría de los pollos pudo reflejar una mayor disponibilidad de alimento en los humedales temporales que en los persistentes. Cuando la duración de la inundación de las marismas disminuyó durante el año seco los flamencos se alimentaron en Veta la Palma durante una mayor parte del período de cría de los pollos. No obstante, los recursos disponibles en Veta la Palma no parecen compensar la disminución de alimento en las marismas temporales y la condición de los pollos disminuyó (capítulo 6). Patrones similares ya han sido determinados para otras aves acuáticas en que se reproducen en Doñana (Ramírez et al. 2012). Las transformaciones de los humedales en Doñana han afectado a la dinámica de las poblaciones de varias especies de aves acuáticas a nivel local (Rendón et al. 2008, Kloskowski et al. 2009, Toral y Figuerola 2010, Toral et al. 2011, Ramo et al. 2013, Márquez-Ferrando et al. 2014), pero también han favorecido el incremento de la población de flamencos en el sur de la Península Ibérica (Rendón et al. 2009a). Las transformaciones de humedales temporales en ambientes persistentes han proporcionado hábitats de alimentación estable a lo largo del año para los flamencos (M.A. Rendón, resultados inéditos). Desde la construcción de Veta la Palma en 1993, la colonia de Fuente de Piedra acoge más parejas de las que se venían reproduciendo como consecuencia de las precipitaciones en las Marismas del Guadalquivir (Rendón-Martos 1996, figuras 7.2 y 7.3). Discusión general Capítulo 7 264 La disponibilidad de recursos en los humedales persistentes debe haber permitido que un mayor número de individuos alcancen la condición corporal necesaria para incorporarse a la reproducción, como sugiere la contribución de los recursos de Veta la Palma a la formación de los huevos (capítulo 1). Por otra parte, la condición corporal de los pollos también ha incrementado y es menos variable desde la construcción de Veta la Palma (período 1986-1991: 1191 [IC 95% 917 - 1547] g, 1994 - 2014: 1948 [1862 - 2037] g; véase la figura 7.4; M.Á. Rendón, resultados inéditos). El incremento de la condición corporal de los pollos tras la construcción de Veta la Palma ha debido incrementar la supervivencia de los pollos y con ello su reclutamiento a la población reproductora (Reed et al. 2003, Reid et al. 2004). La transformación de los humedales temporales en ambientes persistentes favorece a especies oportunistas en detrimento de otras Enero 1984 Enero 1984 Enero 2004 Enero 2004 GUADALQUIVIR GUADALQUIVIR MARSHES MARSHES VP Isla Mayor Isla Mayor Figura 7.2. Imágenes satelitales de las marismas del Guadalquivir donde se muestran las transformaciones realizadas en Isla Mayor tras la construcción de las piscifactorías de Veta la Palma. PNC: Parque Nacional; PNT: Parque Natural; SB: Salinas de Bonanza; VP: Veta la Palma. Imágenes: LAST-EBD. Capítulo 7 Discusión general 265 con requerimientos más específicos y cuyas poblaciones se encuentran en estados más críticos de conservación (Bellio et al. 2009, Rendón et al. 2008). Es necesario hacer hincapié en la necesidad de preservar la integridad de los humedales naturales así como de los procesos que determinan el funcionamiento natural de estos ecosistemas a diferentes escales espaciales y temporales. Además, la gestión de los humedales artificiales debe tender a favorecer a grupos de especies que requieran medidas de conservación (Ma et al. 2010). 0 100 200 300 400 500 600 700 800 900 0 5000 10000 15000 20000 25000 30000 1986 1987 1988 1989 1990 1991 1992 1993 1994 1995 1996 1997 1998 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 2007 2008 2009 2010 2011 2012 2013 2014 Parejas Precipitación Parejas Precipitación (mm) Figura 7.3. Variaciones anuales del número de parejas reproductoras en la laguna de Fuente de Piedra y las precipitaciones acumuladas (septiembreabril) en las marismas del Guadalquivir. La población de flamencos reproductores aumentó a partir de 1993, cuando se construyeron las piscifactorías de Veta la Palma en Isla Mayor. Datos de la Consejería de Medio Ambiente, Junta de Andalucía. Discusión general Capítulo 7 266 500 1000 1500 2000 2500 3000 Peso (g) AVP DVP Figura 7.4. Condición corporal de los pollos de flamencos (valores medios predichos ± I.C. 95%) nacidos en la colonia de Fuente de Piedra antes (AVP: 1986-1991) y después (DVP: 1994-2014) de la construcción de las piscifactorías de Veta la Palma (n=16173, período 1986-2014). Resultados de un modelo lineal mixto del ln peso controlando el efecto de la interacción de las precipitaciones en las marismas del Guadalquivir y el número de parejas con un factor binario AVP-DVP y que considera la interacción año*ln tarso como un efecto aleatorio. El efecto de la construcción de Veta la Palma sobre la condición corporal fue significativo (P=0,001). Datos de la Consejería de Medio Ambiente, Junta de Andalucía. Capítulo 7 Discusión general 267 Bibliografía Amat, J.A., Fraga, R.M. y Arroyo, G.M. 2001. Intraclutch egg-size variation and offspring survival in the Kentish Plover Charadrius alexandrinus. Ibis, 143: 17-23. Amat, J.A., Rendón, M.A., Rendón-Martos, M., Garrido, A. y Ramírez, J.M. 2005. Ranging behaviour of greater flamingos during the breeding and post-breeding periods: linking connectivity to biological processes. Biol. Cons., 125: 183-192. Arengo, F. y Baldassarre, G.A. 1995. Effects of food density on the behavior and distribution of nonbreeding American Flamingos in Yucatan, Mexico. Condor, 97: 325-334. Balkiz, Ö., Özesmi, U., Pradel, R., Germain, C., Siki, M., Amat, J.A., Rendon-Martos, M. y Bechet, A. 2007. 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