Zifio de Sowerby (Mesoplodon bidens): estudio anatómico y radiológico de la región de la cabeza

1 Facultad de Veterinaria Trabajo de Fin de Grado Fin de Grado Marta Román López Grado en Veterinaria Año 2024 Modalidad del Trabajo: Experimental Zifio de Sowerby (Mesoplodon bidens): estudio anatómico y radiológico de la región de la cabeza. 2 Licenza Agás onde se faga constar explicitamente, esta obra pertence a Marta Román López e está baixo unha licenza de “Creative Commons Reconocimiento 4.0 Internacional”. 3 RESUMEN El zifio de Sowerby (Mesoplodon bidens) es un cetáceo odontoceto de la familia Ziphiidae y uno de los cuatro mesoplodontes que habitan las aguas profundas del Atlántico norte. Muy pocos tienen la oportunidad de observar esta especie en su medio natural y, por ello, la información acerca de su anatomía o biología es escasa y proviene mayoritariamente de ejemplares varados. En este trabajo se han combinado técnicas anatómicas y radiológicas para describir de forma detallada la anatomía de la región cefálica de un zifio de Sowerby macho subadulto varado en Coruña en mayo de 2021 con el objetivo de ampliar los conocimientos sobre la especie y así contribuir a su conservación. Prestamos especial atención a aquellos órganos involucrados en la emisión y recepción de señales acústicas que permiten a estos animales habitar zonas inalcanzables para la mayoría de los mamíferos marinos. En los resultados mostramos estructuras como el complejo de sacos aéreos, un órgano espermaceti anterior independiente y caudal al melón, características morfológicas del cráneo y las primeras imágenes de tomografía computarizada de la cabeza de un zifio de Sowerby. Por último, toda la información recogida en la minuciosa disección, el estudio osteológico y la interpretación de las imágenes radiológicas se discuten y comparan con los limitados estudios publicados sobre la anatomía de esta región en zifios. Palabras clave: zifio de Sowerby, Mesoplodon bidens, cetáceo, anatomía, disección, osteología, tomografía computarizada. 4 ABSTRACT The Sowerby’s beaked whale (Mesoplodon bidens) is a toothed whale of the Ziphiidae family and one of the four mesoplodonts that inhabit the deep waters of the North Atlantic. Very few have the opportunity to observe this species in its natural environment and, therefore, information about its anatomy and biology is scarce and comes mostly from stranded specimens. In this work, anatomical and radiological techniques have been combined to describe in detail the anatomy of the cephalic region of a subadult male Sowerby’s beaked whale stranded in Coruña, Spain in May 2021 with the aim of expanding the knowledge about this specie and thus contributing to its conservation. We pay special attention to those organs involved in the emission and reception of acoustic signals that allow these animals to inhabit areas unreachable for most marine mammals. In the results, we show structures such as the air sac complex, an independent anterior spermaceti organ immediately caudal to the melon, morphological characteristics of the skull, and the first computed tomography images of the head of a Sowerby’s beaked whale. Finally, all the information collected in the meticulous dissection, the osteological study, and the interpretation of the radiological images are discussed and compared with the limited studies published on the anatomy of this region in beaked whales. Key words: Sowerby’s beaked whale, Mesoplodon bidens, cetacean, anatomy, dissection, osteology, computed tomography. 5 RESUMO O cifio de Sowerby (Mesoplodon bidens) é un cetáceo odontoceto da familia Ziphiidae e un dos catro mesoplodontes que habitam as augas profundas do Atlántico norte. Moi poucos teñen a oportunidade de observar esta especie no seu medio natural e, por iso, a información acerca da súa anatomía e bioloxía é escasa e provén maioritariamente de exemplares varados. Neste traballo combináronse técnicas anatómicas e radiolóxicas para describir de forma detallada a anatomía da rexión cefálica dun cifio de Sowerby macho subadulto varado en Coruña en maio de 2021 co obxectivo de ampliar os coñecementos sobre a especie e así contribuír á súa conservación. Prestamos especial atención a aqueles órganos involucrados na emisión e recepción de sinais acústicas que permiten a estes animais habitar zonas inalcanzables para a maioría dos mamíferos mariños. Nos resultados mostramos estruturas como o complexo de sacos aéreos, un órgano espermaceti anterior independente inmediatamente caudal ao melón, as características morfolóxicas do cráneo e as primeiras imaxes de tomografía computarizada da cabeza dun zifio de Sowerby. Por último, toda a información recollida na minuciosa disección, o estudo osteolóxico e a interpretación das imaxes radiolóxicas discútese e compárase cos limitados estudos publicados sobre a anatomía desta rexión en zifios. Palabras chave: cifio de Sowerby, Mesoplodon bidens, cetáceo, anatomía, disección, osteoloxía, tomografía computarizada. 6 INDICE 1. INTRODUCCIÓN….............................................................................................................7 1.1 Características morfológicas…......................................................................9 1.2 Morfología del cráneo .................................................................................10 1.3 Distribución y abundancia............................................................................11 1.4 Ciclo biológico ............................................................................................12 1.5 Ecología y uso del hábitat ...........................................................................14 1.6 Estructura social y biología del buceo..........................................................16 1.7 Estado de conservación y amenazas principales..........................................18 2. OBJETIVOS.........................................................................................................................20 3. MATERIAL Y MÉTODOS ...............................................................................................21 4. RESULTADOS....................................................................................................................23 4.1Disección.......................................................................................................23 4.1.1 Órganos productores, transmisores y receptores del sonido.........24 4.1.2 Cavidad oral, laringe y faringe .....................................................28 4.2 Osteología ....................................................................................................29 4.2.1 Cráneo ..........................................................................................30 4.2.2 Mandíbula ....................................................................................34 4.2.3 Esqueleto postcraneal....................................................................35 4.3 Tomografía computarizada ... ......................................................................34 5. DISCUSIÓN.........................................................................................................................40 6. CONCLUSIONES ...............................................................................................................42 7. BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................................43 7 INTRODUCCIÓN Hace 3500 millones de años los océanos que todavía hoy ocupan la mayor parte del planeta constituyeron un caldo de cultivo idóneo para la aparición de las primeras moléculas orgánicas, permitiendo la formación de estructuras simples que eventualmente evolucionaron hacia formas de vida más complejas tanto en el medio marino como, posteriormente, en el terrestre. Más tarde, durante el Eoceno (hace aproximadamente 50 millones de años) apareció un grupo de animales que derivan de un mismo ancestro común y que hoy en día se clasifican en el orden Artiodactyla: los ungulados artiodáctilos y los cetáceos (infraorden Cetacea); estos últimos retornaron al medio acuático (Committee on Taxonomy, 2023; Fordyce, 2018; Thewissen et al., 2007). Los cetáceos son un grupo de mamíferos marinos que, junto a pinnípedos, sirénidos, mustélidos marinos y oso polar, desarrollan parte o todo su ciclo vital en el agua. Aunque los distintos grupos de mamíferos marinos tienen orígenes evolutivos diferentes, han desarrollado adaptaciones similares al medio marino. Entre ellas, la modificación de las extremidades en aletas, la adquisición de una espesa capa de tejido graso aislante y el desarrollo de diversas habilidades natatorias y de buceo que, en el caso de los cetáceos, incluye la aparición de un potente pedúnculo caudal (Berta et al., 2015; Reindenberg, 2007). Entre los mamíferos marinos, los cetáceos son los que mejor se han adaptado a la vida acuática. En la actualidad conocemos 14 familias y más de 90 especies de cetáceos (Committee on Taxonomy, 2023). Se diferencian dos grandes grupos de cetáceos: por un lado, los odontocetos, que como su nombre indica presentan dientes; por otro lado, los misticetos o ballenas que se alimentan filtrando agua gracias a unas formaciones queratinizadas en su cavidad oral denominadas barbas. Otro rasgo que les diferencia es que las ballenas presentan dos orificios nasales externos (espiráculos o aventadores), mientras que los odontocetos solo presentan uno (Berta et al., 2015; Reindenberg, 2007). El grupo de los odontocetos incluye a 79 especies entre las que se encuentran cachalotes, delfines oceánicos y de río, beluga, narval, marsopas y zifios (Committee on Taxonomy, 2023). Todos ellos han desarrollado un sentido único para percibir el medio que les rodea mediante el empleo del sonido: la ecolocalización. Esta consiste en la emisión de ondas sonoras de alta frecuencia y corta duración que, tras rebotar contra objetos o seres vivos, genera ecos que son recibidos e interpretados por el animal emisor, creando así una imagen representativa de su entorno. La ecolocalización se emplea para la orientación, la búsqueda de alimento y el análisis de presas u objetos, resultando en un sentido particularmente apropiado para la percepción del medio en aguas profundas y/o con poca visibilidad. Por todo ello, ha sido fundamental la evolución de un sistema auditivo dotado de diferentes estructuras, alojadas en la región de la cabeza y especializadas en la producción, emisión y recepción de impulsos sonoros. De esta forma, el sentido del oído gana 8 importancia sobre el de la vista en cetáceos odontocetos (Norris, 1968; Ketten, 1992; Au, 1993 y 2009). Los zifios, también denominados ballenatos de hocico o, del inglés, ballenas picudas (beaked whales), han sido los grandes desconocidos hasta los años 90 del siglo pasado debido a su comportamiento críptico en superficie y a su presencia casi exclusiva en áreas oceánicas de grandes profundidades, generando una tasa muy baja de detección e identificación en su hábitat natural. Durante años, el escaso conocimiento que se ha podido obtener de ellos fue gracias a los cadáveres que varaban en diferentes costas del planeta (Berta et al., 2015). Desde finales del siglo pasado distintos estudios comenzaron a arrojar luz sobre la biología de estos animales en zonas donde son especialmente abundantes, como en las islas Canarias (Aguilar de Soto, 2017). Los zifios, también denominados ballenatos de hocico o, del inglés, ballenas picudas (beaked whales), son animales esquivos en superficie y habitan casi exclusivamente áreas oceánicas de grandes profundidades., generando una tasa muy baja de detección e identificación en su hábitat natural. Por ello, el escaso conocimiento que se ha podido obtener acerca de ellos fue gracias a los cadáveres que varaban en diferentes costas del planeta (Berta et al., 2015). Desde finales del siglo pasado, distintos estudios comenzaron a arrojar luz sobre la biología de estos animales en zonas donde son especialmente abundantes, como en las islas Canarias (Aguilar de Soto, 2017). La familia Ziphiidae comprende 24 especies de zifios clasificados en 6 géneros: Ziphius, Tasmacetus, Berardius, Indopacetus, Hyperoodon y Mesoplodon, aunque la taxonomía de este grupo todavía es incierta y debe considerarse provisional ya que se describen nuevas especies constantemente y las antiguas están siendo sometidas a revisión (Committee on Taxonomy, 2023). Se trata de animales cuyo tamaño y peso varía desde 3 m y unos 100 kg hasta más de 10 m y 12 toneladas. Las diferentes especies destacan morfológicamente por presentar un rostro alargado (“pico”) de tamaño variable y, en el espacio intermandibular, dos surcos ventrales que convergen rostralmente hacia el mentón. Los dientes de los zifios son muy escasos e incluso pueden no hacer erupción (excepto en machos maduros), por lo que dos surcos o pliegues ventrales (Figura 5B) facilitan la expansión brusca de la cavidad oral y así la generación de presión negativa intraoral que permite la captura de sus presas por succión (Werth, 2006; Hocking et al., 2017). Las aletas pectorales son relativamente pequeñas y tienen la capacidad de “encajar” en unas depresiones de la pared corporal denominadas “alforjas” para ayudar a mejorar su perfil hidrodinámico. La aleta dorsal suele ser falciforme, de pequeño tamaño y estar implantada relativamente caudal en el lomo del animal. Las aletas caudales suelen ser grandes y de forma característica carecen de muesca central o incluso pueden mostrar un saliente entre ambos lóbulos caudales (Rommel et al., 2006; Aguilar de Soto et al., 2017). 9 Este trabajo se centrará en la primera especie descrita del género Mesoplodon: el zifio de Sowerby (Sowerby, 1804). Esta especie, que vive solo en aguas del Atlántico norte, vara con relativa frecuencia en comparación con otros zifios y fue gracias a esto por lo que se estudió por primera vez tras el hallazgo de su cadáver en las costas escocesas en 1800. Sin embargo, la ampliación de conocimientos sobre la biología y el comportamiento de esta especie ha sido escasa en los últimos 200 años. Su nombre científico de género, Mesoplodon, procede del griego y podría ser traducido como “armado con dos dientes en medio (de la mandíbula)” (meso medio, hopla armas, odon dientes); su nombre como especie, Mesoplodon bidens, deriva del latín (bi dos, dens dientes) y define un rasgo morfológico característico en los machos adultos de esta especie, la presencia de dos dientes en la mandíbula, que hoy en día se sabe que es característico de todas las especies del género (Ellis y Mead, 2017). Los análisis mitocondriales (mtADN) y de filogenética nuclear sugieren que el zifio de Sowerby podría ser una de las especies del género Mesoplodon más arcaicas (Einfeldt et al., 2019; McGowen et al., 2020). En Galicia el varamiento de esta especie es muy poco frecuente, siendo el animal sobre el que se realiza este trabajo el cuarto zifio de Sowerby que aparece en estas costas en 30 años, momento en que empezó a funcionar la Red de Varamientos de Galicia y se empezaron a registrar todos los varamientos en los 1500 km de costa gallega (P. Covelo, CEMMA, comunicación personal, 24 de enero de 2024). Puesto que la especie sobre la que se centra este trabajo no se estudia habitualmente en el grado en Veterinaria, y que además los zifios en general y el de Sowerby en particular no son conocidos por el público general, consideramos oportuno hacer una descripción general sobre los aspectos más relevantes de su biología. Características morfológicas: El zifio de Sowerby presenta el aspecto externo típico de un mesoplodonte, esto es, un cuerpo fusiforme e hidrodinámico dotado con una pequeña aleta dorsal falciforme situada en la mitad posterior del dorso (Figura 1). Su cabeza es pequeña y estrecha con una frente convexa, aunque no abombada como en el caso de las especies de los géneros Berardius e Hyperoodon. Su característico pico comprende entre el 63% y el 64% de la longitud total del cráneo en machos y hembras adultos respectivamente (Smith et al., 2021a). Un par de dientes triangulares se localizan Figura 1: Aspecto externo de un macho adulto de zifio de Sowerby (Mesoplodon bidens). Fuente: NOAA Fisheries. 16 estos zifios de Sowerby. Se identificaron cuatro especies de gádidos, siendo la bacaladilla (Micromesistius poutassou) (24,7%), la faneca y el capellán (Trisopterus luscus y T. minutus, respectivamente) (13,4%) las especies más abundantes. La merluza (Merluccius merluccius) fue otro hallazgo representativo (11,8%). Los cangrejos nadadores Polybius spp. (33,0%) y distintas especies de sepia (8,0%) también ocuparon partes significativas de la dieta. Estructura social y biología del buceo Los estudios de seguimiento y fotoidentificación a largo plazo de distintas especies de zifios han sido la principal fuente de información sobre su estructura social, tamaño aproximado de población y tasas vitales, aunque todavía muchos aspectos siguen siendo desconocidos. Al igual que otros cetáceos, los zifios pueden mostrar marcas únicas, ya sean muescas en la aleta dorsal o cicatrices en el dorso y los costados. Gracias a ello, los individuos pueden ser identificados fotográficamente y detectados en distintas ocasiones a lo largo del tiempo. El primer intento por catalogar un grupo de zifios de Sowerby se realizó en las islas Azores, zona de avistamiento relativamente habitual para la especie cuando las condiciones de visibilidad son adecuadas. Durante el verano de 2012, cinco individuos de esta especie fueron fotoidentificados con éxito y se realizó el seguimiento de hasta 8 grupos gracias a esfuerzos visuales desde mar y tierra firme. Coincidiendo con datos obtenidos de encuentros en libertad y varamientos masivos, se comprobó que los animales aparecen en grupos de menos de diez individuos, incluyendo hembras con crías, juveniles y machos sexualmente maduros (Visser, 2012, Hooker y Robin, 1999) (Figura 3). En otras especies de zifios la cohesión grupal puede durar desde semanas hasta años, mientras que otros presentan altos niveles de fisión-fusión (Baird, 2019; Coiffi, 2020). Ocasionalmente se han observado interacciones inter-específicas de zifio de Sowerby con otros zifios como el calderón de hocico boreal (Hyperoodon ampulatus) en la costa este canadiense o como con zifios de Cuvier (Ziphius cavirostris) en el Mediterráneo (Bittau et al., 2018; Committee on the Status of Endangered Wildlife in Canada, 2019). En cuanto al comportamiento de esta especie, se conoce sobre todo el que se observa en superficie. De la misma forma que el resto de mamíferos marinos, los zifios dependen de su salida a superficie para respirar. En el caso de los zifios de Sowerby se ha registrado que lo hacen en intervalos de menos de 5 min y, cuando llega el momento, lo primero que se observa es su largo rostro saliendo del agua a 30-45º de la superficie para a continuación volver a sumergirse. Durante las salidas a la superficie, los componentes del grupo realizan entre 6 y 8 buceos someros de manera coordinada, salen a respirar en cuestión de segundos uno del otro para posteriormente sumergirse a la vez hasta profundidades de 1000 m o más , con duraciones de unos 30 minutos (Carlstrom et al., 1997, Hooker y Baird, 1999; (Dudok van Heel, 1974; Bose et al., 1990; Hooker y Baird, 1999; MacLeod et al., 2003; Wenzel et al., 2013).). En superficie, se ha observado que 17 se desplazan a velocidades de 1 a 2 nudos (Carlstrom et al., 1997). Gracias al marcaje con etiquetas satelitales, se ha demostrado que otras especies de zifios, como el de Cuvier, pueden bucear hasta profundidades de casi 3000 m con una duración media de aproximadamente 59 min, superando el 5% de las inmersiones los 77,7 minutos (Quick et al., 2020). Por otra parte, Visser (2022) comparó patrones de inmersión dentro del género Mesoplodon, demostrando que el zifio de Blainville sigue una estrategia de bajo gasto energético, mientras que el zifio de Sowerby opta por inmersiones de mayor velocidad. Aunque ambos cazan en zonas meso/bentopelágicas similares, el zifio de Sowerby nada y caza de manera más rápida, realizando inmersiones profundas más cortas y ecolocalizando a un ritmo más rápido. Figura 3: Grupo de zifios de Sowerby. Fuente: Whale and Dolphin Conservation. También se ha analizado la comunicación grupal en zifios de Blainville y Cuvier, observando que los grupos buceaban sincrónicamente, pero cazaban de forma independiente. Sin embargo, durante estas inmersiones, los miembros del grupo permanecían dentro de un mismo rango acústico, lo que permite su coordinación de movimiento a la hora de moverse ascendiendo a superficie de forma sincrónica y manteniendo la cohesión del grupo. Estos comportamientos podrían extrapolarse al zifio de Sowerby (Johnson et al., 2004; Baird, 2019; Alcázar-Treviño et al., 2021). Cholewiak (2013) utilizó hidrófonos para obtener grabaciones de las vocalizaciones emitidas por zifios de Sowerby en el oeste del Atlántico norte y documentó que el rango de frecuencia de estos clics se encontraba entre 26 kHz y 67 kHz, con un pico medio de 33 kHz, llegando a emitir 650 clics por segundo. Estos clics se emitían en su gran mayoría junto a otras frecuencias e impulsos sonoros que se intercalaban entre sí, y también con los llamados “pulsos” de sonido. Sin embargo, al otro lado del océano, la población del este utilizaba una frecuencia media de 65,8 kHz y no se 18 registraron clics de baja frecuencia (25 kHz) (Clarke et al., 2019). Esta variación es probablemente debida a la diferencia de profundidad oceánica donde se realizaron ambos estudios. Estado de conservación y amenazas principales Debido a la falta de información sobre la distribución y la abundancia global o sus tendencias en esta especie. El zifio de Sowerby fue clasificado dentro la categoría de “Datos Deficientes” (DD) en la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la naturaleza (UICN) en 2008. Se consideró que DD todavía podría ser aplicable en la reevaluación del 2020. Aunque la información es escasa, esta especie parece abarcar las aguas más frías del Atlántico norte y puede llegar a ser bastante común en algunas zonas como en las Azores. Por otro lado, se trata del mesoplodonte distribuido en el Atlántico más septentrional. Las amenazas no estan bien documentadas , pero está claro que la captura accidental por artes de pesca (Wenzel et al. 2013), las colisiones con embarcaciones (Figura 4) o la contaminación acústica antropogénica podrían causar algún nivel de declive. Debe tenerse en consideración que esta, es una especie cuya tasa de reproducción es muy baja y una disminución del 1% al año resultaría en una reducción de hasta el 45% sobre su abundancia. Sin embargo, también es posible que existan poblaciones demográficamente independientes que amortiguarían el riesgo para la especie dado que el rango de distribución abarca ambos lados del Atlántico Norte. Por todo ello, en 2020 se considera que la categoría de “Preocupación Menor” es la más indicada para el zifio de Sowerby, cuyo comportamiento esquivo respecto al ser humano parece en este caso, ser un factor favorable para la especie. 19 Figura 4: Zifio de Sowerby varado en Lanzarote 2007. La herida en la región cefálica se asocia a una colisión con embarcación. Fuente: M. Carrillo (Canarias Conservación) https://www.canariasconservacion.org/ZIFIOS/Zifio-deSowerbys/Mesoplodon-bidens.htm 20 OBJETIVOS: En la región dorsal de la cabeza de todos los odontocetos, se localizan distintos órganos muy especializados que han evolucionado para que generar, transmitir y recibir sonidos proporcionando al animal una “visión” del medio altamente acústico en el que habitan. Con la realización de este trabajo nos propusimos utilizar las técnicas anatómicas clásicas, como son el estudio osteológico y la disección de tejidos blandos, para conocer en profundidad las estructuras de la cabeza en un macho de zifio de Sowerby (Mesoplodon bidens). A continuación, nos propusimos emplear dicho conocimiento anatómico para interpretar las imágenes obtenidas mediante la técnica radiológica de tomografía computarizada. 21 MATERIAL Y MÉTODOS: El ejemplar empleado para este estudio era un macho subadulto de zifio de Sowerby (Mesoplodon bidens) varado muerto en el puerto de A Coruña el 18 de Mayo de 2021. El animal fue asistido por el personal de la CEMMA, quien llevó a cabo las biometrías pertinentes; la longitud total del ejemplar era de 421 cm. Posteriormente se realizó la necropsia y la toma de muestras, siguiendo el protocolo consensuado a nivel internacional para la necropsia de mamíferos marinos (Vázquez et al., 2015); los veterinarios y biólogos de CEMMA que realizaron la necropsia no pudieron determinar la causa de muerte. Posteriormente la cabeza se seccionó conservando las primeras vértebas cervicales y se trasladadó a la Facultad de Veterinaria de la USC, donde se mantuvo en congelación a -20 ºC a la espera de su estudio. En primer lugar, se procedió a la realización de las pruebas de diagnóstico por imagen, realizadas el día 1 de diciembre de 2022 gracias a la ayuda del personal del Servicio de Diagnóstico por Imagen del Hospital Veterinario Universitario Rof Codina. Para ello, se empleó un equipo de Tomografía Computarizada (TC) Hitachi Eclos 16 multicorte, con la siguiente configuración: 120 kVp, 150 mA, 1,5 seg/rotación, y una matriz de 16 cortes x 0,625 mm. El grosor de corte varió en función del filtro empleado: 1,25 mm para las series realizadas con filtro de hueso y 2,5 mm para las de tejido blando. Tras la realización de la TC, las imágenes se guardaron en formato Dicom y más tarde se procesaron con el programa Horos para un análisis completo de la región de la cabeza mediante su reconstrucción en diferentes planos de corte (sección sagital, coronal y transversal), junto con la obtención de imágenes tridimensionales. El estudio anatómico, mediante disección de la región de la cabeza, se llevó a cabo en la Sala de Disección de Anatomía y Embriología Veterinaria de la Facultad de Veterinaria de la USC. El proceso se extendió a lo largo de tres jornadas (10, 11, 12 de enero de 2023) con alrededor de 8 horas de trabajo cada una. La cabeza se mantuvo congelada a -20 ºC hasta dos días antes del inicio de la disección. El material empleado durante esta fue: bisturí (mango nº 4, hojas nº 22), tijeras, pinzas con y sin dientes de ratón y mosquito. Todo el proceso fue documentado mediante la grabación de vídeos y toma de fotografías (Canon PowerShot G9 X) de forma que las imágenes incluidas en el epígrafe “Resultados” del presente estudio son originales y de fuente propia. Comenzamos la disección por la región ventral accediendo a cavidad oral y estudiando las estructuras relacionadas con laringe y faringe. El segundo y tercer día se centraron en la disección de los órganos acústicos 22 Una vez obtenidos todos los datos necesarios para este estudio, se retiraron los tejidos blandos adheridos al esqueleto de la cabeza. La limpieza completa de los huesos se realizó por degradación biológica controlada mediante el uso de derméstidos, después se blanquearon sumergiéndolos en una solución de agua oxigenada, se dejaron secar y se fotografiaron en diferentes vistas (Canon PowerShot G9 X) . 23 RESULTADOS: Disección: Antes de comenzar la disección, la visualización externa de este ejemplar puso en evidencia algunos de los rasgos más característicos de esta especie. Por una parte, dos prominentes colmillos triangulares sobresalían del tercio rostral de la mandíbula (Figura 5A), determinando así el sexo del animal, sin necesidad de observar el resto del cuerpo. Ventralmente, en el espacio intermandibular, observamos con claridad los dos surcos ventrales que se aproximaban entre sí a medida que se prolongaban rostralmente (Figura 5B). Órganos productores, transmisores y receptores del sonido 1. Producción de sonido 1.1. Espiráculo y vestíbulo El espiráculo o aventador es relativamente grande, aspecto típico de los mesoplodontes, y constituye alrededor del 20% de la anchura de la cabeza (Figura 6). Se trata de una hendidura transversal en forma de medialuna cuyos vértices están orientados rostralmente. Está situado Figura 5: Vista lateral (izquierda) y ventral (derecha) de la cabeza de zifio de Sowerby. Las flechas amarillas señalan los pliegues ventrales en el espacio intermandibular. 24 ligeramente hacia el lado izquierdo como consecuencia de la asimetría craneal y el vértice derecho se encuentra sutilmente rostral al izquierdo. La parte más dorsal de la cavidad nasal, desde el espiráculo hasta la abertura nasal ósea, se denomina en cetáceos tracto nasal y es un pasaje único ya que no hay tabique nasal; la mucosa del tracto nasal suele ser en todos los cetáceos negra. Este tracto tenía en nuestro ejemplar un trayecto inclinado desde el espiráculo (dorsorrostral) hasta alcanzar la abertura nasal ósea (caudoventral). Dorsal, inmediatamente ventral al espiráculo se disponía una gran dilatación del tracto denominado vestíbulo, que se extendía posterior y ventralmente con un ángulo de 45º respecto al eje horizontal y también lateralmente más allá de los vértices del espiráculo. Tras retirar el techo del ventrículo, desde una vista dorsal, aparecían en la parte derecha del suelo vestibular dos surcos orientados anteromedialmente: ambos tenían al menos 1 cm de profundidad, el más rostral tenía unos 7 cm de longitud y el más caudal 5 cm; este último, a su vez, formaba un pliegue que coincidía con el labio fónico derecho. Externamente al vestíbulo, una estructura muy potente de tejido conectivo denso, la teca, se asociaba lateroventralmente a sus paredes; esta zona servía como punto de inserción de distintos músculos asociados a la pared del vestíbulo. 1.2 Labios fónicos y bolsas dorsales Los dos pares de labios fónicos (izquierdos y derechos) tenían un aspecto semejante a los labios de muchos simios. En este espécimen, aparecían como dos válvulas de tejido conectivo compuestas por unos labios anteriores (en el caso del derecho, formado por la continuación del surco caudal del suelo vestibular) y otros posteriores. Sus bordes presentaban unas pequeñas estriaciones y estaban cubiertos por la mucosa de color negro. El par de labios fónicos derechos era considerablemente más grande que el izquierdo. Ambos se encontraban caudales al vestíbulo y dorsorrostrales a los tapones nasales (masas musculares que constituyen las compuertas entre el tracto nasal y la cavidad nasal ósea). Por otra parte, asociados a los labios fónicos, rostral y caudalmente, aparecían unas pequeñas estructuras de grasa acústica, denominadas cuerpos elípticos. 1.3 Sistema de sacos nasales Una vez rebasados los labios fónicos en dirección ventral hacia la cavidad nasal ósea, se accedía al vestíbulo inferior del tracto nasal. Este vestíbulo inferior se extendía en un plano horizontal de forma laterorrostral para formar dos divertículos sobre los huesos premaxilares, los sacos premaxilares, siendo el saco derecho mucho más grande que el izquierdo (Figura 6 y 7). Desde la parte dorsal y caudal del vestíbulo inferior, en contacto con la pared ósea del vertex en la abertura nasal ósea, también se accedía a otros divertículos dorsales a los anteriores, los sacos nasofrontales (Figura 6 y 7); estos sacos eran de luz estrecha, tubulares, se extendían hacia lateral 25 y, solo en el caso del saco nasaofrontal derecho, hacia rostral rodeando a los labios fónicos y, solo Figura 7. Izquierda: vista rostrodorsal de la entrada a la cavidad nasal ósea. Derecha: vista caudoventral del complejo de sacos nasales retirados de su posición. Flechas azules: tapones nasales;flechas verdes: compartimento dorsal a los tapones nasales; marcas amarillas: sacos premaxilares; marcas verdes: sacos nasofrontales; marcas rojas: órgano espermaceti anterior. La flecha negra señala la parte caudal del espiráculo Figura 6: Representación del complejo de sacos nasales en el zifio de Sowerby. Negro: espiráculo; rosa: vestíbulo; rosa claro: sacos vestibulares; amarillo: sacos premaxilares; verde: sacos nasofrontales. 32 del hueso etmoides) presenta una incisura muy profunda en su borde dorsal dentro de la cavidad nasal ósea (Figura 13). La superficie expuesta del hueso frontal es mínima ya que queda desplazado, y en gran parte oculto, por la proyección hacia caudal, dorsal y lateral de los huesos de la cara, por lo que en una vista dorsal (Figura 13) el hueso supraoccipital, situado caudal en el cráneo, está muy próximo a los huesos de la cara . La órbita está muy desplazada lateral y ventralmente y queda configurada dorsalmente por frontal y esfenoides, rostralmente por el lagrimal, ventralmente por el cigomático y caudalmente por el temporal. La mayor parte del hueso parietal se sitúa en la fosa temporal, que Cóndilos occipitales Exoccipital Basioccipital Coanas Porción timpánica del CPT Fisura orbital Lagrimal Maxilar Vómer Cigomático Frontal Vómer Pterigoides Palatino Figura 14: Vista ventral del cráneo de zifio de Sowerby 33 también está dispuesta muy lateralmente en el cráneo, inmediatamente caudodorsal a la órbita (Figura 12 y 15). En una vista ventral, destacan el escaso desarrollo del arco cigomático (formado por la fusión de los huesos cigomático y lagrimal, este situado rostralmente) y del hueso palatino, comprimido entre el pterigoides y el maxilar, lo que contrasta con el gran tamaño de los huesos pterigoides y basioccipital; como en el resto de zifios, el hueso pterigoides carece de lámina lateral (Figura 14 y 15). Ventrolateralmente se localiza el complejo petrotimpánico (CPT), la combinación de la bulla timpánica y el hueso periótico del hueso temporal que alojan a los oídos medio e interno, respectivamente. Aunque el CPT es independiente del resto de huesos del cráneo, en los zifios se articula de forma relativamente firme con los huesos basioccipital y temporal (Figura 16). La parte caudal del cráneo está formada principalmente por el hueso occipital (partes supra y exooccipitales) y llama la atención el gran agujero magno flanqueado por los cóndilos occipitales. Vómer Palatino Maxilar Lagrimal Cigomático Pterigoides Porción posterior del complejo petrotimpánico Cóndilos occipitales Fosa senos pterigoideos Vómer Basioccipital Porcióntimpánica del complejo petrotimpánico Agujero pseudovale Frontal Hiato craneal Temporal Porción escamosa de temporal Figura 15: Vista ventral del cráneo de zifio de Sowerby 34 Mandíbula La sínfisis mandibular supone casi un tercio de su longitud total; inmediatamente caudal a esta se implanta un único par de colmillos ligeramente inclinados, con una base de gran tamaño y forma triangular. El tercio caudal de la hemimandíbula, o “pan bone”, se caracteriza por ser una capa de hueso fino y translúcido debido a que el agujero mandibular, situado medialmente, se amplía enormemente para formar una gran fosa (Figura 17). Figura 17: Mandíbula del zifio de Sowerby. Vista dorsolateral Figura 16: Vista laterocaudal derecha del neruocráneo y vista detallada de la bulla timpánica izquierda (cuadro amarillo) Meato acústico externo Coanas 35 Esqueleto postcraneal Las cuatro primeras vértebras cervicales se encuentran fusionadas (Figura 6), aunque quedan detalles óseos que permiten diferenciar la aportación de las vértebras individuales. Atlas (C1) y axis (C2) están íntimamente fusionadas dejando únicamente entre ellas el agujero vertebral lateral. C3 y sobre todo C4 se diferencian mejor del bloque óseo, pero los procesos espinosos de las cuatro vértebras confluyen formando una sola masa triangular cuyo vértice se dirige dorsalmente (Figura 18). Tomografía computarizada Con los datos obtenidos mediante la disección y el estudio osteológico fuimos capaces de enfrentarnos a la interpretación de las imágenes obtenidas en el estudio radiológico mediante tomografía computarizada. (Figuras 19, 20, 21 y 22) Todas las figuras que se muestran a continuación son cortes transversales de la cabeza cuyo nivel de sección se ilustra en la silueta inferior sobre un corte sagital. Los cortes transversales están orientados de manera que la parte de arriba de la imagen es la zona dorsal del animal y la parte derecha de la imagen coincide con el lado derecho del animal (por tanto son vistas caudales). Figura 18: Vértebras cervicales fusionadas. A la izquierda una vista caudodorsal muestra (amarillo) el vértice que forman los procesos espinosos de las cuatro vértebras. A la derecha, una vista lateral derecha muestra la íntima fusión entre este paquete, siendo el Atlas (C1) y Axis (C2) las vértebras más desarrolladas. 36 Figura 19: Imágenes de tomografía computarizada a nivel del melón en el macho subadulto de zifio de Sowerby, secciones transversales. Se muestran los límites segmentados de varias estructuras sombreadas y numeradas (las estructuras bilaterales solo están numeradas en un lado). De dorsal a ventral, las estructuras delineadas son (1) teca de tejido conectivo (verde); (2) melón (amarillo); (3) órgano espermaceti anterior (magenta); (4) cráneo y (5) huesos premaxilares, maxilares y vómer de elevada densidad ósea (rosa claro); (6) plexo venoso fibroso (fucsia); (7) pan bone mandibular (azul sin relleno); (8) cuerpos grasos mandibulares mediales (azul); (9) cavidad oral (rojo). 1 3 4 5 6 7 8 1 9 2 37 : Figura 20: Imágenes de tomografía computarizada a nivel del complejo de sacos nasales en el macho subadulto de zifio de Sowerby, secciones transversales. Se muestran los límites segmentados de varias estructuras sombreadas y numeradas (las estructuras bilaterales solo están numeradas en un lado): (1) teca de tejido conjuntivo (verde), (2) órgano espermaceti anterior, (3) complejo de sacos nasales (vestibulares y nasofontales, morado), (4) cráneo y (5) componentes premaxilares, maxilares y vómer de elevada densidad ósea (rosa claro), (6) plexo venoso fibroso (fucsia), (7) senos pterigoideos mandibulares (azul marino), (8) globo ocular (gris), (9) orofaringe (rojo). 5 1 2 3 4 6 7 8 9 38 Figura 21: Imágenes de tomografía computarizada a nivel de encéfalo y laringe en el macho subadulto de zifio de Sowerby, secciones transversales. Se muestran los límites segmentados de varias estructuras sombreadas y numeradas (las estructuras bilaterales solo están numeradas en un lado): (1) cráneo y (2) componentes premaxilares, maxilares y vómer de elevada densidad ósea (rosa claro); (1) cráneo (gris), (3) cerebro (morado), (4) plexo venoso fibroso (fucsia), (5) rama dorsal de los cuerpos grasos mandibulares (verde), (6) rama ventral de los cuerpos grasos mandibulares (naranja), (7) senos peribullares (azul), (8) huesos del aparato hioideo (turquesa) y (9) laringe (amarillo), (10) laringofaringe (rojo). 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 39 A B C Figura 22: Cortes transversales de tomografía computarizada a distintos niveles de la cabeza en el macho subadulto de zifio de Sowerby. Destacan en rojo los dientes y los huesos más densos (paquiosteoescleróticos). En las imágenes superiores destacan los dientes situados inmediatamente caudales a la sínfisis mandibular. En las imágenes inferiores, A: Corte a nivel del melón donde observamos en la parte ventral la mandíbula, así como la teca de tejido conectivo denso dorsal al melón (verde); B: El vertex y de nuevo la mandíbula aparecen en color rojo debido a su alta densidad mientras que el resto del cráneo, de menor densidad, aparece coloreado de verde; C: el complejo petrotimpánico muestra de la misma forma mayor densidad (rojo) respecto al resto de huesos del cráneo (verde). 40 DISCUSIÓN En este trabajo de fin de grado se abordó el estudio de la cabeza de un zifio de Sowerby (Mesoplodon bidens), concretamente de un ejemplar macho subadulto cuyo varamiento representó el cuarto registro de esta especie en Galicia en los últimos 30 años. Para llevar a cabo el trabajo combinamos la metodología clásica en anatomía (disección de tejidos blandos y estudio osteológico) con una técnica relativamente actual de diagnóstico por imagen como es la tomografía computarizada. Disponer de un ejemplar de esta especie y poder plantear este estudio este ha sido una oportunidad única, dado lo extraordinario de la aparición de un cadáver de zifio de Sowerby en nuestras costas y que, además, lo haga en un estado de conservación apto para poder desarrollarlo. La descripción detallada de los órganos que componen el aparato fonador y su funcionamiento en odontocetos ha sido un reto para los investigadores durante décadas. Debido a la relativa frecuencia de los varamientos de zifio de Sowerby en los países del norte de Europa, en 1973 Schenkkan incluyó a Mesoplodon bidens en su estudio comparado del tracto nasal de los odontocetos. Durante nuestra disección, hemos coincidido con los detalles morfológicos ya descritos por Schenkkan (1973), confirmados posteriormente por Heyning (1989), pero en nuestro trabajo los hemos reconocido por primera vez para esta especie en imágenes de tomografía computarizada. Coincidimos con ambos autores en que el vestíbulo se extiende lateralmente a uno y otro lado bajo el espiráculo y que los divertículos que conforman el sistema de sacos nasales derivan del vestíbulo inferior. También coincidimos en la extrema asimetría de los sacos nasofrontales y los premaxilares, mucho más desarrollados en el lado derecho que en el izquierdo, y en que los sacos premaxilares son relativamente pequeños comparados con otras especies de odontocetos (Schenkkan, 1973; Heyning, 1989). En relación con la transmisión de los sonidos generados, Cranford et al. (2008) propusieron que, a mayor profundidad de buceo de una especie, menor es el volumen de aire en los sacos nasales y, por lo tanto, la presión hidrostática funciona como factor limitante para los reflectores acústicos basados en aire (el sistema de sacos nasales no solo permite recircular el aire a través de los labios fónicos, también refleja hacia el melón el sonido producido por estos). Como consecuencia, los espacios aéreos se reducen drásticamente en las regiones nasales de grandes buceadores como los zifios, lo que contrasta con los delfines oceánicos que viven principalmente en superficie y no realizan inmersiones a grandes profundidades. Es por esto que, en aquellas áreas de la región de la cabeza donde encontraríamos conductos aéreos y divertículos nasales en los delfines, encontramos tejido conectivo denso y/o hueso paquiosteoesclerótico (hueso muy denso, extremadamente calcificado) en los zifios. En este trabajo mostramos que efectivamente el zifio 41 de Sowerby presenta, de la misma forma que el zifio de Cuvier (Cranford et al., 2008), una potente cubierta o teca de tejido conectivo denso sobre el melón, el sistema de sacos nasales y los huesos paquiosteoescleróticos que conforman el rostro y el vertex. Pero además, al observar las imágenes de tomografía computarizada con contraste de color, observamos que no solo los huesos de la cara que colaboran en la formación del vertex son huesos de elevada densidad, como ya señalaron Crandford et al. (2008), sino que también la mandíbula se puede considerar en el zifio de Sowerby un hueso paquiosteoesclerótico. Este hallazgo podría implicar que en el zifio de Sowerby la emisión y/o recepción de sonidos puede producirse de un modo distinto a otros zifios, o que la mayor dureza del hueso mandibular tiene algún papel relevante en la biología de la especie (lucha entre machos, por ejemplo). Por otra parte, la teca en el zifio de Sowerby es una estructura tremendamente desarrollada, por lo que coincidimos con Crandford et al. (1996) en que esta es una estructura fundamental para el funcionamiento del sistema acústico, proporcionando cohesión a los sacos aéreos, sirviendo de anclaje a los músculos que les dan funcionalidad y vinculando las masas de grasa acústica conductoras de sonido hacia el medio (cuerpos elípticos, órgano espermaceti y melón) con el aparato fonador. Con la disección de los tejidos blandos y el estudio de tomografía computarizada también confirmamos que el órgano espermaceti anterior conforma un órgano independiente, aunque íntimamente unido, al melón, y que se extiende caudalmente desde la porción media de este hasta los labios fónicos, pero estando más desarrollado su parte derecha, en concordancia con el mayor tamaño también de los labios fónicos derechos. Esta misma organización de las masas de grasa acústica entre sí y con los labios fónicos ya fueron descritas por Cranford et al. (2008) en el zifio de Cuvier. Nos llamó asimismo la atención el gran volumen que ocupan los senos pterigoideos (unos divertículos de las tubas auditivas que se alojan en las paredes laterales de la faringe en relación con el hueso pterigoides, y que se extienden caudalmente rodeando el complejo petrotimpánico como senos peribullares) y la relación estrecha de estos senos con un plexo venoso fibroso. Fraser y Purves (1960) fueron los primeros autores en proponer que los senos pterigoideos podrían suponer un importante reservorio de aire para el buceo a grandes profundidades y que por ello están especialmente desarrollados en zifios: el aire que almacenan, comprimido por la presión ambiente, pasa a ocupar la bulla timpánica, evitando así que se rompan sus paredes óseas, mientras que los propios senos compensan su pérdida de volumen con el llenado de sangre de los senos venosos fibrosos que les rodean. Por otra parte, coincidiendo con Cranford et al. (2008), observamos con claridad en la disección y/o en las imágenes obtenidas por TC la relación directa de los grandes senos pterigoideos, el plexo venoso fibroso y la masa de grasa acústica mandibular, esta última en contacto con la bulla timpánica del complejo petrotimpánico. Este autor propuso que los senos pterigoideos y sus 48 Mead JG. Survey of reproductive data for the beaked whales (Ziphiidae). Rep. Int. Whal. Comm. 1984;(special issue 6):91–6 Mead, J. G. (1989). Beaked whales of the genus Mesoplodon. In Handbook of marine mammals, vol. 4: river dolphins and the larger toothed whales (S. H. Ridgway and R. Harrison, eds.), p. 349– 430. Academic Press, San Diego, CA. Mellinger, D. K., Stafford, K. M., Moore, S. E., Dziak, R. P., & Matsumoto, H. (2007). An overview of fixed passive acoustic observation methods for cetaceans. Oceanography, 20(4), 3645. Miller, G. S. (1923). The telescoping of the cetacean skull (with eight plates). Smithsonian Miscellaneous Collections. 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